海南长臂猿破碎化生境中食物资源可利用性分析

邓怀庆任宝平刘赟周江

（1贵州师范大学生命科学学院，贵阳 550001）（2海南师范大学生命科学学院，海口 571158）（3贵州师范大学喀斯特研究院，国家喀斯特石漠化防治工程技术研究中心，贵阳 550001）

海南长臂猿(Nomascus hainanus)属灵长目(Primates)长臂猿科(Hylobatidae)冠长臂猿属(Nomascus)(Groves,2001)，国家一级重点保护野生动物，是现生灵长类中数量最少、分布面积最小、濒危程度最高的一种。海南长臂猿曾在海南岛广泛分布，20世纪50—60年代，由于林业生产过程中的低地原始雨林不断被毁和捕猎，数量急剧下降(邓怀庆和周江，2015)。1983年，海南长臂猿仅零星分布在五指山、尖峰岭、吊罗山、黎母山、霸王岭等5个山区的原始森林中，种群数量30~40只(刘振河等，1984)。1997—1998年海南省陆生野生动物调查时，仅在霸王岭国家级自然保护区内发现海南长臂猿，共4群21只(周亚东和张剑锋，2003)。2003年，霸王岭国家级自然保护区管理局海南长臂猿种群数量专项调查，发现整个保护区内仅存13只个体(Zhouet al.,2005)。此后，海南长臂猿种群数量有所增长，但后代出生性比明显失调(Denget al.,2017;Guoet al.,2020)。目前海南长臂猿已增长至5群35只，栖息于海南热带森林国家公园霸王岭分局(原霸王岭国家级自然保护区)的热带森林中。

食物的可获得性和食性的组成是动物营养生态学关注的核心内容，是评价动物生存现状的重要依据(Cassini,1994;Lawleret al.,1999)。海南长臂猿主要栖息于霸王岭分局保护区核心区内面积不足20 km2的孤岛状区域，栖息地质量低、破碎化程度高(Zhouet al.,2005)。栖息地破碎化会改变其空间结构和碎片间的生态过程，使动物的迁徙变得更加困难，斑块间的基因流减少或中断可能会导致局部灭绝(Burkey,1995)。灵长类栖息地破碎化会导致其物种种群数量下降(Estradaet al.,1999；丁伟等，2003)、迁移距离延长和家域改变(Liet al.,2000)。当前海南长臂猿主要在海拔800~1 280 m的热带山地常绿阔叶林内活动，食源植物51科83属133种，其中樟科植物居多，豆科植物较少，食物的可获得性可能是限制海南长臂猿种群增长的主要因素(Deng and Zhou,2018)。

为确定食物的供应状况影响海南长臂猿种群生活的程度并据此评价该种群的复壮前景，本研究以2011年建立的海南长臂猿家庭群C群为研究对象，对其生境中食物资源进行系统调查，记录其食源植物的种类、数量及结果情况，测量食源植物的高度与胸径等特征，以分析生境内食物的可获得性、结果率、生长趋势，并评价海南长臂猿生境中食物供应对其生存的影响。

1 研究方法

1.1 研究地点

食源植物调查地为斧头岭东侧海南长臂猿C群活动区域，位于海南省昌江县王下乡和白沙县青松乡交界处(北纬19°05′13.1″~19°05′56.2″，东经109°14′11.6″~109°14′57.1″)，海 拔 范 围650~980 m，2013年该家庭单元仅5个个体，家域面积约2 km2，由于历史上对森林资源不合理利用等原因，原来的中部山地雨林一度遭受严重破坏，现C群主要栖息地为未完全恢复的次生林(图1)。该区域山脊南面坡度较大、沟谷较多且海拔高差达300 m，山脊北面坡度较小。保护区属热带季风气候，干湿季明显，6—11月为雨季，12月至翌年5月为旱季(龙文兴等，2011)。植被以热带山地常绿林物种丰富度最高，物种多样性分布随海拔的升高而降低(余世孝等，2001)。

图1 海南长臂猿群活动范围.A、B、C：长臂猿群Fig.1 The range of Hainan gibbon group.A,B,C:Gibbon group

