基于红外相机研究野生动物对地震灾害体的利用特征

郭桢杉黄金燕侯金向姣刘巅张晋东*

（1西华师范大学生命科学学院，西南野生动植物资源保护教育部重点实验室，南充 637009）（2中国大熊猫保护研究中心，大熊猫国家公园珍稀动物保护生物学国家林业和草原局重点实验室，都江堰 611830）

随着全球气候的快速变化，全球范围内飓风、火山爆发、地震等极端干扰事件的频率和严重程度逐年增加，给许多生物的生存带来了严峻的挑战，了解大型哺乳动物对这些干扰事件的反应方式和适应能力变得越来越重要(Seneviratneet al.,2012;Sergioet al.,2018)。动物群体在这些干扰事件中生存的能力取决于单个动物如何对改变的环境作出反应，但目前有关动物对急性干扰的反应研究仍然不足(Krelinget al.,2021)。地震作为一种大型自然干扰方式深刻且长久地影响着生态系统，地震及其引发的次生灾害会形成次生地质灾害体(简称：地震灾害体)，破坏野生动物栖息地，降低生物多样性(Allenet al.,1999；吴宁等，2008)。有些动物会重新利用恢复过程中的受损栖息地，故探究不同种类的野生生物对受损栖息地的再利用情况可以为栖息地恢复与野生生物保护方案制定提供基础信息。2008年5月12日，四川省汶川县发生8.0级大地震，引发了大量滑坡、崩塌、泥石流和坡面侵蚀等次生灾害，大范围森林植被受到损毁，严重破坏了受损区生态系统，对受损区野生动物及其栖息地产生了长期且深远的影响(欧阳志云等，2008)。地震发生的岷山和邛崃山系是全球生物多样性保护的关键地区，区内动植物种类繁多，拥有十分丰富的生物资源，也是大熊猫(Ailuropoda melanoleuca)、喜马拉雅小熊猫(Ailurus fulgens)、川金丝猴(Rhinopithecus roxellana)等珍稀野生动物的主要分布区域。地震引发的滑坡、泥石流和崩塌等次生地质灾害不同程度导致大熊猫等珍稀野生动物的栖息地受损，直接影响野生动物对生境的选择利用。有野外调查发现，地震发生一年后，大熊猫和其他野生动物均表现出主动避开地震灾害体的行为特征(张晋东等，2008;Zhanget al.,2011)。通过红外相机与动物痕迹实体调查列出的汶川地震4年后都江堰光光山峡谷区的鸟兽名录，认为汶川地震及其地震灾害体对该区野生动物的生存、分布和活动等产生了一些直接和间接影响，直接影响主要为地震发生时以及后续次生地质灾害直接砸死或砸伤野生动物；间接影响主要为次生地质灾害对野生动物栖息地造成了严重破坏和斑块化，随之导致动物数量以及多样性的空间分布变化(肖治术等，2014a)。但目前的研究主要侧重地震干扰事件对动物的影响，而野生动物对地震干扰事件的反应和适应能力研究还存在空白。野生动物对地震灾害体的再利用是一种应对极端干扰事件的行为适应策略，有利于其获得生存所需的食物和栖息地资源，缓解生存压力。而针对不同物种对干扰事件的响应机制，干扰强度是否会导致动物在应对干扰事件上表现出异质性等科学问题，也有待于开展深入的研究(Sergioet al.,2018)。

与传统野外动物调查方法相比，红外相机技术由于其具有对调查对象干扰小、能获取行踪隐蔽的动物信息、昼夜均可调查等优点，成为了调查野生动物多样性、动物种群数量动态和记录动物行为的常用方法，近25年以来，已被广泛应用于大中型兽类和地栖性鸟类的监测调查中(肖治术等，2014b；张履冰等，2014)。

基于以上原因，本研究于2013年6月至2016年4月，在四川卧龙国家级自然保护区(以下简称：卧龙自然保护区)内选择不同损毁程度的地震灾害区域，采用红外相机调查方法监测地震灾害体内外的野生动物，并比较不同损毁程度区域的野生动物种类及构成，本研究可为地震后动物的保护与植被的恢复研究提供基础数据。

