不同温度条件下叉角厉蝽对草地贪夜蛾幼虫的捕食作用

张晓滢，彭之琦，陆永跃，冼继东

(华南农业大学植物保护学院，广州 510642)

草地贪夜蛾Spodopterafrugiperda(Smith)是一种多食性农业害虫，原产于美洲热带和亚热带地区，自2016年于非洲首次发现入侵后，以非常迅速的速度扩散入侵了撒哈拉以南地区绝大多数国家(Stokstad, 2017; Earlyetal., 2018)。2018年 12月26日，陈辉等(2020)在我国云南江城县宝藏乡玉米田发现不明夜蛾类幼虫为害，2019年1月12日经确认为草地贪夜蛾，随后该虫在我国各地迅速迁飞、发生，造成了明显威胁。草地贪夜蛾主要以幼虫取食玉米ZeamaysL.、甘蔗SaccharumofficinarumL.等多种作物的叶片(王磊等, 2019; 陆永跃等, 2020)。在其幼虫1～3龄低龄时期取食作物叶片后，通常会形成半透明薄膜“窗孔”；4～6龄老熟幼虫不仅取食作物叶片形成不规则状的长形孔洞，还会取食作物的果穗(FAO, 2017; 陆永跃等, 2020)。除了取食量大的特点，草地贪夜蛾迁飞性强。从早期的世界传播轨迹来看，草地贪夜蛾波及范围为阿根廷的拉潘帕最南端以及到最北端的佛罗里达州南部和美国得克萨斯州，可见其迁飞能力(Earlyetal., 2018)。草地贪夜蛾雌成虫一生可产近2 000粒卵，一年多个世代发生，可在短时间内大规模暴发(王磊等, 2019; 王燕平等, 2021)。因此，如何高效预防与控制草地贪夜蛾成为重要问题。在目前草地贪夜蛾防控中，可采用农业防治、理化诱控、生物防治、化学防治等多个方面的措施(王磊等, 2019)。由于大量不规范使用化学杀虫剂，草地贪夜蛾已对多类杀虫剂产生较高的抗性(王芹芹等, 2019)。

已有报道显示草地贪夜蛾捕食性天敌昆虫种类繁多(陈秀琴等, 2021)，益蝽Picromeruslewisi和蜀蝽Armachinensis2种捕食性昆虫均能取食草地贪夜蛾幼虫(唐艺婷等, 2019)。叉角厉蝽是一种广谱性捕食性天敌昆虫，捕食害虫种类多，对夜蛾类幼虫捕食能力较强。Shyleshaetal.(2018)报道了玉米田地释放叉角厉蝽对草地贪夜蛾具有显著防治效果。Sravikaetal.(2020)通过研究叉角厉蝽生物学特性，证实了对草地贪夜蛾捕食潜力。范悦莉等(2019)、唐敏等(2019)、陈桢等(2021)研究了叉角厉蝽的捕食功能反应和捕食效能，结果均表明该蝽对草地贪夜蛾幼虫具有良好的捕食效果。有关温度因素对于昆虫捕食作用影响的研究颇多。温度对异色瓢虫Harmoniaaxyridis捕食量、寻找效应、捕食功能等方面均有显著影响(王峰巍等, 2010)。尚素琴等(2016)研究了不同温度下巴氏新小绥螨Neoseiulusbarkeri对西花蓟马Frankliniellaoccidentalis(Pergande)的捕食功能，表明在28℃下巴氏新小绥螨对西花蓟马的捕食量达到峰值。目前，有关温度对叉角厉蝽捕食效应的影响尚未见报道。本文在实验室条件下研究温度对叉角厉蝽捕食草地贪夜蛾的影响，寻找叉角厉蝽取食草地贪夜蛾的最适温度，旨在为选择最佳释放温度应用叉角厉蝽防控草地贪夜蛾提供依据。

1 材料与方法

1.1 供试昆虫

叉角厉蝽：采自华南农业大学农场十字花科蔬菜地，于室内在培养箱内(温度27℃±1℃，相对湿度70%±10%，光周期16 L ∶ 8 D)用黄粉虫Tenebriomolitor进行多代饲养备用。

草地贪夜蛾：幼虫采自广西来宾市林碑村，用改进后的草地贪夜蛾人工饲料与玉米叶进行饲养，成虫用10%蜂蜜水饲养。饲养温度为26℃±1℃，相对湿度70%±10%，光照16 L ∶ 8 D。在室内继代繁殖后，选择发育健康的虫源作为供试材料。

