不同温度下双尾新小绥螨对西花蓟马的捕食功能反应

朱安迪，王映山，方 晨，胡恒笑，王嘉阳，苏 杰，李海强，张建萍*

(1. 石河子大学农学院/新疆绿洲生态病虫害防治与植保资源利用重点实验室，新疆石河子 832003；2. 第二师农业技术推广站，新疆铁门关市 841505；3. 新疆农业科学院植物保护研究所/农业部西北荒漠绿洲作物有害生物综合治理重点实验室，乌鲁木齐 830091)

西花蓟马Frankliniellaoccidentalis属缨翅目Thysanoptera蓟马科Thripidae花蓟马属Frankliniella，食性杂，能直接取食危害62科500多种植物(Moritz, 2002)。西花蓟马的锉吸式口器刺吸寄主植物的叶、芽、花和果实的汁液，在叶片上造成银白色斑点，严重时叶片出现大面积的白色斑块，影响叶片光合作用，造成落花、果实发育迟缓、畸形，种子发育不良等(Vierbergen, 1990)。同时西花蓟马是多种植物病毒的传播媒介，严重影响作物的产量和品质(Germanetal., 1992; Ullmanetal., 1997)。目前在田间对西花蓟马的防治主要依赖于化学农药，据报道西花蓟马已对多种杀虫剂产生了抗性(王圣印等, 2014)。而化学农药滥用不仅导致“3R”问题，同时也危害人类健康。因此，利用生物防治西花蓟马成为研究的热点之一。早在20世纪欧洲国家已经开展利用胡瓜新小绥螨Neoseiuluscucumeris(原名胡瓜钝绥螨Amblyseiuscucumeris)防治蓟马的研究(Ramakers, 1978; Ramakers, 1980; Ramakers & Lieburg, 1982)。近年来，利用斯氏钝绥螨Amblyseiusswirskii防治粉虱和蓟马越来越受到重视(杨海林等, 2015)。随着西花蓟马在世界范围内传播加重，利用捕食螨已成为防治西花蓟马的重要手段之一(郅军锐等, 2007; 徐学农等, 2013)。

双尾新小绥螨Neoseiulusbicaudus隶属于植绥螨科Phytoseiidae新小绥螨属Neoseiulus。该螨是新疆的本地种，于2013年首次在新疆伊犁被采集到，由于十分适应新疆高温干旱的特殊地理条件，生物防治潜力巨大(王振辉等, 2015; Shenetal., 2017)。该螨是一种多食性的捕食螨，能够捕食叶螨、烟粉虱Bemisiatabaci、烟蓟马Thripstabaci等小型昆虫(Zhangetal., 2017; 董芳等, 2019; 韩国栋等, 2020)。自西花蓟马入侵新疆以来，目前新疆各个地区的温室大棚蔬菜种植区均发生严重为害(杨华等, 2016; 陈泓渝等, 2020)。该捕食螨是否能有效控制西花蓟马，作为温室大棚生物西花蓟马的有效生物防治天敌？本文对双尾新小绥螨各螨态对西花蓟马不同龄期若虫的捕食功能以及温度对双尾新小绥螨的雌成螨捕食西花蓟马1龄若虫能力的影响进行了研究，以期为西花蓟马的生物防治提供理论依据。

1 材料与方法

1.1 供试虫源

西花蓟马：采自石河子大学农学院试验站，实验室内以菜豆Phaseolusvulgaris为寄主植物进行繁育。

双尾新小绥螨：2013年采集于新疆伊犁地区，实验室内(温度25℃±2℃，RH 60%±10%，光周期16 L ∶ 8 D)以腐食酪螨Tyrophagusputrescentiae加麸皮制成饲料进行饲喂，连续饲养超过30代。

1.2 西花蓟马1龄若虫和2龄若虫的获得

为获得龄期一致的西花蓟马若虫，使用菜豆叶片制成叶碟，接入15头西花蓟马雌成虫，添加玫瑰花粉作为营养补充(沈登容等, 2012)，使其产卵24 h后，去除雌成虫，置于29℃±1℃，RH 70%±10%，光周期16 L ∶ 8 D的恒温培养箱中，48 h后可得到龄期一致的西花蓟马1龄若虫，选取一部分用于捕食功能反应，另一部分1龄若虫挑至新的叶蝶上，置于培养箱中，48 h后即可得到龄期一致的西花蓟马2龄若虫。

1.3 双尾新小绥螨对西花蓟马的捕食功能反应

根据前期的预实验结果，双尾新小绥螨选取雌成螨、雄成螨、第II若螨、第I若螨共4个螨态，猎物西花蓟马为1龄若虫和2龄若虫(罗春萍等, 2018; Suetal., 2019a)。猎物密度设置为每小室5、10、15、20和25头，每个密度设置10次重复。试验小室由3块正方形的透明亚克力板组成(5 cm×5 cm×0.3 cm)，中间一片亚克力板中心有直径2.5 cm的空洞，为试验提供空间，孔洞一侧使用菜豆叶片背面覆盖，叶片下垫一条长于小室的滤纸，用于缓冲对叶片的压力及记录编号，所有部分使用长尾夹固定。每个小室挑入一头经过24 h饥饿处理的双尾新小绥螨，并置于恒温培养箱中29℃±1℃，RH 60%±10%，光周期16 L ∶8 D，24 h后观察记录猎物的消耗量。