1 研究方法

1.1 研究区概况

卧龙自然保护区(北纬30°45′~31°25′，东经102°52′~103°24′，海拔1 150~6 250 m)位于四川省阿坝藏族羌族自治州汶川县境内，面积约2 000 km2，是我国建立最早的以保护大熊猫及森林生态系统为主的综合性自然保护区之一(图1)(王晓等，2018)。保护区内水源丰富，气候湿润，温凉多雨，生态系统呈现典型的垂直分布特点，沿海拔梯度从低到高依次为常绿阔叶林、常绿落叶阔叶混交林、适温针叶林、适温针阔混交林、寒温性针叶林、耐寒灌丛、高山草甸和高山流石滩稀疏植被(胡锦矗和夏勒，1985)。该区位于全球生物多样性热点分布区，分布有450多种脊椎动物和4 000多种植物，同时该区为四川盆地向川西高原过渡的高山峡谷地带，具明显山地地形，且地质构造属龙门褶皱带中南段，地震频发(徐佩等，2013；张晋东，2017;Renet al.,2018;Yanget al.,2018)。其中，2008年发生的破坏性最强、波及范围最广的汶川地震震中距保护区仅10 km，地震及其引发的滑坡、崩塌等次生地质灾害导致保护区内生物多样性显著降低，对该保护区生态系统产生了长期且深远的影响(欧阳志云等，2008；吴宁等，2008;Zhanget al.,2014)。本研究的调查区域分别为五一棚、核桃坪与黄草坪(图1)，这3个区域具有丰富的野生动物资源，且受到了汶川地震不同程度的破坏(Zhanget al.,2011)。

图1 卧龙自然保护区内红外相机布设位置示意图Fig.1 Location of infrared cameras in Wolong Nature Reserve

1.2 红外相机布设

自2008年11月，在卧龙自然保护区开展了地震灾害对植被多样性的影响与恢复过程调查工作(Zhanget al.,2011)。在前期工作基础上，于2013年6月至2016年4月，在3个不同程度损毁的震后受损区(其中核桃坪区域受地震影响损毁程度最严重，黄草坪次之，五一棚最轻)，分别选择10个野生动物主要分布和地理条件(海拔、坡度、坡向)相差不大的地震灾害体作为红外相机布设点(表1)，在每个地震灾害体布设1台红外相机(Ltl 5210 A，中国深圳)。为比较分析野生动物对震后受损区与未受损区的利用状况，在受地震损毁影响最严重的核桃坪区域分别选择地震灾害体与未受损区域各布设10台红外相机，两种类型调查区域之间的距离小于2 km(表1，图1)。布设红外相机过程中，通过动物活动痕迹(包括粪便、足迹、食迹等)确定动物经常活动的小生境，并将相机固定在取景合适、牢固的树干或其他固定物上，镜头与地面基本平行，每台红外相机的距离不少于200 m。将红外相机设置为2次连拍和1次摄像，拍摄时间间隔为2 s。同时，记录所有红外相机所在地震灾害体的面积、海拔、坡度、坡向、岩石比例、植被覆盖度、植物平均高度、植物名称和植物数量等基本信息，及地震灾害体内的动物粪便、足迹与食迹等信息。

表1 卧龙自然保护区内3个不同损毁程度震后受损区的红外相机周边地理概况Table 1 Geographical conditions around infrared cameras located in three earthquake damaged areas with different damage degrees in Wolong Nature Reserve

1.3 数据分析

通过拍摄照片与视频资料鉴定动物种类，兽类物种参考魏辅文等(2021)的分类系统归纳到所属的科目，鸟类参考朱淑怡等(2017)归纳到所属的科目，依据世界自然保护联盟(IUCN)濒危物种红色名录(https://www.iucn.org/)，确定每种动物的濒危等级。采用每种动物的相对多度指数(relative abundance index,RAI)评估每种动物相对数量(李晟等，2014；施小刚等，2017；王玉君等，2018)，计算公式为：

式中Ai表示第i类动物的有效探测数；N表示总有效相机工作日。某物种的有效探测数指红外相机拍摄到该物种的次数，同一位点在30 min内连续拍到相同物种的照片算作同一次拍摄，且探测数与单张照片或单次探测中拍摄到的动物个体数量无关。单台红外相机在野外持续工作24 h记为1个相机日。

计算每种动物的相对位点出现比例(relative proportion of the camera trap,RPT)，以确定每个物种在空间上的活动分布范围(侯金等，2018)，计算公式为：

