大杜鹃寄生白鹡鸰巢的实际案例

柳希竹 钟 国 张瑜唅 何刚彬 王龙舞* 梁 伟

(1.贵州师范大学生命科学学院，贵阳，550025；2.热带岛屿生态学教育部重点实验室，海南师范大学生命科学学院，海口，571158)

鸟类巢寄生是生物的社会性寄生行为之一，指在自然界中一些鸟类本身不筑巢，却将卵产到其他鸟类(宿主)巢中，由宿主代为孵化和养育的一种特殊繁殖行为[1-2]。为了适应寄生生活，寄生者会采用一些寄生手段来获取寄生成功的机会，如卵色模拟、增加产卵数量及雏鸟模拟等[1，3-4]。宿主因被迫为寄生者抚养后代而付出巨大的繁殖代价，为此，许多宿主进化出诸如拒绝寄生卵或雏鸟等反寄生机制来提升自己的适合度[2，5-6]。这种相互关系展示了适应与反适应之间的角逐，是研究寄生性鸟类及其宿主之间进化竞赛的经典模式系统[2，7-8]。

在以往的研究中，已记录到种间专性寄生鸟类共有6个科，包括鸭科(Anatidae)、杜鹃科(Cuculidae)和响蜜鴷科(Indicatoridae)等，其中，杜鹃科类群共有65种，包括大杜鹃(Cuculuscanorus)、中杜鹃(C.saturatus)、小杜鹃(C.poliocephalus)和噪鹃(Eudynamysscolopaceus)等[1]。大杜鹃分布范围相对较广，其宿主种类达到276种之多，是目前杜鹃科中记录到宿主最多的寄生者[9]，在中国记录有24种，白鹡鸰(Motacillaalba)便是其中1种[10]。

白鹡鸰属于雀形目(Passeriformes)，鹡鸰科(Motacillidae)，鹡鸰属的一类鸣禽，形态学特征为前额和脸颊白色，头顶和后颈黑色，体羽上体灰色，下体白色，两翼及尾黑白相间，雌鸟似雄鸟但色较暗[11]。白鹡鸰分布在欧洲、亚洲和北非的大部分地区，可以长距离迁徙[12-13]，在中国分布较广，贵州境内为留鸟[14]。以贵州六枝地区为研究区域，在2019—2021年调查并记录白鹡鸰巢相关数据，于2020年6月16日首次发现大杜鹃寄生卵，寄生巢最终被捕食。通过对宿主卵与寄生卵的卵表型比较，初步了解白鹡鸰—大杜鹃寄生系统中大杜鹃卵的模拟程度。大杜鹃卵表型对宿主表现出中度模拟，这对研究寄生者及其宿主协同进化进程有着重要意义。

1 研究区概况

研究区为贵州省六枝地区(26°10′—26°14′ N，105°13′—105°24′ E)，海拔1 287～1 657 m，是亚热带季风气候区，年均气温13.9 ℃(夏季21 ℃)，全年总降水量1 515.5 mm，无霜期270～320 d，全年日照时间1 262.3 h。研究区为喀斯特山地景观类型，由村庄、耕地、河流、灌木丛和荒坡等组成[15]。

研究区域是以苗族为主的村落，以传统农耕的方式种植玉米等农作物，鸟类资源相对较丰富，繁殖季为3月上旬至8月下旬。当地常见的鸟类有白鹡鸰、灰林(Saxicolaferreus)、北红尾鸲(Phoenicurusauroreus)、戈氏岩鹀(Emberizagodlewskii)、白颊躁鹛(Garrulaxsannio)、山斑鸠(Streptopeliaorientalis)和大杜鹃等[15]。

2 研究方法

在2019—2021年白鹡鸰的繁殖季(3—8月)，对贵州六枝地区白鹡鸰及大杜鹃寄生情况进行野外调查，系统搜寻白鹡鸰的巢。对发现的巢编号命名，并用GPS记录鸟巢的位置，后续每3 d查巢1次，检查巢状态是否正常以及是否被寄生。

2.1 繁殖参数测量

对白鹡鸰繁殖参数测量，所有巢、卵参数测量均在满窝卵数后进行。用红外线测距仪测量巢征的距离参数；用英衡牌电子珠宝秤(量程500 g，精确度0.01 g)称量卵重；用数显卡尺(GB/T 1214.2—1996，精确度0.02 mm)测量巢外径、内径、巢高、巢深、卵长径和短径；用相机收集巢生境的图片，以灰色板为背景拍摄寄生巢卵图片。

巢外径与巢高：巢口平面上的外径和该平面中心到巢底外部的距离(mm)。

巢内径和巢深：巢口平面上的内径和该平面中心到巢底内部的距离(mm)。

窝卵数：雌性产完所有卵后巢中所有卵的数量(枚)。

卵重：胚胎未开始发育时的鲜卵重(g)。

卵体积：用公式V(cm3)=0.51LB2计算，式中L为卵长径(卵钝端到尖端的距离，mm)，B为卵短径(卵赤道面的直径，mm)[16]。

2.2 模型卵识别实验

使用蓝色模型卵(图1B)检测白鹡鸰对外来卵的识别能力。模型卵由陶塑泥捏制而成，其大小及形状(白鹡鸰卵参数mean±SD)与白鹡鸰卵相似。实验过程：在白鹡鸰满窝卵数或孵卵早期将1枚模型卵放入其巢内，并未移除白鹡鸰卵，同时尽量避免其他因素影响[15]。每天检查所有实验巢，以确定模型卵是否被接受、拒绝或实验巢是否被遗弃，持续6 d记录结果并结束实验。

