里下河腹部地区典型湖泊浮游动物演替特征及水质评价

2022-09-26王亚宁许静波徐剑斌杨俊杰李一平朱立琴唐春燕

河海大学学报（自然科学版） 2022年5期

王亚宁，徐明，许静波，徐剑斌，杨俊杰，李一平，朱立琴，唐春燕

(1.河海大学环境学院，江苏南京 210098； 2.江苏省泰州引江河管理处，江苏泰州 225321； 3.河海大学马克思主义学院，江苏南京 210098)

浮游动物是水生态系统中的次级生产者，它们不仅通过摄食浮游植物影响浮游植物的多样性和丰度[1]，而且是鱼类等水生脊椎动物的重要生物饵料，在水生态系统中发挥了承上启下的重要作用[2-3]。浮游动物与水环境因子关系密切，是水体中重要的指示生物[4]，因此被广泛应用于水质评价、水污染治理等方面[5-6]。明确浮游动物的群落结构特征及驱动因素是水生态评价的基础，不同水体其主要影响因素各不相同[7-9]。对于一般水体，除常规的理化因子外，浮游植物作为食物源对浮游动物的生长繁殖有较大的影响[10]。对于保护区河流，河流的流动状态、水文状况、岸线类型等也会对浮游动物产生重要的影响[11]。对于过水性湖泊，陈业等[12]研究发现水位波动是影响浮游动物群落结构的最显著因素。对于城市水体，营养盐和重金属影响较为突出[13]。浮游动物具有生活周期短、繁殖能力强等特点，对环境变化非常敏感，相较于浮游植物和大型底栖动物，对环境因子变化的响应更为迅速，更适合应用于小型湖泊的水生态状况评价[14]。

里下河腹部地区(119°8′E～120°56′E，32°12′N～34°10′N)位于江苏省中部长江、淮河两大水系交融地带，河网密集、湖荡众多[15]，总面积约695 km2，对降低区域洪峰、保护生物多样性、促进周边经济绿色发展具有重要作用。然而随着城市化进程的加快、人类活动增强，水体富营养化、湿地功能退化等多重环境问题的胁迫日益显著[16-19]。孟顺龙等[20]研究了里下河河网区浮游动物及其在水质评价中的应用，结果表明，里下河腹部地区典型水体在枯水期基本处于清洁状态，而在丰水期基本处于中度污染状态，该研究重点区域为河网区，而河网区与湖荡区水体理化性质及受水响应特征均有较大差异，对于湖荡区典型湖泊浮游动物群落结构特征及水生态健康状况还需要进一步研究。

1 材料与方法

1.1 研究区域及采样点设置

大纵湖湖面呈椭圆形，总面积约37 km2，其中自由水面面积约10 km2，其余为圈圩和围网面积。大纵湖湖底平坦，平均水深约为1 m。大纵湖的主要入湖河流为南部湖区的鲤鱼河和中引河，主要出湖河流为北部湖区的蟒蛇河。为了减少近岸围网养殖区人类活动的干扰对采样结果造成的偶然影响，在大纵湖敞水区共布设3个监测点(采样点1、2、3)(图1)，于2017年1月至2019年12月开展了为期3 a的逐月采样，采样时间为每月月底。

图1 研究区域及监测点位布置Fig.1 Study area and monitoring site arrangement

1.2 样品采集与处理

水质指标(浊度、叶绿素a、高锰酸盐指数(CODMn)、氨氮、总氮(TN)和总磷(TP))参考GB 3838—2002《地表水环境质量标准》中的测定方法测定。

浮游动物采样时，枝角类、桡足类用有机玻璃采水器采集10 L水样，经25号浮游生物网过滤，放入加入7%甲醛的小方瓶中固定，回到实验室静置沉淀24 h后浓缩定容到30 mL。轮虫用有机玻璃采水器采集1 L 混合水样，加入10～15 mL 鲁哥氏液固定，回实验室静置48 h后吸取上清液浓缩定容至30 mL。

浮游动物的观察计数用1 mL浮游动物计数框在10×10倍光学显微镜下进行，每个样品计数两片，最终结果为两片平均值；若两片的计数结果相差达到15%，需要额外进行第3片取值，取个数更相近的两片求平均值，作为最终的计数结果，再换算成每升水样中浮游动物的个数，即为浮游动物密度。