式中Ti表示第i类动物出现的相机位点数量；Ttotal表示该研究区中布设的相机总数。

2 结果

2.1 利用地震灾害体的野生动物组成

2013年6月—2016年4月，本研究有效相机工作日为2 833 d，3个震后受损区内共拍摄到野生兽类有效照片131张，共计15种，分属4目10科(表2)。在记录到的15种野生兽类中，食肉目和鲸偶蹄目物种最多，分别为4科5种和3科5种，其他还包括灵长目(1科3种)和啮齿目(2科2种)。依据IUCN物种红色名录，濒危(EN)的兽类有2种，分别是川金丝猴和喜马拉雅小熊猫，占灾害体内兽类总种数的13%；易危(VU)的有4种，分别是亚洲黑熊(Ursus thibetanus)、猪獾(Arctonyx collaris)、水鹿(Rusa unicolor)和中华鬣羚(Capricornis milneedwardsii)，占灾害体内兽类总种数的27%；近危(NT)的有3种，分别是藏酋猴(Maca-ca thibetana)、毛 冠 鹿(Elaphodus cephalophus)和中华斑羚(Naemorhedus griseus)，占灾害体内兽类总种数的20%。物种相对多度指数(RAI)排名前五的兽类分别是马来豪猪(Hystrix brachyura)(1.13)、中华斑羚(0.81)、毛冠鹿(0.71)、水鹿(0.56)、中华鬣羚(0.35)，总体上鲸偶蹄目RAI最高(2.47)，其次是啮齿目(1.27)、食肉目(0.64)、灵长目(0.25)；相对位点相机中出现比例(RPT)排名前五的兽类分别为中华斑羚(27%)、毛冠鹿(23%)、水鹿(23%)、中华鬣羚(17%)、藏酋猴(13%)(表2)。

共监测记录到利用灾害体的鸟类有效照片97张，共计13种，分属3目5科(表2)。在记录到的3个目中，雀形目物种最多(3科8种)，鸡形目次之(1科4种)，䴕形目最少(1科1种)。所有被观测到的鸟类在IUCN物种红色名录都列为无危(LC)。物种相对多度指数(RAI)排名前五的鸟类分别是红腹锦鸡(Chrysolophus pictus)(1.55)、红腹角雉(Tragopan temminckii)(0.81)、橙翅噪鹛(Garrulax elliotii)(0.39)、乌鸫(Turdus merula)(0.25)和眼纹噪鹛(Garrulax ocellatus)(0.11)，总体上鸡形目鸟类RAI最高(2.47)，其次是雀形目(1.27)、䴕形目(0.04)；相对位点相机中出现比例(RPT)排名前三的鸟类分别为红腹角雉(13%)、橙翅噪鹛(13%)、眼纹噪鹛(7%)和乌鸫(7%)(并列第三)，其他鸟类均为3%(表2)。

表2 卧龙自然保护区震后受损区内红外相机监测到的鸟兽名录Table 2 Mammals and birds recorded from infrared camera in earthquake damaged areas of Wolong Nature Reserve

2.2 野生动物对地震灾害体的利用特征

比较分析野生动物对3个不同受损程度区内地震灾害体的利用状况，结果表明：3个不同受损程度区的物种种类构成差异大，3个区域内探测到的动物的RAI均存在较大差异，由多到少，均为中度＞轻度＞重度(表3)。中度受损区RAI排名前三的物种分别为红腹锦鸡(27.41)、马来豪猪(19.94)和红腹角雉(13.71)；轻度受损区RAI排名前三的物种分别为中华斑羚(10.64)、毛冠鹿(6.16)和橙翅噪鹛(2.80)；重度受损区RAI排名前三的物种分别为水鹿(1.42)、中华鬣羚(0.81)、中华斑羚(0.41)和藏酋猴(0.41)(并列第三)(表3)。3个区域均探测到的动物仅3种，分别为：黄喉貂(Martes flavigula)、毛冠鹿和橙翅噪鹛(表3)。

表3 卧龙自然保护区3个不同受损程度区域内红外相机拍到的鸟兽名录Table 3 Mammals and birds recorded from infrared camera in earthquake damaged areas with three damage degrees of Wolong Nature Reserve

续表2 Continued from table 2

2.3 震后受损区与未受损区的野生动物利用特征

对比同位于核桃坪区域的震后受损区与未受损区的野生动物构成及其RAI，结果表明：震后未受损区探测到的野生动物种数与RAI均大于震后受损区，未受损区探测到的野生动物种数为17种，受损区内为12种。有9种动物在受损区与未受损区均被探测到，最常被探测到的为鲸偶蹄目的水鹿。4种动物仅在未受损区被探测到，分别为豺(Cuon alpinus)、大 熊 猫、林 麝(Moschus ber-ezovskii)和光背地鸫(Zoothera mollissima)(表4)。未受损区的野生动物RAI为70.34，远大于受损区(3.96)；未受损区物种RAI排名前三的野生动物分别是水鹿(39.08)、毛冠鹿(5.81)和川金丝猴(5.36)(表4)。

表4 卧龙自然保护区震后受损区与未受损区红外相机拍到的鸟兽名录Table 4 Mammals and birds recorded from infrared camera in damaged area and undamaged area of Wolong Nature Reserve

