黄海中北部不同断面鱼卵、仔稚鱼群落结构特征

杨艳艳 李焕军

(山东省海洋资源与环境研究院,山东省海洋生态修复重点实验室,烟台 264006)

鱼卵、仔稚鱼作为鱼类生活史的早期发育阶段,在海洋生态系统能量传递中扮演着关键角色[1—3]。鱼卵和仔稚鱼既是主要的被捕食者,同时仔稚鱼又是重要的初级消费者,它们是连接海洋生态系统食物网的重要环节[4]。另外,在自然海域中,鱼卵、仔稚鱼成活率的高低、剩存量的多寡及数量变化等直接影响着鱼类种群资源量的变动[5]。近年来,在人类活动、海洋环境污染及气候变化等诸多因素的干扰下,全球海洋渔业资源显著衰退[6—8],在这样的背景下,开展鱼类早期补充群体群落结构的调查研究,掌握其种群动态,对于维持海洋生态系统平衡和鱼类资源的可持续利用具有重要的现实意义。

黄海中北部近岸海域是多种鱼类和经济无脊椎动物的重要产卵场、索饵场和育肥场,在黄渤海海洋渔业中占据重要位置。受到黄海海域地形复杂、底质及黄海冷水团等诸多环境特征的交互影响,该海域内不同区域的生境存在一定差异,可能会对鱼类产卵环境造成一定的影响,进而影响主要产卵时期内的鱼卵、仔稚鱼群落结构分布格局[9]。近年来,黄海海域鱼卵、仔稚鱼相关的调查研究多集中于黄海中南部沿岸水域及海州湾等海湾地带[3,10],黄海中北部沿岸海域的调查研究较少,而有关黄海中北部海域内不同断面鱼卵、仔稚鱼群落结构特征的相关研究尚未见报道。因此,本研究基于2017年5—7月对黄海中北部近岸海域鱼卵、仔稚鱼调查的基础上,对该海域乳山-海阳近岸及崂山湾外海域两个不同位置断面的鱼卵、仔稚鱼种类组成、数量分布和多样性等进行了初步分析,以期为黄海海域产卵场的养护及海洋鱼类早期补充群体资源的量化管理提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 数据来源和处理

于2017年的5月、6月和7月大潮汛期间在黄海中北部近岸海域进行鱼卵、仔稚鱼调查,调查范围为(35.7°—36.6°N,120.9°—121.8°E),共设置T1和T2两个断面,T1断面位于黄海中北部的乳山-海阳近岸海域,T2断面位于崂山湾外海域,每个断面均由岸基向机轮拖网禁渔线方向,按5海里间距设1个站位,两个断面共20个站位(图1)。鱼卵、仔稚鱼样品采集及分析方法严格按照《海洋调查规范》进行[11],租用渔业生产船只,使用口径为80 cm,长为280 cm的大型浮游生物网在海域表层进行水平拖拽采集。每站拖拽10min,拖速为2 mile/h,采集到的样品用浓度为5%的中性甲醛溶液固定保存,带回实验室,根据鱼卵、仔稚鱼的形态特征(包括鱼卵和仔稚鱼的外部形态及不同发育时期的个体形态和组织、器官、系统发育特征等)利用解剖镜进行种类鉴定[12—14],并计数。温度、盐度和水深等环境因子使用XR-420型CTD现场测定。

图1 黄海中北部调查站位图Fig. 1 Sampling stations in the coastal waters of central and north Yellow Sea

1.2 数据处理

优势种利用相对重要性指数(Index of Relative Importance,简称IRI)[15]对鱼卵和仔稚鱼的种类组成进行分析,公式[16]:

式中,N%为某一种类个体数量占采获总量的百分比;F%为某一种类出现的站位数占总调查站位数的百分比,取IRI值大于1000的种类为优势种;IRI值为100—1000的种类为重要种类;IRI值为10—100的种类为主要种类[16]。

生物多样性本文在研究中采用了如下公式对鱼卵、仔稚鱼的群落多样性进行计算:

丰富度指数(D)计算公式为[17]

香农-威纳多样性指数(H′)计算公式为[18]

均匀度指数(J′)计算公式为[19]

式中,S为种类数,N为总个体数,Pi为第i种个体数占总个体数的比例。

营养级参考鱼类平均营养级指数计算公式[5]计算所采集鱼卵、仔稚鱼所对应的成鱼平均营养级:

式中,TLk为所采集鱼卵、仔稚鱼对应成鱼的平均营养级;TLi为物种i的成鱼营养级;Yik为物种i在k年的采集量(个);Yk为k年所有物种的总采集量(个)。

数理统计数据处理使用Microsoft Excel 2016、Arcgis9.3完成,多样性指数通过Primer6计算完成,鱼卵、仔稚鱼多样性与环境因子相关性分析通过R软件(version 4.1.0)完成。

2 结果

2.1 种类组成

3个航次共采集鱼卵5493粒,仔稚鱼42尾,经鉴定共20种,隶属于7目16科20属。其中,鱼卵14种,隶属于4目11科14属;仔稚鱼7种,隶属于6目7科7属。从种类组成上来看,鲈形目种类为主要类群,9种(占45%);其次为鲱形目和鲽形目,各3种(分别占15%),鲉形目2种(占10%);颌针鱼目、刺鱼目以及鲻形目各1种(分别占5%)。2017年5月出现的鱼卵、仔稚鱼种类最多,为15种,其次为2017年7月为7种,2017年6月种类最少为6种。5月断面T1的鱼卵和仔稚鱼种类数均大于断面T2,而6月和7月断面T2的鱼卵种类数均大于断面T1,6月两个断面均没有出现仔稚鱼,7月断面T2没有出现仔稚鱼(表1)。

表1 黄海中北部鱼卵、仔稚鱼种类组成Tab. 1 The species composition of ichthyoplankton in the coastal waters of central and north Yellow Sea

根据采集到的鱼卵、仔稚鱼对应成鱼的生长和繁殖的适温特性,可将其划分为暖温种、暖水种和冷温种。调查海域内两个断面的鱼卵、仔稚鱼以暖温性和暖水性种类为主,仅有少量冷温性种类。两个断面各生态类型的种类数随断面不同有所变化,如暖温种在T1断面种类数要远大于T2断面,暖水种在T2断面略多于T1断面,冷温种仅在T2断面出现(表2)。

表2 不同断面各生态类型鱼卵、仔稚鱼种类分布Tab. 2 Species number distribution of different ecotype ichthyoplankton

2.2 优势种

优势种种类组成调查结果显示,除5月航次鳀(Engraulis japonicus)为鱼卵的优势种外,其他航次鱼卵和仔稚鱼均没有出现优势种。从T1和T2两断面优势种组成来看,T1和T2断面5月鱼卵的优势种均为鳀,6月和7月鱼卵均没有出现优势种;T1断面5月和6月仔稚鱼没有出现优势种,7月仔稚鱼的优势种为许氏平鲉(Sebastes schlegeli),T2断面5月仔稚鱼的优势种为玉筋鱼(Ammodytes personatus),6月没有出现优势种,7月为六丝钝尾虾虎鱼(Amblychaeturichthys hexanema)。两断面鱼卵和仔稚鱼优势种和重要种的种类组成有所差异,但是种类数目相同,均为8种(表3)。

表3 鱼卵、仔稚鱼优势种和重要种组成Tab. 3 Dominant and important species of ichthyoplankton

优势种空间分布与水深、盐度及表层水温的关系在5月,鳀以IRI值8065.9成为鱼卵的绝对优势种,T1和T2断面各站位均有鳀卵分布,其中,位于崂山湾外海域的T2断面鳀卵分布较为密集。5月调查海域水深和盐度均呈现由近岸向外海海域逐渐增加的趋势,表层水温没有表现出这样的趋势,T2断面表层平均水温整体低于T1断面。鳀卵的高密集区主要集中在水深22 m以深,盐度大于30,水温15—16℃的海域(图2)。采获的仔稚鱼中没有出现优势种,94%的仔稚鱼分布在本次调查中表层水温最高,盐度最低的T1断面1号站。在6月和7月的调查中鱼卵、仔稚鱼均没有出现优势种。