1.2 方法

海南长臂猿C群为2011年建立的家庭单元，活动范围相对较小，距离海南热带雨林国家公园霸王岭分局保护区内的苗村较近，已习惯人类的存在，易于观察。海南长臂猿野外食物资源调查于2013年1月至2014年7月进行。根据海南长臂猿的活动规律及行为特点，每日在发现目标后对其进行跟踪观察，记录其采食的植物种类、采食部位和采食地点，同时结合海南长臂猿的历史食物记录标记生境内所有采食树种。利用GPS定位仪(Garmin,Venture)对每一株胸径(直径)≥5 cm的食源乔木树种进行定位，利用手持激光测高仪(奥卡600XV)测定树高，利用皮卷尺测量胸径，记录开花与结果情况，藤本和草本只统计物种数量。对于当场不能确定学名的物种，采集凭证标本和拍照留作鉴定依据。植物标本依据《中国高等植物图鉴》(中国科学院植物研究所，1976—1987)和《海南植物志》(陈焕镛，1964)鉴定。2013年1—6月完成海南长臂猿C群生境内食源乔木物种的标记工作，2013年7月至2014年7月对标记植株每月进行1次物候监测，观察其开花和结果情况。在监测期内结果的植株均计算在结果率中。同时参考《海南长臂猿采食植物图鉴》(香港嘉道理农场暨植物园公司编，内部资料)中关于食源物种历年结果率的描述。

由于乔木植株个体年龄估计困难，因此采用径级结构作为反映木本植物居群增长型指标。根据海南长臂猿生境内现有植被的高度特点，将乔木树种的高度(H)和胸径(DBH)进行分级。乔木层划分为4个亚层：乔木Ⅰ层(H≥20 m)，乔木Ⅱ层(15≤H＜20 m)，乔木Ⅲ层(10＜H＜15 m)，乔木Ⅳ层(H≤10 m)。胸径(DBH)分为6个级别，1级：5 cm≤DBH＜20 cm；2级：20 cm≤DBH＜30 cm；3级：30 cm≤DBH＜40 cm；4级：40 cm≤DBH＜50 cm；5级：50 cm≤DBH＜60 cm；6级：DBH≥60 cm。

海南长臂猿是典型食果性灵长类，因此植物是否结果是影响其采食的重要指标。以食源植物的种类、结果数量和结果率为考察指标更能体现海南长臂猿的食物可获得性高低。食物的重要值定义为：食源植物株数与结果率的乘积。重要值≥10的植物为主要食物资源，并对其居群增长类型进行分析。采用Pearson相关系数分析食源树种结果率与树高、胸径及海拔的相关性，显著性水平设置为P=0.05，所有检验均在SPSS 13.0软件下进行。

2 结果

2.1 海南长臂猿C群食源植物种类及数量

海南长臂猿C群栖息地内共记录到食源植物64种，已确认物种分属33科62种(表1)。其中乔木52种，藤本11种，草本1种。果实类食物(包括榕属果类)占食源植物种类的87.5%(非榕属75.0%，榕属12.5%)；嫩叶占食源植物种类的15.6%(乔木嫩叶7.8%，藤本嫩叶6.3%，草本嫩叶1.6%)；花仅占食源植物种类的1.6%。食源植物在科水平，数量最多的是桑科10种，其次是樟科6种、大戟科4种和桃金娘科3种(表1)。

表1 海南长臂猿C群植物性食物名录Table 1 Plant species fed on by Hainan gibbons(Group C)

续表1 Continued from table 1

在调查期间，共记录到1 484株胸径≥5 cm的食源乔木，其中桑科233株、大戟科142株、榆科134株、樟科124株、橄榄科97株、五加科94株、无患子科81株、椴树科75株、藤黄科68株、柿树科55株，其他20科合计381株。海南长臂猿主要乔木型食源植物为白颜树(Gironniera subaequalis)、红毛丹(Nephelium lappaceum)、黄桐(Endospermum chinense)、山 杜 英(Elaeocarpus sylvestris)、破布叶(Microcos paniculata)、白肉榕(Ficus vasculosa)、海南单籽暗罗(Monoon laui)、桃榄(Pouteria annamensis)、肖蒲桃(Syzygium acuminatissimum)、南酸枣(Choerospondias axillaris)、二色波罗蜜(Artocarpus styracifolius)、黄毛榕(Ficus esquiroliana)、斜叶榕(Ficus tinctoria)、杂色榕(Ficus variegata)、木竹子(Garcinia multiflora)、岭南山竹子(Garcinia oblongifolia)、大花五桠果(Dillenia turbinate)、毛 叶 榄(Canarium subulatum)、黑柿(Diospyros nitida)、禾串树(Bridelia balansae)、华润楠(Machilus chinensis)和香楠(Aidia canthioides)，共22种。