浮游动物鉴定参照文献[21-25]。生物量的计算中，枝角类根据体长-体重回归方程换算[26]，桡足类根据外形的几何形状换算[27]，轮虫根据平均湿重进行换算[26]。

1.3 统计分析

根据优势度指数Y>0.02确定大纵湖浮游动物优势种，采用经Colewll等进行加权的生态位宽度(Bi)、生态位重叠指数差(ΔOik)和生态响应速率(R)分析大纵湖浮游动物优势种的生态位特征，并采用Schluter的方差比率(V)法判断物种间的总体关联性[28]：

Y=(Ni/N)fi

(1)

(2)

(3)

R=Bi/ΔOik(i=k)

采用快速截留超绿-超红方法(以下用FIE表示)，即EGR2中的3G和2.4R的值若大于255，则看作255，计算得到的ExG - ExR2值只能够保留大于0的像素[7]。

(4)

(5)

其中Pij=nij/NiPi=ni/n

式中：Ni为样点中某种生物的总个体数；N为样点中各生物的总个体数；fi为某物种出现的频率；Pij为第i个优势种在第j个样点出现的个体数占该物种所有个体数的比例；S为浮游动物优势种总种数；n为样点总数；ni为物种i出现的样点数；Tj为样点j内出现的优势种种数；t为各样点中优势物种数的平均数;δT为总体样本方差，即所有物种出现频度的方差；ST为所有采样点物种数的方差。当V<1时，优势物种间总体为负协变关系；当V>1时，总体为正协变关系，采用检验统计量W=Vn检验V值偏离1的显著程度。

采用Shannon-Wiener多样性指数(H′)、Margalef丰富度指数(D)、Pielou均匀度指数(J)和B/T指数(QB/T)分别从有机污染和富营养状态进行大纵湖水质生物学评价：

(6)

D=(S-1)/lnN

(7)

J=H′/lnS

(8)

QB/T=B/T

(9)

式中：B为臂尾轮虫属(富营养型种)的种数；T为异尾轮虫属(贫营养型种)的种数。QB/T<1为贫营养型湖泊；1≤QB/T≤2为中营养型湖泊；QB/T>2为富营养型湖泊，其余生物学评价标准见表1[29]。

表1 生物指数与水质等级标准

基于R语言对浮游动物与环境因子进行冗余分析(RDA)。在进行冗余分析前，进行去趋势对应性分析(DCA)，DCA排序结果小于3，表明可以对浮游动物与环境因子进行冗余分析。

2 结果与分析

2.1 大纵湖环境因子的变化

大纵湖环境因子逐月变化情况如图2所示。各环境因子呈现季节性变化规律，其中浊度和TN呈现冬春季上升、夏秋季下降的变化趋势，于3月达到年峰值；CODMn、TP、氨氮和叶绿素a则呈现出春夏季上升、秋冬季下降的变化趋势，于6—9月达到年峰值。2017—2019年浊度和TP成上升趋势，高锰酸盐指数呈下降趋势，与2018年相比(4.43～10.95μg/L)，叶绿素a月平均值波动范围缩小(6.86～8.39 μg/L)。

图2 大纵湖环境因子的逐月变化Fig.2 Monthly changes of environmental factors in Dazong Lake

2.2 优势种生态位特征与种间联结性

大纵湖2017—2019年逐月调查的定量样点中，共鉴定出浮游动物49种，其中轮虫33种，占67.35%；枝角类9种，占18.37%；桡足类7种，占14.29%。根据优势度大于0.02确定2017年大纵湖浮游动物优势种有7种：萼花臂尾轮虫(BrachionuscalyciflorusPallas)、方形臂尾轮虫(Brachionusquadridentatus)、晶囊轮虫(Asplanchnidae)、曲腿龟甲轮虫(KeratellavalgaEhrenberg)、针簇多肢轮虫(PolyarthratriglaEhrenberg)和真翅多肢轮虫(Polyarthraeuryptera)。2018年优势种有9种，方形臂尾轮虫和真翅多肢轮虫不再是优势种，独角聚花轮虫(Conochilusunicornis)、迈氏三肢轮虫(Filiniamaio)和脾状四肢轮虫(Tetramastixopoliensis)成为新增加的优势种。在2018年的基础上，2019年新增优势种2种，分别为剪形臂尾轮虫(Brachionusforficula)和螺形龟甲轮虫(Keratellacochlearis)。

