根系输入对森林土壤碳库及碳循环的影响研究进展

黄梓敬，徐 侠*，张惠光，蔡 斌，李良彬

(1.南京林业大学生物与环境学院，江苏 南京 210037；2.武夷山国家公园科研监测中心，福建 武夷山 354300)

森林生态系统是陆地生态系统的重要部分，森林覆盖面积为40.3亿hm2，约占地球陆地总面积的30%[1]。全球森林土壤(深度0～1 m)碳储量为(383 ± 30)Pg，占森林生态系统碳储量的44%[2]。将更多的碳固定在稳定的土壤碳库中能够降低二氧化碳浓度升高带来的风险。因此，森林土壤碳库被认为在应对气候变化方面发挥着积极作用。植物通过光合作用将空气中的碳固定下来，高达60%的树木光合产物被分配到地下部分[3]。然而，近些年相关研究发现全球气候变化会改变森林生态系统分配到地下部分的碳[4-5]，进而影响着森林土壤碳库及碳循环。

植物的地下部分在森林土壤物质循环中起着重要作用[6]。一方面，细根被视为根系中最有活力的部分，控制着植物从土壤中获取水分和养分[7]；另一方面，细根具有更新快的特性，碳和养分可以通过细根周转这一途径由植物流向土壤[8]。研究表明，细根在周转过程中产生的根系凋落物是土壤有机质的主要来源[9]。与地上凋落物相比，根系凋落物对稳定土壤碳库的贡献更大[10]，这主要是由于根系凋落物中含有更多难分解的物质(如木质素、纤维素和单宁酸等)[11]。此外，地下低氧环境也会减缓根系凋落物的分解速率，从而增加碳停留时间，使更多的碳进入到土壤碳库[12]。除了死亡根系分解，植物根系还会通过根际沉积(rhizodeposition)这一过程将不稳定的有机化合物释放到土壤中[13-15]。传统观点往往更多地关注地上植物凋落物输入和表层土壤有机碳[12,16]，越来越多研究强调根系凋落物及活根分泌物对土壤碳库的重要性[17-20]。为此，笔者对近些年森林根系输入及土壤碳汇变化研究进行综述，分析根系输入对森林土壤碳库及碳循环的影响，从而为全球气候变化背景下森林生态系统物质循环与能量流动的深入研究提供参考。

1 森林根系输入及其过程

植物根系中的碳流向土壤主要通过以下3个途径：一是死亡根系的分解；二是植物生长过程中活根分泌的化合物和脱落的大分子物质；三是碳流动到与根相关的共生菌中(如菌根)[13,21]。在大多数的研究中，通常将植物根系简单地按径级分为细根和粗根，直径小于2 mm的根界定为细根[22-23]。虽然细根的寿命短暂，从几个月到一两年不等，但一直被视为森林生态系统地下碳通量的最重要组成部分[24]。死亡细根的分解是一系列的物理和生物化学过程，主要包括淋溶和破碎[25]。淋溶是细根中可溶性糖和矿物质离子在雨水的作用下淋失到土壤中的物理过程，是细根分解最快的阶段。破碎是指在土壤动态过程(冻融交替、干湿循环等)或动物行为的作用下，植物死亡根系分裂和破碎成小段(小块)的现象。在中国亚热带地区进行的一项长达540 d的细根分解实验结果表明，杉木(Cunninghamialanceolata)和观光木(Tsoongiodendronodorum)的细根分解均经历了“缓慢分解—快速失重—缓慢分解”3个阶段[26]，相同结论也在其他的研究中被证实[27]。根凋落物的早期损失主要是由于易溶性化合物的浸出，分解晚期腐烂率的降低可能与腐烂的根部组织中难分解成分(如木质素)有关。在这些过程中，死根与外界环境不断进行物质交换，大量养分流入土壤中[28]。

活根在生长过程中也会不断向根际土壤释放有机化合物[20]。根系分泌物中包括活根分泌的低分子可溶性化合物(如有机酸、酚酸、氨基酸、多肽、可溶性蛋白等)和不溶性聚合物(如黏液、聚多糖等)以及脱落的根细胞[13,29-30]。13CO2脉冲追踪实验证实这些根系分泌物快速转移(数小时至数天)到地下食物网中[31-32]，为植物共生菌根和微生物群落提供了大部分养料[33-34]。