2.2 海南长臂猿C群食源植物结果情况

海南长臂猿C群的乔木食源植物中，每年结果的有37种(表2)，占乔木物种总数的71.2%。在本次调查中，结果率达到50.0%的有15种，包括23株海南单籽暗罗，占海南单籽暗罗总数(30株)的76.7%(简写为23/30，76.7%，下同)；高山榕(Ficus altissima)(3/4,75.0%)、斜 叶 榕(17/23,73.9%)、白肉榕(41/58,71.1%)、大叶水榕(Ficus glaberrima)(4/6,66.7%)、岭南酸枣(Allospondias lakonensis)(7/11,63.6%)、破布叶(47/75,62.7%)、九节(Psychotria asiatica)(5/8,62.5%)、杂色榕(14/24,58.3%)、桃 榄(14/24,58.3%)、红 毛 丹(41/71,57.8%)、大萼木姜子(Litsea baviensis)(1/2,5.0%)、海 南 蒲 桃(Syzygium hainanense)(3/6,50.0%)、毛 果 杜 英(Elaeocarpus rugosus)(4/8,50.0%)、禾串树(13/26,50.0%)，仅占总数的24.2%；结果率最低的是鹅掌柴(Heptapleurum heptaphyllum)(9/94,9.6%)。

表2 海南长臂猿C群生境中每年结果的树种Table 2 The tree species of every year fruits in the habitat of Hainan gibbon group C

调查中发现，肖蒲桃植株曾在2013年1—2月大量结果，但其后至2014年7月全部未再结果。乌 柿(Diospyros cathayensis)、鱼 尾 葵(Caryota maxima)、肉实树(Sarcosperma laurinum)、桂木(Artocarpus nitidus)、割舌树(Walsura robusta)、假柿木姜子(Litsea monopetala)、海南杨桐(Adinandra hainanensis)、密 脉 蒲 桃(Syzygium chunianum)等13种植物在调查期间也未结果。野荔枝自2011年至本调查结束均未结果，原因尚不明确。

2.3 海南长臂猿C群食源植物的增长型

在22种主要食源植物中，樟科植物华润楠和香楠，大戟科植物禾串树在观察记录中采食频率较少；柿科植物黑柿在海南长臂猿栖息地的分布狭窄，主要在低地原始林中分布，在C群活动的范围内数量较少，因此本研究对18种海南长臂猿主要采食植物的增长型进行了分析(图2)。

图2 海南长臂猿C群18种主食植物的径级结构Fig.2 The diameter structure of 18 species main food of Hainan gibbon group C

18种乔木型植物中，白肉榕、斜叶榕、黄毛榕、白颜树、红毛丹、黄桐、山杜英、破布叶、海南单籽暗罗、肖蒲桃、杂色榕、木竹子、岭南山竹子、大花五桠果和毛叶榄15种食源植物呈现增长型结构。南酸枣和小叶胭脂为稳定型结构，桃榄则呈现衰退型结构。这提示，海南长臂猿C群食源植物组成主体是年轻个体，大量开花结果尚需较长年限。加之该热带地区植物物候不规律，造成食物可获性的波动较大。

2.4 影响食源植物结果率的因素

斧头岭东侧热带山地常绿阔叶林是海南长臂猿C群的主要活动区域，其中桑科、大戟科、榆科、樟科、橄榄科、五加科、无患子科、椴树科、藤黄科、柿树科共计1 103株植物，是长臂猿的主要食物来源(表1)。白颜树(134株)、毛叶榄(97株)、鹅 掌 柴(94株)、白 肉榕(58株)是海南长臂猿主要的果实类食源植物。对18种主要食物结果率情况与海拔、树高和胸径的相关性分析表明，海南长臂猿的食源树种结果率受海拔变化影响不明显，主要与树高和胸径显著相关(表3)，即海南长臂猿更喜欢在高大粗壮的果树上觅食。

表3 海南长臂猿C群乔木型食物结果率的相关性分析Table 3 Fruit rate correlation analysis of Hainan gibbon tree species of food