图2 五月鳀卵空间分布与水深、盐度及表层水温的关系Fig. 2 Spatial distribution of Engraulis japonicas eggs and its relationship with water depth,salinity and surface water temperature in May

2.3 数量分布

3个航次调查共采获鱼卵5493粒,仔稚鱼43尾,鱼卵和仔稚鱼的密度分别为91.55粒/站和0.71尾/站。

5月采获鱼卵5396粒,鱼卵的出现频率为100%,平均密度269.8粒/站为3个航次最高,波动范围为每网1—713粒,最高值出现在T2断面的4号站,最低值出现在T2断面的1号、2号站,并且除T1断面的2号、5号和8号站及T2断面的1—3号站,其余站位鱼卵数量均大于100粒/站,鳀卵数量最多,占5月航次采获鱼卵总量的92.8%;6月采获鱼卵68粒,仅有4个站位出现鱼卵,出现频率为20%,平均密度为3.4粒/站,波动范围为每网0—40粒,最高值出现在T2断面的2号站,多鳞(Sillago sihama)鱼卵数量最多,占6月航次鱼卵总采获量的43%;7月采获鱼卵29粒,6个站位出现鱼卵,出现频率为30%,平均密度1.45粒/站,波动范围为每网0—9粒,最高值出现在T1断面的2号站,多鳞鱼卵数量最多,占7月航次鱼卵总采获量的50%(图3)。

图3 黄海中北部海域鱼卵数量平面分布图Fig. 3 Quantitative distribution of fish eggs in the coastal waters of central and north Yellow Sea

5月采获仔稚鱼36尾,5个站位出现仔稚鱼,出现频率为25%,平均密度为1.8尾/站,波动范围为每网0—31尾,最高值出现在T1断面的1号站,斑鰶(Konosirus punctatus)仔稚鱼数量最多,占5月航次仔稚鱼采获总量的47.2%;6月未采获仔稚鱼;7月采获仔稚鱼7尾,仅有2个站位出现仔稚鱼,出现频率为10%,平均密度为0.35尾/站,最高值出现在T1断面的4号站,许氏平鲉仔稚鱼数量最多,占7月航次仔稚鱼总采获量的86%(图4)。

图4 黄海中北部海域仔稚鱼数量平面分布图Fig. 4 Quantitative distribution of larvae in the coastal waters of central and north Yellow Sea

从时间变化范围来看,鱼卵、仔稚鱼数量分布不均匀,资源密度呈现5月(春季)高,6月和7月(夏季)低的趋势;从空间变化范围来看,两断面鱼卵、仔稚鱼数量分布也存在较大差异,总体呈现T2断面资源密度大于T1断面的趋势。

2.4 群落营养结构

调查海域2017年采集的鱼卵、仔稚鱼对应的成鱼平均营养级为3.58;5月、6月和7月采集的鱼卵、仔稚鱼对应的成鱼平均营养级分别为3.58、3.51和3.41呈现逐渐减小的趋势;T1断面的平均营养级从5月到7月呈现先增加后持平的趋势;T2断面的平均营养级在调查期间则呈现先减小后增加的趋势。2017年5月,T1和T2两个断面的鱼卵、仔稚鱼对应的成鱼营养级主要分布在3.6—3.9,6月和7月T2断面的营养级集中在3.3—3.6分布,T1断面的营养级7月则集中在3.6—3.9分布(图5)。