1.2 试验方法

本次试验设17℃、22℃、27℃、32℃、37℃五个恒温处理，在各温度下分别进行观察。

1.2.1不同温度条件下叉角厉蝽对草地贪夜蛾的捕食作用

试验选取草地贪夜蛾2～3龄幼虫设置密度为20、30、40、50、60头，置于15 cm培养皿中，各处理分别接入1头饥饿24 h的3～4龄叉角厉蝽若虫，放入适量人工饲料饲喂草地贪夜蛾，分别置于17℃、22℃、27℃、32℃和37℃，RH 70%±10%，L ∶ D=12 ∶ 12的恒温箱中，每温度处理重复5次。24 h后观察记录草地贪夜蛾幼虫存活虫数量。

1.2.2不同温度条件下叉角厉蝽捕食草地贪夜蛾自身密度干扰效应

试验设置叉角厉蝽3～4龄若虫密度为1、2、3、4、5头分别与50头草地贪夜蛾2～3龄幼虫组合，置于15 cm培养皿中，放入人工饲料饲喂草地贪夜蛾，再分别置于17℃、22℃、27℃、32℃、37℃，RH 70%±10%，L ∶ D=12 ∶ 12的恒温箱中，每温度处理重复3次。24 h后统计草地贪夜蛾幼虫存活虫数。

1.3 数据处理

本试验所有数据均用Excel和SPSS 25.0进行分析并作图。

1.3.1捕食功能反应Holling-II圆盘方程

式中，Na为被捕食猎物的数量；N为猎物的密度；a为捕食者对猎物的瞬间攻击率；Th为处置1头猎物所需的时间；T为试验处理时间。(Holling, 1959)

由于T=1 d(24 h)，上述公式简化为：

1.3.2寻找效应方程

S为寻找效应；a为瞬时攻击率；Th为处置1头猎物所需的时间；N为猎物的密度。(丁岩钦, 1994)

1.3.3干扰效应

自身密度干扰效根据Hassell-Verley模型拟合，E为捕食作用率，式中Na为被捕食猎物数量、N为猎物初始数量、P为捕食者初始密度、Q为搜寻系数、m为干扰系数。

分摊竞争强度I= (E1-EP) /E1，公式中E1为1头天敌的捕食作用率、EP为P头天敌的捕食作用率。(Hassell MP and Varley GC, 1969)

2 结果与分析

2.1 不同温度条件对叉角厉蝽捕食量的影响

叉角厉蝽3～4龄若虫对草地贪夜蛾2～3龄幼虫的捕食量如表1所示，不同温度及不同猎物密度对叉角厉蝽的捕食作用有明显影响。在同一温度下，叉角厉蝽3～4龄若虫的日均捕食量随着猎物密度的增加而增加，且在27℃、32℃下，叉角厉蝽捕食不同密度草地贪夜蛾时差异最为明显。17℃～37℃ 5个恒温处理中，在同一猎物密度下，叉角厉蝽3～4龄若虫日均捕食量随着温度的升高而增加，但在温度达到32℃后，叉角厉蝽捕食量趋于饱和或出现下降现象。叉角厉蝽3～4龄若虫对草地贪夜蛾2～3龄幼虫捕食量在不同温度间差异较显著，在温度为32℃、猎物密度为60头/皿时叉角厉蝽的日捕食量最大。

2.2 不同温度条件下叉角厉蝽对草地贪夜蛾的捕食功能反应

在温度17℃～37℃范围内，叉角厉蝽3～4龄若虫对草地贪夜蛾2～3龄幼虫的捕食功能反应均符合Holling II方程(表2)。叉角厉蝽的瞬间攻击率a随着温度的升高而升高，在37℃最大，瞬间攻击率为0.8540；处置时间Th随着温度的升高而降低，在温度达到32℃时最小0.0144，温度高于32℃后开始增加。捕食效能a/Th和日最大捕食量1/Th均随着温度的升高而升高，且均在32℃时达到最大值，分别为49.7778、69.4444，温度高于32℃时开始减小。由以上结果表明，温度对叉角厉蝽3～4龄若虫捕食草地贪夜蛾2～3龄幼虫有明显影响，在17℃时瞬间攻击率最小、处置时间最长、捕食效能及日最大捕食量最小，说明低温不利于叉角厉蝽3～4龄若虫的捕食行为。