3 讨论

典型热带雨林地区分布的长臂猿食源植物约72种(Mittermeieret al.,2013)，但海南长臂猿采食植物达到133种(Deng and Zhou,2018)。本研究结果显示海南长臂猿C群食源植物64种。已有研究发现海南长臂猿的食源植物中榕属植物种类较少，樟科植物较多(Deng and Zhou,2018；唐玮璐等，2021)，提示其生境质量可能偏低，提高食谱中的食物种类是对现有食谱的补充，但也从侧面提示目前生境中海南长臂猿的食物供应不足。据报道，海南长臂猿是从原来栖息的低海拔沟谷雨林被迫转移到高海拔的山地常绿阔叶林地区(海拔800 m以上)(Liuet al.,1989)，高海拔地区的植物结果率和物种多样性远低于低海拔热带雨林地区，这会导致食物供应问题。高大食源树种的缺少和次生林相对单一的群落结构很难满足海南长臂猿的栖息和采食需要(Zhang and Zang,2018)。结合刘振河和覃朝锋(1990)的记录和此后26年(至2017年)的监测结果显示，海南长臂猿种群一直维持在3或4个社会单元水平，提示生境质量偏低或者食物可获得性偏低可能是限制海南长臂猿种群增长的关键原因。

海南长臂猿现存生境为热带山地常绿阔叶林，出现了以樟科、壳斗科、荨麻科和山龙眼科为优势科的群落结构特征，而这些植物的果实并非海南长臂猿喜食种类。热带雨林的重要组成是榕属植物，这类植物的果实是长臂猿的主要食物来源(Marshall,2004;Harrison and Marshall,2011)。而榕属植物在海南霸王岭地区的结果率年变化波动大，海南长臂猿生境内仅有的几种榕属植物使用率不高或者非食源植物，如每年结果但植株较矮的大果榕(Ficus auriculata)和海南榕(Ficus oligodon)并不被长臂猿采食，表明海南长臂猿对于森林下层的利用率很低，更喜在高大粗壮的植物上觅食。

海南长臂猿生境内食源植物物候期变动大，果树的结果率也不稳定，制约着海南长臂猿对果实的获取。在果实匮乏的旱季，海南长臂猿采食较多的嫩叶(唐玮璐等，2021)。本研究表明海南长臂猿采食的嫩叶在食谱中占15.6%，这与唐玮璐等(2021)对A、B、C和D 4群海南长臂猿采食植物的研究结果(10.4%)相似。提示海南长臂猿采食嫩叶是应对果实缺乏的一种补充替代反应。

海南长臂猿偏好选择高大粗壮的乔木作为夜宿树(唐玮璐和金崑，2021)。其在利用食源植物上也有类似的表现，即选择高大粗壮、结果率高的植物为食源植物，这提示食物资源的可获得性与其夜宿树选择有关系。类似的研究也见于其他灵长类(Teichroebet al.,2012;Feilen and Marshall,2014)，如生活于云南南部芭蕉河地区的西黑冠长臂猿(Nomascus concolor)未将生境中矮小的苹果榕(Ficus oligodon)及沙坝榕(Ficus chapaensis)作为采食对象(倪庆永等，2015)。高大食源植物的缺乏及次生性山地雨林环境很难给海南长臂猿提供足够的高质量食物(果实)，这必然制约该物种种群的发展，有针对性地修复和管理低海拔区域使其转化为适宜栖息地有助于其种群恢复(Fanet al.,2021)。

海南长臂猿目前的种群数量为5群35只，新增的C、D、E群成立时间分别为2011年、2016年和2019年，除C群分布区在A、B群附近外，D、E两群距离A、B群分布区直线距离均超过7 km。这一结果说明，C群的成年个体来自于A、B两群性成熟个体的扩散(邓怀庆和周江，2015)；随着海南长臂猿种群及栖息地的逐渐恢复，原有群体雌雄性成熟个体会沿着已恢复或可利用的栖息地斑块扩散，建立新的家庭群。本研究结果中，C群的食源植物树种中众多的增长型物种可能说明了在霸王岭林区原来择伐的区域次生林的恢复已能够为海南长臂猿提供稳定的食物来源，也暗示着D、E群目前所在区域的次生林恢复情况相当。这一研究结果对海南长臂猿保护提供了积极的意义，即针对霸王岭林区已停采40年以上区域进行详细的植物群落调查，并评估各斑块之间的连通度，在已恢复斑块间构建生态廊道，以利于A、B、C群中性成熟个体的扩散，促进海南长臂猿种群复壮。

致谢：海南热带雨林国家公园霸王岭分局自然保护区李文永、李全金及贵州师范大学李志刚、侯秀发、杨天友参与了野外调查，特此感谢。