图5 不同断面营养结构组成Fig. 5 Nutritional structure composition of different sections

2.5 群落结构多样性及与环境因子相关性

调查海域2017年5月航次的丰富度指数(D)、多样性指数(H′)和均匀度指数(J′)高于其他航次,为3个航次最高;T1断面多样性情况与调查海域相似,T2断面则是7月的丰富度指数(D)、多样性指数(H′)和均匀度指数(J′)最高,5月和6月3个指数基本持平;另外,T1断面的丰富度指数(D)和多样性指数(H′)在2017年5月均大于T2断面,均匀度指数(J′)则小于T2断面,6月和7月3个指数均小于T2断面(图6)。从多样性指数与环境因子相关关系分析来看,丰富度指数(D)、多样性指数(H′)和均匀度指数(J′)均与深度呈显著负相关(P＜0.05),与温度和盐度不存在相关性(图7)。

图6 不同断面鱼卵、仔稚鱼的生物多样性Fig. 6 Biodiversity of ichthyoplankton of different sections

图7 鱼卵、仔稚鱼多样性与环境因子Pearson相关性矩阵Fig. 7 Pearson correlation matrix between diversity of ichthyoplankton and environmental factors

3 讨论

3.1 种类组成和数量分布

本研究3个航次调查共采获鱼卵5493粒,仔稚鱼43尾,其中5月航次鱼卵、仔稚鱼数量和密度为3个航次最高,随后进入6月和7月鱼卵、仔稚鱼的数量呈下降趋势,说明黄海中北部近岸海域鱼类的繁殖具有明显的季节规律[20],主要与海洋鱼类的生殖性洄游有关。

从采获种类数来看,调查期间共采获鱼卵、仔稚鱼20种,种类数不足或约为20世纪80年代[4]及2000—2001年[21]和2006—2007年[22]黄海海域大面调查的1/3。对采获鱼卵、仔稚鱼的种类组成进行分析后发现,黄海中北部近岸海域主要以鳀和赤鼻棱鳀(Thryssa kammalensis)等经济价值较低的小型中上层鱼类和鲬(Platycephalus indicus)、多鳞等经济价值一般的小型岩礁性鱼类以及高眼鲽(Cleisthenes herzensteini)等低值底层鱼类的鱼卵、仔稚鱼为主,蓝点马鲛(Scomberomorus niphonius)、许氏平鲉和黄姑鱼(Nibea albiflora)等经济价值较高种类的采获数量极少,仅占采获鱼卵、仔稚鱼总量的1%左右,带鱼(Trichiurus japonicus)和小黄鱼(Larimichthys polyactis)等种类在本次调查中均未出现,与该海域20世纪50年代以小黄鱼、带鱼为主要种类的渔业资源结构相比发生了较大的变化[23],这主要与黄海海域渔业资源整体衰退有关。我国很多学者的研究均证实了黄海海域渔业资源的衰退,如杨纪明[24]发现在黄海西部海域,小黄鱼和大黄鱼(Larimichthys crocea)这两种传统捕捞对象从70年代后期开始已经不能形成渔汛;董婧等[25]1998年6—9月在黄海北部的调查中发现,由于资源量的下降,石鲽(Kareius bicoloratus)、皮氏叫姑鱼(Johnius belengerii)、孔鳐(Raja porosa)和钝吻黄盖鲽(Pseudopleuronectes herzensteini)等16种常见鱼类均未见踪迹,并且渔业资源结构小型化、低龄化现象突出;刘勇等[26,27]和单秀娟等[9]发现目前黄海海域重要经济种类的资源量呈明显下降的趋势,并且个体变小、性成熟提前,如小黄鱼的体长由1970年代的20 cm下降至目前的10 cm左右,种群的年龄结构也趋于简单。