2.3 不同温度条件下叉角厉蝽对草地贪夜蛾的寻找效应

根据寻找效应公式可得叉角厉蝽3～4龄若虫在不同温度条件下对草地贪夜蛾2～3龄幼虫的寻找效应(图1)。在相同温度条件下，叉角厉蝽 3～4龄若虫的寻找效应随着草地贪夜蛾幼虫密度的增加而逐渐降低。在相同猎物密度下，叉角厉蝽的寻找效应随温度的升高逐渐上升，寻找效应由高到低依次为37℃、32℃、27℃、22℃、17℃，但当猎物密度大于50头时，在32℃时的寻找效应与相接近且大于37℃时的寻找效应。结果表明，不同温度下叉角厉蝽对草地贪夜蛾的寻找效应有明显影响，温度为17℃时寻找效应最低，猎物密度为50头以下时37℃寻找效应最高。

表1 不同温度下叉角厉蝽3～4龄若虫对草地贪夜蛾2～3幼虫的捕食量Table 1 Consumption of Eocanthecona furcellate (Wolff) 3rd～4th nymph on Spodoptera frugiperda (Smith) 2nd～3rd larvae under different temperatures

表2 不同温度条件下叉角厉蝽3～4龄若虫对草地贪夜蛾2～3幼虫的捕食功能反应(Holling II圆盘方程)Table 2 Predation functional response model (Holling-II disc equation) of Eocanthecona furcellate (Wolff) 3rd～4th nymph to 2nd～3rd Spodoptera frugiperda (Smith) larvae under different temperatures

图1 不同温度条件下叉角厉蝽3～4龄若虫对草地贪夜蛾2～3龄幼虫的寻找效应Fig.1 Searching efficacy of Eocanthecona furcellate (Wolff) 3rd～4th nymph to 2nd～3rd instar larvae of Spodoptera frugiperda (Smith) under different temperatures

2.4 不同温度条件下叉角厉蝽捕食草地贪夜蛾自身密度干扰效应

在不同捕食者密度条件下，叉角厉蝽3～4龄若虫对草地贪夜蛾2～3龄幼虫的捕食量随着温度的升高而增大。在22℃～37℃温度范围内，随着叉角厉蝽密度的增加，被捕食的草地贪夜蛾幼虫总数量和分摊竞争强度随之增加，同时，捕食作用率E逐渐降低，说明在一定空间范围内，叉角厉蝽个体间存在竞争和相互干扰作用，且自身密度越大，捕食作用越低，干扰效应越明显(表3)。

表3 不同温度条件下叉角厉蝽3～4龄若虫的自身密度干扰效应Table 3 Intraspecific interference by different densities of Eocanthecona furcellate (Wolff) 3rd～4th nymph at different temperatures

表4 不同温度条件下叉角厉蝽3～4龄若虫自身密度的干扰反应方程及参数估计Table 4 Equations and estimated parameters of interferential effect to Eocanthecona furcellate (Wolff) 3rd～4th nymph different temperatures

3 结论与讨论

温度及猎物密度对捕食者的捕食行为有较大影响，已有研究表明叉角厉蝽3龄若虫的捕食量与草地贪夜蛾3龄幼虫密度正相关(范悦莉等, 2019)。在本次试验温度范围内(17℃～37℃)，叉角厉蝽3～4龄若虫对草地贪夜蛾2～3龄幼虫的捕食功能反应模型符合Holling II型方程，捕食效能a/Th和日均捕食量均在32℃时最大。在同一温度下，叉角厉蝽3～4龄若虫的寻找效应与草地贪夜蛾幼虫密度呈负相关；但猎物密度相同时，叉角厉蝽3～4龄若虫的寻找效应与温度呈正相关。在17℃～37℃范围内，Hassell-Varley干扰反应模型能较好地反映出不同叉角厉蝽密度条件下对草地贪夜蛾的捕食情况，在相同的猎物密度条件下，叉角厉蝽3～4龄若虫个体间存在种内竞争和自我干扰作用，随着自身密度增大，相互干扰作用增强，搜寻系数Q和相互干扰系数m随着温度的升高而增大，在37℃时最大，分别为0.4719和0.788。本研究中叉角厉蝽3～4龄若虫对草地贪夜蛾2～3龄幼虫的捕食量在不同温度及猎物密度间差异较显著，且在温度为32℃、猎物密度为60头/皿时，叉角厉蝽的日捕食量最大(30.6头)。但在温度达到32℃后，叉角厉蝽3～4龄若虫捕食量趋于饱和或出现下降现象。这表明在一定的猎物密度范围内，适当增加温度能提高叉角厉蝽的捕食能力。