表2 大纵湖2017—2019年优势种生态位宽度、生态位重叠指数差和生态响应速率

表3 大纵湖2017—2019年浮游动物优势种总体关联性

2.3 浮游动物密度与生物量

大纵湖2017—2019年浮游动物平均密度为623.17个/L，呈下降趋势，从720.15个/L(2017年)减少到456.43个/L(2019年)。而平均生物量为1.63 mg/L，呈上升趋势，从0.93 mg/L(2017年)上升到2.07 mg/L(2019年)。大纵湖浮游动物生物量和密度的变化特征均为夏季大于秋季大于春季大于冬季(图3)，其中2018年密度峰值最高，出现在8月(1 905.67个/L)，2017年和2019年密度峰值均出现在9月(1 699.67个/L和1 114个/L)。各年度的生物量最高值均出现在9月，最低值均出现在1月。从不同类型的浮游动物分类占比来看，轮虫是浮游动物密度的重要贡献者(占比95.58%)，而桡足类(占比2.31%)和枝角类(占比2.11%)密度较低(图4)，2017—2019年轮虫密度的降低是浮游动物平均密度呈下降趋势的主要原因；枝角类是浮游动物生物量的重要贡献者(占比48.87%)，桡足类(占比41.25%)其次，轮虫(占比9.88%)生物量较低，2017—2019年枝角类生物量的上升是浮游动物平均生物量呈上升趋势的主要原因。

图3 大纵湖浮游动物密度和生物量逐月变化Fig.3 Monthly variation in density and biomass of zooplankton in Dazong Lake

图4 大纵湖不同种类浮游动物密度和生物量年际变化Fig.4 Interannual variation in density and biomass of different species of zooplankton in Dazong Lake

2.4 浮游动物与环境因子冗余分析

由于2018年有较全的环境因子数据(包括温度和水位等)，为增加冗余分析的可信度，选取2018年的浮游动物特征值进行消除趋势的对应分析，具体包括轮虫优势种、枝角类和桡足类优势度排名前两位的物种(表4)，结果显示第一排序轴长度为2.59，小于3，故可以进行冗余分析。冗余分析排序图(图5)显示，前两轴的特征值分别为43.98%和20.86%，前两轴的解释率占总解释率的64.84%，其中叶绿素a与第一轴呈显著负相关关系，浊度、水温和高锰酸盐指数与第一轴呈显著正相关关系，电导率与第二轴呈显著正相关关系，总氮与第二轴呈显著负相关关系。曲腿龟甲轮虫与氨氮和水位呈正相关关系，在夏季水位最高时曲腿龟甲轮虫密度会出现峰值。萼花臂尾轮虫、迈氏三肢轮虫和脾状四肢轮虫与总氮和高锰酸盐指数正相关性较大，喜好在氮营养程度高的水体中生存[31]，由于夏季很少出现，反而到秋冬季节时密度达到峰值，近邻剑水蚤和微型裸腹溞与水温呈明显的负相关关系。夏季和秋季节点位比较密集，说明此时浮游动物群落结构较为稳定，更多的受营养盐因素的影响，冬季和春季点位比较松散，受叶绿素a的影响更为显著。

表4 大纵湖冗余分析浮游动物代码

2.5 水质生物学评价

采用H′、D、J和B/T指数进行大纵湖水质生物学评价(图6)。2017—2019年采用全湖H′、D和J评价大纵湖有机污染情况，结果均为寡污，且H′与J的值还在逐年增加，说明大纵湖水质状况较优。采用全湖B/T指数评价大纵湖营养状态，结果均为中营养且几乎无年际变化，综合富营养指数从2017年富营养(TLI值为50.147)到2019年中营养接近富营养(TLI值为49.909)，综合说明大纵湖处于中-富营养状态。

图5 大纵湖浮游动物与环境因子冗余分析Fig.5 RDA analysis of zooplankton and environmental factors in Dazong Lake

图6 大纵湖水质生物学评价指标年际变化Fig.6 Interannual variation of biological assessment indexes of water quality in Dazong Lake