从T1和T2两断面种类组成和数量分布情况来看,T1断面采获鱼卵、仔稚鱼的种类多于T2断面,但是数量仅为T2断面的57%。进一步分析后发现两断面鱼卵、仔稚鱼数量上的差异集中在5月航次,并且主要来自于鳀卵(T1断面采获鳀卵1749粒,T2断面采获鳀卵3065粒),鳀卵5月在T1和T2的数量占比均达到88%以上,为两断面鱼卵、仔稚鱼数量最重要的组成部分。鳀卵为浮性卵,不具备活动能力,不管亲鱼在哪个水层产卵,最终都会漂浮到表层,所以鳀卵的分布与海流、潮汐和水团等要素关系密切[28]。本研究中T2断面5月表层水温整体低于T1断面,仅有2个站位水温达到16℃左右,而T1断面所有站位水温均在16℃以上,并且80%的站位水温达到18℃以上,这可能是由于T2断面受到盘踞在青岛东南外海(120°30′—123°00′E,35°00′—36°30′N)的青岛冷水团影响所导致的[29],青岛冷水团是一个季节性独立水团,4月下旬形成,5月发展至鼎盛,进入6月逐渐与黄海底层冷水团相融而消失,其核心温度一般在6—8℃[29],所以从温度和位置两个角度分析T2断面可能恰好位于青岛冷水团的边缘海域,其底层具有较强的温度锋,与表层水之间形成温度跃层,温度跃层的水体交换、水平对流及跨跃层的物质交换[30]等对T2断面所在海域鳀卵的数量聚集起到了主导作用。

3.2 群落结构特征

鱼类早期生活阶段群落结构的变动直接影响到鱼类资源的状况,因此开展鱼卵、仔稚鱼调查是评估鱼类资源量的重要手段之一[31]。通过研究2017年5—7月黄海中北部近岸海域鱼卵、仔稚鱼的群落结构发现,相同海域内的不同区域鱼卵、仔稚鱼的群落结构特征也存在一定差异。从亲鱼生态习性来看,3个航次采获的鱼卵、仔稚鱼对应的成鱼基本上可以划分为地方性类群和洄游性类群两个类群[20]。地方性类群迁移距离较短,洄游路线不明显,本研究中的鮻(Liza haematocheilus)、高眼鲽、多鳞和许氏平鲉等8个种类属于此类群;洄游性类群的特征是分布范围广,洄游距离长,为我国主要渔业种类,本研究中的鳀、斑鰶、赤鼻棱鳀、黄姑鱼、日本鲭(Scomber japonicus)和蓝点马鲛等12个种类均属于此类群,此类群在本研究中的种类占比为60%,数量占比达到96.5%,为调查海域的主要类群,同时也是T1和T2两断面的主要类群。

从亲鱼适温类型组成结构来看,调查期间暖温性,暖水性和冷温性鱼卵、仔稚鱼种类的采获比例分别为60%、30%和10%,说明调查海域内主要以暖温种和暖水种为主,与黄海海域鱼类的生态结构组成相符,表现出明显的温带区系特征[5,23]。位于不同区域的两个断面各适温类型的鱼卵、仔稚鱼种类数随断面位置不同有所变化,暖温种在调查海域内由北向南呈递减的趋势,暖水种则呈递增的趋势。其中调查海域北部的T1断面以暖温种为主,南部的T2断面则暖水种略多于暖温种,分析可能与两个断面的水温有关,调查期间南部的T2断面虽然5月平均水温低于T1断面,但是从月均水温来看总体高于北部的T1断面,而暖水性种类的适温范围为20—25℃相比暖温性种类(12—20℃)而言适宜的水温更高,王小荟[32]2011年在海州湾产卵场的研究结果也表明水温是影响暖温种和暖水种鱼类分布的主要因子。此外,本研究还发现暖水种和暖温种的采获量在各断面总采获量中所占的比例随时间不同存在明显差异,如2017年5月调查海域暖温种的比例占到了当月航次采获总量的90%以上,而到了6月和7月则转换为主要以暖水种为主,这与调查海域产卵群体的季节性洄游有关。5月暖温种鱼卵、仔稚鱼的大量出现(鳀卵的采获量占到了5月航次鱼卵、仔稚鱼采获总量的93%)是由从黄海越冬场洄游到近岸产卵的鳀的分布引起的;而进入6月和7月随着调查海域水温的升高,多鳞等暖水种的产卵群体数量开始增加,暖水种鱼卵、仔稚鱼的数量随之增加,6月和7月多鳞等暖水种鱼卵、仔稚鱼的采获量均超过当月航次总采获量的50%。