Holling捕食功能反应是测定捕食者捕食能力的一种重要方法和途径，广泛应用于评价捕食者对猎物的捕食效率，以及捕食者对猎物种群的控制能力(张文军, 2007)。本研究中5个恒温处理下的叉角厉蝽捕食作用均属于Holling II模型，这与前人所报道的叉角厉蝽、大红犀猎蝽Sycanusfalleni、东亚小花蝽Oriussauteri、黄带犀猎蝽Sycanuscroceouittatus、益蝽Picromeruslewisi、蠋蝽Armachinensis、大草蛉Chrysopapallens、黄足肥螋Eurelliapallipes对草地贪夜蛾低龄幼虫的捕食功能反应模型相一致(代晓彦等, 2019; 范悦莉等, 2019; 唐敏等, 2019; 王燕等, 2019 a; 2019 b; 赵雪晴等, 2019; 赵英杰等, 2019; 葛轩宇, 2020; 侯峥嵘等, 2020; 李萍等, 2020; 王亚楠等, 2020)。以瞬间攻击率a与处置时间Th为评价指标，本试验结果得出在温度为32℃时叉角厉蝽3～4龄若虫对草地贪夜蛾2～3龄幼虫的捕食效能a/Th最高，为49.7778，其次为37℃，为45.1852，说明叉角厉蝽3～4龄若虫在32℃～37℃高温时捕食能力最强，而在低温条件下生长发育慢及活动能力弱表现出较低的控制效果。因此，在华南地区草地贪夜蛾爆发严重的高温夏季可选择在田间应用叉角厉蝽防治害虫。寻找效应是天敌在捕食过程中对于猎物攻击的一种行为效应。本研究在同一温度条件下叉角厉蝽3～4龄若虫的寻找效应随着草地贪夜蛾低龄幼虫密度的增加而逐渐降低。这与范悦莉等(2019)的研究中叉角厉蝽3龄若虫对草地贪夜蛾3龄幼虫寻找效应与猎物密度负相关的结果相一致。另外，研究结果表明，不同温度下叉角厉蝽3～4龄若虫对草地贪夜蛾2～3龄幼虫的寻找效应随温度的升高逐渐上升，温度为17℃时寻找效应最低，当温度高于32℃且猎物密度较大时，寻找效应增加趋于平缓或开始下降，可能是当温度升高到一定程度后该叉角厉蝽的个体活动受到抑制引起。这与贾静静等(2019)的研究中温度对加州新小绥螨Neoseiuiuscalifornicus对东方真叶螨Eutetranychusorientalis寻找效应随温度的升高逐渐上升但在33℃时后下降的结果相似。捕食者对猎物的捕食作用与捕食者密度密切相关，在对叉角厉蝽3～4龄若虫自身密度干扰反应研究中发现，在22℃～37℃温度范围内，随着叉角厉蝽密度的增加，被捕食的草地贪夜蛾幼虫总数量和分摊竞争强度随之增加，同时，捕食作用率E逐渐降低。这与范悦莉(2019)等和唐敏(2019)等叉角厉蝽捕食草地贪夜蛾幼虫自身密度干扰作用的结果相一致。但与陈祯等(2021)叉角厉蝽自身密度不影响其捕食行为的实验结果不一致，原因可能与叉角厉蝽及草地贪夜蛾的实验龄期有关。由寻找效应与干扰效应结果可以得知，在进行田间应用时，应注意观察统计草地贪夜蛾实际为害密度以及控制合适的叉角厉蝽释放密度，从而达到最佳控害效果。

本实验是在实验室人工气候箱设定条件下进行，所处光照周期与湿度等环境条件相对单一，且只研究了温度对叉角厉蝽3～4龄若虫对草地贪夜蛾2～3龄幼虫的捕食作用。因此，在田间应用叉角厉蝽防治草地贪夜蛾时应综合考虑温度、湿度、猎物密度、害虫空间分布、天敌释放次数及密度等条件。此外，叉角厉蝽因捕食范围广在田间应用前景较好，但能否在田间定殖还有待进一步的研究，后期还需要结合开展小区笼罩试验对叉角厉蝽捕食草地贪夜蛾的捕食效能作进一步研究。