3 讨论

本次研究采用红外相机监测方法调查了卧龙自然保护区内野生动物对汶川地震灾害体的利用状况，共监测到28种野生动物(兽类15种，鸟类13种)，其中出现频率较高为红腹锦鸡、马来豪猪、中华斑羚、红腹角雉、毛冠鹿、水鹿等喜食植物(根、茎、叶和果实)的动物，与肖治术等(2014a)在虹口光光山区域的野外调查结果相似。本次调查记录到的兽类中，有60%被IUCN红色名录评估为濒危(EN)、易危(VU)和近危(NT)，表明珍稀野生动物在利用恢复过程中的地震灾害体，反映出地震灾害体对保护珍稀濒危动物具有潜在价值。

在受损生态系统恢复过程中，受到不同干扰频率或强度的生态系统往往具有不同的恢复特征，处于中度干扰水平的生态系统往往具有更高的生物多样性(Connell,1978)。Townsend等(1997)调查了54个受到不同干扰频率与强度的溪流点，分别统计各点无脊椎动物群落的物种丰富度，发现中等干扰频率与强度的溪流点具有最高的物种丰富度。在本研究中，与重度受损区和轻度受损区相比，中度受损区具有更多的动物种类与数量，其中大量分布的为马来豪猪、红腹锦鸡与红腹角雉等小型动物，而重度受损区与轻度受损区主要分布水鹿、中华鬣羚与中华斑羚等大中型动物。根据卧龙自然保护区本底资源调查结果，核桃坪、黄草坪、五一棚(本研究中的重度、中度、轻度受损区分别所在地点)3个区域分布的物种种类相似(杨志松等，2019)。因此，我们认为，这可能是由于3个不同受损区的微生境特点以及不同种动物的觅食策略导致。动物通过权衡在不同生境获取食物的利益与捕食风险和社会干扰的代价来决定觅食策略(Martín and Wiebe,2004)。不同生存能力的动物权衡在不同生境下自身的生存成本与需要，将会选择不同特征的生境觅食。地形和植被特征是划分微生境的重要依据之一。结合本研究已有的地理条件(海拔、坡度、坡向)数据分析3个不同受损程度区动物分布类型原因，未见其影响动物分布的特点。但从植物特征的角度来看，与大中型动物相比，中度受损区分布的小型动物更依赖于既能为其提供丰富的食物又能降低被捕食风险的植物资源(主要是悬钩子属植物)丰富的灌丛生境(史海涛和郑光美，1998；崔盛平，2001；李宏群等，2011；冯茜等，2021)。与重度受损区和轻度受损区相比，中度受损区的植被覆盖度处于中间水平，植物平均高度最高(表1，附录1)。高密度的植被覆盖度不利于小型动物活动，低密度的植被覆盖度使得小型动物被捕食的风险较大，而较高的植物高度有利于小型动物躲避捕食者的捕食。虽然中度受损区的食物资源(悬钩子属植物)略低于其他两个地区，但已经能够满足小型动物的生存需要。于是这些小型动物经过权衡自身的生存成本与需要后大多选择了利用中度受损区。而对于大中型动物来说，需要满足自身对于食物的旺盛需求，于是更多地活动于食物资源更加丰富的重度受损区和轻度受损区。该策略也同样体现于受损区与非受损区的研究结果中：未受损区的大多数动物数量远远多于受损区。比起受损区，未受损区具有更多的食物资源和庇护所，绝大多数的动物都还是分布于未受损区中。

强烈的山地地震对于受损的生态系统往往具有长期的影响(吴宁等，2008)。受损生态系统的恢复往往侧重于恢复植被群落，而不是整个生物群(维管和非维管植物、动物、微生物)(Zedler and Lindig-Cisneros,2013)。有研究表明，汶川地震后9年，地震极震区同震崩塌、滑坡较多地区的植被覆盖度恢复到震前的74%，预测还需5年才能恢复到震前水平(王飞龙等，2020)。而本研究中，汶川地震后4~6年，受地震影响损毁严重的核桃坪区域内未受损区的野生动物数量远多于受损区，地震对受损区生物多样性造成的影响可能还需要更长的时间恢复。

综上所述，有必要在发生地震、滑坡和泥石流等地质灾害后，持续监测野生动物对受损栖息地的利用情况与特征，探究受损栖息地对野生动物生存、活动与繁殖的生态功能，为地震等自然干扰后野生动物的保护与植被的恢复研究提供基础数据。

附录1卧龙自然保护区3个不同受损程度区域内优势植物Appendix 1 Dominant plants in three regions with different degrees of damage in Wolong Nature Reserve

续附录1 Continued from appendix 1

附录2卧龙自然保护区地震次生地质灾害体上的红外相机拍摄到的兽类照片Appendix 2 The mammals’photos taken by the infrared camera on earthquake secondary geological disasters in Wolong Nature Reserve