3 讨论

3.1 与里下河腹部地区临近水体浮游动物群落结构比较

孟顺龙等[20]于2014年丰水期(7月)和枯水期(12月)在里下河腹部地区典型河网区共鉴定出浮游动物21种，丰水期浮游动物平均密度为44.4个/L，枯水期浮游动物密度平均为61.3个/L，本文大纵湖浮游动物2017—2019年平均密度为623.17个/L。许静波等[29]于2016—2017年对里下河腹部地区另一湖泊射阳湖的研究表明，射阳湖浮游动物平均密度为1 165.9个/L，由此可见里下河腹部地区河网区浮游动物密度低于湖荡区，这与严广寒等[32]的结论相符合。浮游动物游动能力较弱[32]，因此在流速较快的河网区，浮游动物密度低于流速较慢的湖荡区。其次，河网区与湖荡区浮游动物的季节性变化规律存在差异，河网区浮游动物密度呈现冬季大于夏季的特点，而湖荡区刚好相反[29]，这较大程度上受到浮游植物密度的影响[33]。浮游动物密度和浮游植物密度呈显著正相关，河网区冬季浮游植物密度高于夏季，相比之下湖荡区夏季浮游植物密度较高[34]，浮游动物食物资源丰富，因此在夏季密度达到峰值。

3.2 环境因子对大纵湖浮游动物群落结构的影响

大纵湖浮游动物与环境因子冗余分析结果显示，叶绿素a、总氮和水温是对浮游动物密度和生物量影响比较显著的环境因子。温度直接影响浮游动物的新陈代谢活动[35]，在食物充足的情况下，随着水温逐渐升高，浮游动物新陈代谢和繁殖的速度加快，发育时间缩短，种群数量呈显著增长趋势。已有研究表明，轮虫密度的峰值一般出现在水温20℃以上时[4]，本文轮虫是大纵湖浮游动物密度的主要贡献者，与大纵湖的浮游动物密度在夏季达到峰值的情况相符合。

在浅水湖泊中，电导率和氮磷均可以反映水体的营养状况[36]，营养盐不仅通过渗透和离子调节机制直接影响浮游甲壳动物的生长繁殖[37]，而且通过调控浮游植物间接影响浮游动物群落结构[38]。氮盐作为调节浮游植物生长的营养元素之一，对浮游植物的生长有一定的促进作用[39]，从而间接促进了浮游动物的生长，如萼花臂尾轮虫和脾状四肢轮虫等与总氮有较明显的正相关关系。但是另一方面，浮游植物的生长繁殖会消耗溶解性无机氮，导致湖泊夏季和秋季氮磷比低于春季和冬季[34]，近邻剑水蚤和微型裸腹溞等枝角类以及桡足类浮游动物与总氮有较明显的负相关关系。

湖内过水通道的建设能增加水体的交换速率[40]，降低富营养化湖泊浮游植物密度并减轻聚集生长的状况[41]。大纵湖活水工程实施后，夏季叶绿素a质量浓度有降低趋势(图2)，浮游动物的食物资源较前两年相对不足，和轮虫相比，枝角类的滤食效率较高，所以资源利用性竞争发生时，枝角类倾向于具有更大的竞争优势[42]，因此枝角类的所占比重呈现上升趋势。

3.3 大纵湖浮游动物水质生物学评价

2017—2019年运用全湖H′、D和J评价大纵湖污染情况，结果为寡污，且H′与J的指数逐年增大，说明大纵湖浮游动物多样性水平不断提高，相对应的浮游动物优势种从2017年的7种增加到2018年9种，到2019年已有11种。2017—2019年浮游动物优势种间总体上呈显著正关联，且关联性逐年增长，说明浮游动物群落结构有利于进一步发展[43]。

2017—2019年TLI评价指标维持稳定，臂尾轮虫属(富营养型种)的种数与异尾轮虫属(贫营养型种)种数的比值均保持一致，均指示为中营养，临界富营养状态。2018年大纵湖富营养指标有小范围下降，优势种中指示富营养的臂尾轮虫属中方形臂尾轮虫不再是优势种，生态位重叠指数差为负，发展受到限制。2019年富营养指标有所回升，剪形臂尾轮虫成为新增长的优势种。

湖泊富营养化的进程中，浮游动物的多样性一般呈现先上升后下降的趋势，在湖泊为中营养水平时，浮游动物群落结构复杂，多样性高；在湖泊为超富营养水平时，浮游动物群落结构简单，多样性低[44]。大纵湖水体呈中营养水平、富营养化的临界区间，浮游动物多样性水平处于上升阶段。浮游动物对大纵湖环境因子变化有良好的响应，可应用于湖荡区的水生态状况评价。虽然目前大纵湖总体TLI评价指标维持稳定，富营养情况还未发生，但是TN为需要控制的主要环境因子，需要进一步加强里下河腹部地区面源污染的治理，从源头上减少外源营养盐的输入。