2 森林根系输入对森林土壤碳库的影响

2.1 对森林土壤碳累积的影响

光合固定的大部分碳被引导到地下根及与根相关联的微生物中。过去的时间里，生态学家采用多种方法来研究植物地下碳输入对土壤碳库及碳循环的影响。在森林生态系统中，常用的方法包括树木环割(girdling)和根系去除(root exclusion)[35]。树木环剥是一种有效的方法，可以在不干扰土壤环境的情况下通过截断树干韧皮部来阻止光合产物向地下部分输入碳，而根部挖沟则阻止了碳通过植物活根向土壤的转移以及植物对水和养分的吸收[36-38]。

越来越多的研究表明，植物根系输入是土壤有机质(SOM)的主要贡献者[11-12,39]，其对土壤有机碳的累积有重要作用。瑞典的一项长期作物试验表明，与相同数量的地上凋落物衍生的碳相比，根源碳(root-derived carbon)对相对稳定的土壤碳库的贡献更大，并且根源碳的腐殖质转化系数(humification coefficients)比地上凋落物高2.3倍[10]。Clemmensen等[17]结合模型和分子条形码技术发现瑞典森林土壤中储存的碳中50%～70%来自根以及与根相关的微生物。Fekete等[40]在匈牙利东北部森林的凋落物输入调控实验(DIRT)结果表明，在实验的前两年中，根系去除处理与对照之间的土壤有机碳(SOC)含量并无差异，但4年后根系排除处理下SOC含量明显低于对照组。此外，美国哈佛森林长达20 a的DIRT实验结果显示，根系去除后，SOC含量降低了约9%[41]。

尽管根系输入有助于土壤有机碳的累积,但根系分泌物也可以通过刺激土壤有机质分解而产生相反的作用[42]。Finzi等[43]对根际相关指标整合分析后发现根系分泌物渗出量与土壤有机质的损失有关。川西亚高山针叶林中的模拟根系分泌物添加实验的研究结果表明，添加不稳定的模拟根系分泌物会促进人工林和天然林土壤有机质激发效应，进而降低土壤总碳(TC)[44]。此外，Chen等[45]在中科院鹤山实验站对厚荚相思(Acaciacrassicarpa)和尾叶桉(Eucalyptusurophylla)两树种进行环剥实验结果表明，与对照相比在环剥2、9个月后土壤有机碳含量均显著增加。环剥引起土壤有机碳的增加可能是由于其阻断了光合产物向下运输，使根系分泌物减少，从而降低了激发效应对土壤有机碳分解的影响。由此可见，植物根系分泌物的变化也会影响土壤碳库。

2.2 对森林土壤活性碳库的影响

土壤中不稳定碳输入的主要来源是根系分泌物[46]。根据周转时间的不同，可以将土壤有机碳库分为活性碳库(labile C pool)、缓效性碳库(slow C pool)和惰性碳库(passive C poll)[47-48]。可溶性有机质(DOM)是SOM中流动性最强的部分，可以通过扩散和对流几乎到达所有土壤隔室[47]。树干环剥会使根际的土壤可溶性有机碳(DOC)含量显著降低[49-51]。在美国落基山脉针叶林，树干未环剥处理地块表层土壤DOC显著增加[36]，这可能是活跃的根系渗出导致的[52]。树干环剥阻止了新形成的光合产物流向根和菌根真菌，导致根系分泌物减少甚至消失。土壤微生物生物量碳(SMBC)调节所有SOM的转化，并被认为是土壤活性碳库的主要组成部分[53]。环剥会使土壤DOC和SMBC含量均减少[36]，这可能是由于DOC作为微生物生长活动中重要的能量来源之一，环剥导致土壤DOC含量减少影响了根际微生物的丰度、组成和活性[54]。在德国东南部的90 a与35 a挪威云杉(Piceaabies)林，树干环剥处理后的1个月，土壤SMBC含量显著减少[55]。树干环剥对微生物种群的直接负面影响可能是由于停止向根部运输碳水化合物，而氨基酸和有机酸的渗出消失，也减少了微生物的重要碳源。

2.3 对森林土壤有机碳库稳定性的影响

土壤有机碳库的稳定机制主要有3个方面：第一，土壤有机质自身的难降解性；第二，土壤团聚体对土壤有机碳的物理保护作用；第三，有机碳与土壤矿物相结合，形成有机质-矿物结合物[56-57]。细根中含有许多难分解的物质(如酸性不溶成分、缩合单宁酸)，在生态系统水平上，细根贡献了进入土壤的酸性不溶成分(AIF)和缩合单宁酸总通量的三分之二以上[49]。这类物质因其复杂的化学结构常被认为是一种难降解的有机质，在土壤有机碳库稳定性方面发挥着关键作用[58-59]。