图1 白鹡鸰识别模型卵实验

3 研究结果

3.1 繁殖参数

研究期间(2019—2021年3—8月)，在研究区发现白鹡鸰巢17个，包括被大杜鹃寄生的1巢和处于育雏期的1巢。最早繁殖的巢发现于3月22日，最晚是6月16日。

白鹡鸰巢常在靠近农耕地和荒坡附近被发现，多为洞穴或半洞穴巢，筑于坎上、墙上或者荒坡。共记录了16巢白鹡鸰的巢址，可分为3种类型(图2)，即石洞中(n=11)、草丛根部(n=2)和岩盖下(n=3)。巢距地面平均高度(1.23±0.48)m，巢外径(139.50±29.12)mm，巢内径(75.48±5.33)mm，巢高(76.43±6.88)mm，巢深(61.38±4.04)mm。巢材有苔藓、干草、树枝、细草丝、秸秆、玉米秆、玉米须和动物毛(牛毛、狗毛等)。

白鹡鸰窝卵数通常4～5枚(n=14)，在发现的寄生巢中，白鹡鸰卵2枚，大杜鹃卵1枚。白鹡鸰卵表面光滑，底色为白色，附着形状和深浅不一的深褐色斑点，钝端斑点较密集(图2D)。卵重(2.21±0.21)g，卵长径(20.46±0.52)mm，卵短径(15.19±0.44)mm，卵体积(2.40±0.18)cm3。

图2 白鹡鸰巢位置及巢和卵

3.2 大杜鹃卵参数

2020年6月16日，在视野较开阔的荒坡草丛根部发现寄生巢(图3A)。由图3B可明显看出，大杜鹃卵底色浅蓝色，附着棕色斑块，卵斑较白鹡鸰卵偏大，颜色偏浅，分布较稀疏，且大小均比寄生巢中另外2枚白鹡鸰卵大。大杜鹃卵表型及大小都与白鹡鸰卵有明显区别，大杜鹃卵重3.89 g，卵长径23.40 mm，卵短径17.46 mm，卵体积3.65 cm3，各项都比白鹡鸰卵参数平均值大。

图3 大杜鹃对白鹡鸰的寄生巢

3.3 模型卵实验

对研究区的9巢白鹡鸰做了模型卵识别实验，模型卵拒绝率为77.8%(7/9)，接受率为22.2%(2/9)，说明白鹡鸰对外来模型卵有较高的识别和拒绝能力。

4 讨论

大杜鹃对白鹡鸰的寄生系统中，目前仅报道过白鹡鸰喂养大杜鹃的照片[10]。本研究首次报道大杜鹃寄生白鹡鸰的巢址和卵特征，对寄生卵测量记录，将白鹡鸰卵与大杜鹃寄生卵颜色、斑点及斑点密集度相比较，根据Moksnes等[17]的划分标准，发现寄生卵表型对宿主表现出中度模拟。

在大杜鹃及其宿主协同进化进程中，寄生压力致使大多数宿主进化出辨别及排斥外来卵的适应性防御行为，寄生者也产生相应反适应变化，包括卵模拟[18]。随着寄生和反寄生适应性对抗的进行，大杜鹃对宿主卵在大小、颜色及斑点等方面的模拟程度会趋于与宿主匹配[1，19]。

白鹡鸰是我国分布较广的鸟类，在中国目前仅发现其被大杜鹃寄生，但没有寄生率相关的统计和报道。在野外的观察记录中，仅有1巢被大杜鹃寄生，相对于白鹡鸰在当地的种群数量，发现寄生巢的概率较低(5.88%，1/17)。基于本研究记录的白鹡鸰相关数据，有以下推测：

(1)在当地白鹡鸰的种群密度过小，可能不适宜作为大杜鹃的宿主，致使发现寄生巢的概率较低。

(2)宿主通过与人类近距离繁殖的方式来寻求保护，以抵御大杜鹃的巢寄生，潜在宿主可通过适应人类接近来躲避大杜鹃，降低被寄生的风险，以往在家燕(Hirundorustica)的研究中就发现类似情况[20]。白鹡鸰巢大多筑于房屋墙洞、公路和耕地地坎等人类相对较活跃区域，寄生巢则是位于远离人类活动的荒坡生境，故在该区域大杜鹃的寄生率可能与白鹡鸰选址有关。

(3)据研究表明，宿主会采取一些反寄生策略来避免被大杜鹃寄生，例如选择半洞穴或洞穴地方筑巢，筑长管状入口巢等，因大杜鹃体型较大难以入巢，阻碍大杜鹃寄生[21-23]。本研究中，筑于石洞中的白鹡鸰巢占68.75%，大多数是不适合被寄生的洞穴巢，而野外发现的寄生巢，是位于视野较开阔的半洞穴巢，推测白鹡鸰巢较低的寄生率与其筑巢类型有一定的关系。

(4)宿主通常会对寄生者有一定的防御策略，否则宿主可能失去部分甚至全部后代，其繁殖适合度会降低[5]。宿主巢被寄生后，它们会通过识别和拒绝寄生卵来抵御巢寄生[1，24-25]。本研究初步测试了白鹡鸰对外来卵(模型卵)的拒绝反应，拒绝率偏高，已具备辨别并拒绝异卵能力。如果寄生卵很快被白鹡鸰拒绝，会导致实际记录的寄生巢数量偏低，这可能是该研究区域寄生率较低的原因之一。

综上，首次记录了大杜鹃寄生白鹡鸰巢的实际案例，详细报道了巢址和卵特征等基础信息，补充和进一步证实了大杜鹃与白鹡鸰的寄生关系，并通过模型卵实验初步测试了白鹡鸰对外来卵有较高的识别和拒绝能力，这对进一步研究大杜鹃—白鹡鸰协同进化过程中两者的寄生与反寄生机制有着重要作用。