从群落营养结构来看,2017年黄海中北部近岸海域采获鱼卵、仔稚鱼对应成鱼的平均营养级为3.58,虽然与20世纪50年代的4.46和20世纪80年代的4.26相比降幅较大,但是与2001—2010年的3.4—3.66相比波动不大[33—35],说明近20年来该海域的鱼类群落结构和食物利用方式保持相对稳定。这与我国近年来实施的伏季休渔、增殖放流等渔业资源管理保护措施有很大的关系。并且在此基础上,又实施了蓝点马鲛、中国对虾(Fenneropenaeus chinensis)和海蜇(Rhopilema esculentum)等一系列单鱼种的资源专项管理措施[36],都对渔业资源起到了积极的保护和修复作用,使黄渤海近海渔业资源得到一定程度的恢复。由于本研究中的平均营养级是通过2017年5—7月采获的鱼卵、仔稚鱼来计算的,受采样网具、采样方法及调查季节所限,无法采获沉性卵、黏性卵和一些产卵期在秋冬季节的种类,所以不能全面反映调查海域的鱼类群落营养结构状况[5],但是仍可为该海域鱼类群落结构的变动提供一定的参考。

3.3 生物多样性

生物多样性是表征群落结构和功能的重要因素,任何生态系统或群落类型都有其生物多样性特征,而这种特征是该生态系统功能维持的生物基础[37,38]。2017年5—7月,黄海中北部近岸海域鱼卵、仔稚鱼生物多样性指数均以5月为最高,这可能与种类数变化特征密切相关。相关研究表明,在同一水域,当种类数增加时,D和H'值也会随之增加[39]。而进入春季气温回升,大部分洄游种类到近岸进行繁殖和索饵,因此5月采获的鱼卵、仔稚鱼种类和数量均为3个航次最高。随后6月和7月随着调查海域产卵群体的产卵盛期逐渐进入尾声,采获的种类和数量大幅下降(两航次采获种类都仅约为5月的50%,数量分别为5月的0.8%和0.5%),生物多样性指数也相应下降。除鱼类洄游等活动引起的时空分布差异会影响鱼类群落多样性外,环境因素对鱼类群落的生物多样性也有一定的影响。本研究中丰富度指数(D)、多样性指数(H′)和均匀度指数(J′)均与深度呈极显著相关,其原因可能与黄海海域地形复杂深度梯度较大有关。调查海域内最浅的站位水深只有10 m左右,最深的站位水深40 m,且相邻站位间存在明显的深度梯度。如在T2断面上的1号站调查期间的平均水深为35.16 m,与之相邻的T2的2号站平均水深只有15.33 m ,这样亲鱼产卵过程中容易产生深度变动,而由此带来的细微环境差异可能会造成鱼卵、仔稚鱼种类及存活率的变化进而对其群落的生物多样性产生影响[40]。

从T1、T2两断面生物多样性时空分布格局来看,除5月T1断面的生物多样性各指数高于T2断面外,其他两个航次均小于T2,说明5月T1断面相比T2断面种类组成更复杂,多样性指数和种间均匀度更高,而进入6月和7月之后群落的稳定性则要低于T2断面。同时,T1断面调查期间D、H′和J′的平均值均小于T2断面,说明调查海域南部的T2断面群落结构比北部的T1断面相对更加稳定。另外,两个断面各站位之间的生物多样性也存在空间差异性,如T1断面的1、2号站及T2断面的1、2号站生物多样性指数相对较高,分析可能这几个站位更靠近近岸,环境条件适宜,饵料充足,适合鱼类栖息、产卵,所以能保持较高的多样性。两个断面群落多样性随时空变化而变动的格局,正是该海域鱼类群落结构受生物、海洋环境理化等因素的影响而呈现动态变化的表现[41]。