来自根系与菌丝的分泌物能够促进初始土壤团聚体的形成[60]。根系分泌物可以将土壤颗粒粘在一起，形成短期稳定的团聚体[61]。在室内培养条件下，添加根系分泌物提高了土壤团聚体的稳定性，促进了大团聚体的形成[62-64]。这是因为根系分泌物中含有多糖和蛋白质，其作用类似于胶水，将矿物颗粒粘合在一起，这些化合物还可以在土壤颗粒上形成疏水涂层，起到疏水作用，从而降低了土壤的湿润速率和剥落现象[65]。不同种类植物根系分泌物组成也有所不同[66]，根系分泌物含有更多多糖和蛋白质的植物对土壤团聚体的影响可能更大。另外，有研究表明土壤团聚体的稳定性受有机黏结物质的影响，大多瞬时的黏结物质主要是微生物细胞及其分泌的代谢物质。因此，根系输入的碳引起的根际微生物活动增加在很大程度上也有助于团聚体的形成。这些根系分泌物还可以刺激菌根真菌，使菌丝延伸到土壤基质中，作为根系的延伸，在帮助植物吸收养分的同时也增加了土壤团聚体的稳定性[67]。Glomalin是丛枝菌根真菌在菌丝周转过程中和真菌死亡后释放到土壤中的一种真菌糖蛋白，已被确定为一种关键的土壤结合剂，与土壤中团聚体稳定性密切相关[68-69]。此外，根系分泌的一些化合物也有助于稳定的矿物-有机质结合物的形成[70-71]。Kleber等[72]认为蛋白质在矿物-有机质结合物的形成中起着重要作用，这是由于此类化合物在土壤中的含量相对较高，以及蛋白质具有不可逆地吸附到矿物表面的能力。但是与传统微生物无法接触矿物-有机质结合物中的碳这一观点不同，Keiluwei等[73]的研究表明土壤碳的矿物质保护可以被根系分泌物抵消。这说明在根系输入对矿物-有机质结合物稳定性的影响方面理解还不完全清楚。

3 森林根系输入对森林土壤碳循环的影响

3.1 对森林土壤呼吸的影响

植物根系通过为土壤微生物提供大量可供吸收的含碳底物，驱动微生物的分解过程，从而影响植物-土壤-大气之间的碳循环[74]。目前的研究表明根系分泌物能够增强土壤呼吸，如Subke等[37]结合13C标记的凋落物添加和挪威云杉树皮环剥的实验结果发现，凋落物添加和凋落物去除之间的CO2释放差异不能完全由根系呼吸作用来解释，并认为根系分泌物对有机碳的分解有激发作用，这种正激发效应在6月和7月，占到土壤CO2总通量的15%～20%。此外，Ahmed等[75]发现在最佳水分条件下，与对照土壤相比，添加根系分泌物的土壤累积CO2释放量显著增加，高剂量根系分泌物处理下最为明显。瑞典北部的挪威云杉林的树干环剥实验结果表明，环剥两个月后土壤呼吸减少了53%[76]。在美国科罗拉多州亚高山森林中，树干环剥后的第一个生长季，环剥样地中的土壤呼吸速率在夏季降低了31%～44%[50]。在瑞士南部欧洲栗林，树干环剥后的9 d内，相对于对照样地，环剥样地的土壤呼吸速率下降了36%，环剥后的37 d，环剥树木细根中的淀粉浓度显著降低；另外，细根活性分析表明，环剥树细根的总体根代谢活性比未环剥处理树的高[77]。因此，环剥后土壤呼吸作用的降低可能是光合产物不能运送到地下，根系分泌物减少与细根碳浓度减少导致的。

根系去除也会降低土壤呼吸作用。根系去除一方面降低了自养呼吸，另一方面根系去除引起的根系凋落物和分泌物减少也会降低土壤异养呼吸。在波多黎各东北部Luquillo森林中，根系去除处理导致加勒比松(Pinuscaribaea)人工林土壤呼吸下降了56%[78]。Huang等[79]在鼎湖山使用挖沟法对针叶林、针阔混交林和常绿阔叶林等3种林分做根系去除处理，发现3种林分土壤呼吸均显著降低。然而，匈牙利东北部森林的DIRT实验结果表明，在干旱土壤条件下去根处理土壤呼吸显著高于其他处理，但在湿润土壤条件下则不显著[40]。这可能是由于去除根系后土壤含水量更高，而在此研究中温暖干燥的环境条件下土壤湿度是土壤呼吸的主要控制因素。这表明根系去除引起的土壤含水量增高同样会影响土壤呼吸，在水分限制的情况下甚至会抵消根系去除引起的土壤呼吸降低程度。

3.2 对森林土壤微生物的影响

根系输入变化会影响土壤微生物生物量及群落结构[80-81]。梁儒彪等[44]对西南亚高山针叶林土壤中添加模拟根系分泌物，发现添加模拟根系分泌物处理会导致人工林土壤微生物磷脂脂肪酸(PLFA)总量和细菌、放线菌、真菌PLFA含量增加，然而同样处理下天然林土壤中得到了完全相反的结果。在瑞典北部樟子松(Pinussylvestris)林，通过遮光处理减少分配给外生菌根(ECM)的碳，发现真菌生物量显著下降[82]。Brant等[80]在美国和欧洲的DIRT实验发现根系碳输入对所研究的3个森林生态系统中的微生物群落组成具有很强的控制作用，根系的去除会改变土壤细菌群落结构并减少真菌生物量。此外，Siira-Pietikäinen等[83]发现根系去除处理减少了芬兰中部针叶林土壤真菌生物量，并改变了土壤有机层中的细菌群落结构，但没有改变矿物质层中的细菌群落结构。Wang等[84]在DIRT实验中发现挖沟去根处理使杉木人工林土壤细菌、革兰阳性菌、真菌和放线菌的生物量分别增加了28.8%、26.7%、161.2%和32.5%，但使革兰阴性菌与革兰阳性菌的比率降低了57.4%，细菌与真菌的比率提高了107.9%。另外，根系去除处理下放线菌的数量也显著增加，土壤微生物群落有向真菌转移的趋势，如真菌与细菌PLFA比率的升高[85]。这些研究结果说明微生物生物量及群落结构对根系输入变化的响应主要取决于微生物对底物质量和数量的适应，而这些响应在不同森林生态系统可能也有差异。

3.3 对土壤酶活性的影响

植物的根系向土壤中释放着各种各样的化合物，刺激了微生物和酶的活性[86]。根际是最重要的酶促热点之一[87]，微生物和植物活根都能产生细胞外酶[88]。微生物大量地合成和释放酶以获取养分，而当养分稀缺时，活根也会产生更多的酶[89]。靠近植物根部的凋落物对土壤酶活性也有着显著的影响[90]，根系输入物尤其是根分泌物不仅会刺激微生物的活动和生长，还可能改变C、N和P之间的化学计量平衡[91]。同时，微生物对营养的需求也随之增加，而这可以通过上调酶的合成和降解富含营养的化合物来维持化学计量的稳态来补偿[92-93]。但是酶合成的上调不一定旨在增强酶的活性，还可以通过产生具有更高底物亲和力的酶系统，形成更有效的土壤有机质和凋落物分解来增强微生物的竞争力[94]。Koranda等[49]的研究表明，和非根际土相比，根际土中与植物木质素和土壤有机质分解相关的酚氧化酶和过氧化物酶的活性降低，但根系分泌物也导致蛋白水解酶活性增强。同样，Kaiser等[95]也发现与树干环剥后相比，未环剥林样地土壤纤维素酶和蛋白酶活性更高，酚氧化酶和过氧化物酶的活性更低。这可能是因为氧化酶是由生长缓慢的腐生真菌和某些特殊的细菌产生的[96]，在根际产生大量易吸收碳源的环境下，相对于菌根真菌和快速生长的营养型细菌处于竞争劣势；而蛋白酶活性增强则可能增加了新鲜SOM的降解。因此，根系输入对土壤酶活性的影响主要取决于与微生物生长相关的资源分配到酶生产中的成本效率[97-98]。

4 结 语

在全球变化背景下，森林生态系统分配到地下部分的碳可能发生变化，因此深入研究根系输入对森林碳循环及土壤碳库的影响尤其重要。目前，关于根系输入对碳循环，特别是土壤呼吸的研究比较多，主要包括根系输入对微生物活动、土壤呼吸激发效应等方面。根系输入减少和去除根系会减弱土壤呼吸作用；但根系输入物组成复杂，微生物和酶对不同类型根系输入物的响应尚不清楚，并且这些响应在不同森林生态系统中可能也有差异。此外，根系输入对土壤碳库稳定性影响的长期研究较少，对根系输入与微生物之间的相互作用如何影响碳循环和土壤碳库的稳定性还不够了解。因此，为了更好地认识气候变化背景下森林碳循环过程，还需要在以下几个方面深入研究：①根系输入变化对森林生态系统土壤碳库及其稳定性的影响；②土壤微生物和酶如何响应根系输入的变化，在不同森林生态系统的响应机制是否相同；③气候变化背景下，植物根系、土壤和微生物的相互关系及其协同作用对森林土壤碳库及其稳定性的影响。