1.4 温度对双尾新小绥螨捕食西花蓟马能力的影响

捕食螨选择双尾新小绥螨的雌成螨，猎物为西花蓟马的1龄若虫。猎物密度设置为每小室5、10、15、20和25头，每个密度设置10个重复。每个小室挑入一头经过饥饿处理24 h 的双尾新小绥螨雌成螨。分别置于温度设为23、26、29、32和35℃，RH 60%±10%，光周期16 L ∶ 8 D的恒温培养箱内，24 h后观察记录猎物的消耗量。

1.5 数据处理

捕食功能反应：根据猎物密度与被捕食量之间的逻辑斯谛回归分析确定捕食功能反应类型，方程如下(Farhadietal., 2010; Ganjisaffar and Perring, 2015)：

其中，N0为猎物初始量，Ne为被捕食的猎物数。P0、P1、P2和P3为常数、一次、二次、三次方系数。如果P1=0，捕食者的捕食量随着猎物的密度的增加而直线上升，属于Holling I型；如果P1< 0，而且捕食者捕食量随着猎物密度增加而增加，之后处于一个平稳状态，则属于Holling II型。如果P1> 0，捕食者的捕食量随猎物密度呈“S”波动，则属于Holling III型。Holling II型功能反应模型(Timmsetal., 2008)：

其中，a为攻击系数(Attack rate)；T为捕食者处理猎物的总时间(本文T为1 d)。Th为发现并捕食一头猎物所消耗的时间。

S为寻找效应，公式如下(邓士群等, 2020)：

使用IBM SPSS Statistics 20和Origin 2017软件进行统计计算及作图，利用Duncan式新复极差法对处理间的数据进行多重比较分析；两者之间对比使用独立样本T检验进行显著性检验。

2 结果与分析

2.1 双尾新小绥螨不同龄期对西花蓟马若虫的捕食功能反应

双尾新小绥螨不同龄期对西花蓟马若虫的取食量如表1所示。双尾新小绥螨雌成螨和雄成螨对西花蓟马1龄若虫的捕食量均显著高于对西花蓟马2龄若虫的捕食量(P<0.05)。随着猎物密度上升，双尾新小绥螨各螨态的捕食量逐渐增加。29℃下，雌成螨对西花蓟马1龄若虫的捕食量最高，最高可达4.4头/日。除猎物密度10头/室，双尾新小绥螨雌成螨和雄成螨对西花蓟马1龄若虫的捕食量无显著差异外(P>0.05)，其余猎物密度下，双尾新小绥螨雌成螨对西花蓟马1龄若虫的捕食量均显著高于其它活动螨态(P<0.05)。在任意猎物密度下，双尾新小绥螨雌成螨和雄成螨对西花蓟马2龄若虫的捕食量无显著差异(P>0.05)。

回归分析结果显示，一次方系数P1在各个猎物密度处理下均小于0(表2)，并且捕食螨的捕食量均随着猎物密度的增加逐渐增加后趋于稳定(图1)。表明双尾新小绥螨各活动螨态对西花蓟马1龄、2龄若虫的捕食功能类型均属于Holling Ⅱ型。

双尾新小绥螨对不同密度西花蓟马的捕食功能参数分析显示(表3)，在捕食西花蓟马1龄若虫时，双尾新小绥螨成螨的攻击系数显著高于若螨。双尾新小绥螨雌成螨、雄成螨、第II若螨处理1头西花蓟马1龄若虫所需要的时间并无显著差(P>0.05)，并且显著低于第I若螨的处理时间(P<0.05)。捕食效能可以看出双尾新小绥螨雌成螨捕食效能最高，并且显著高于其他 3个螨态(P<0.05)。在捕食西花蓟马2龄若虫时，双尾新小绥螨雄成螨攻击系数显著高于雌成螨的攻击系数(P<0.05)，但雌成螨与雄成螨对西花蓟马2龄若虫的处理时间、捕食效能、日最大捕食量均无显著差异(P>0.05)。双尾新小绥螨对西花蓟马1龄若虫及2龄若虫的的捕食功能参数可以看出，双尾新小绥螨雌成螨与雄成螨对西花蓟马1龄若虫的攻击系数、捕食效能、日最大捕食量均显著高于西花蓟马2龄若虫(P<0.05)，且处理1头西花蓟马1龄若虫的时间显著短于处理1头西花蓟马2龄若虫的时间(P<0.05)。

表1 双尾新小绥螨对西花蓟马若虫的日均捕食量(头/日)

表2 双尾新小绥螨对西花蓟马捕食功能回归分析Table 2 Estimates of coefficients in a binomial logistic regression of Frankliniella occidentalis consumed by Neoseiulus bicaudus

图1 双尾新小绥螨对西花蓟马捕食功能反应曲线Fig.1 Functional response of different stages of Neoseiulus bicaudus feeding different stages of Frankliniella occidentalis注：图中A、B、C、D分别代表双尾新小绥螨第I若螨、第II若螨、雌成螨、雄成螨。Note: Fig. A, B, C and D meaned protonymph, deutonymph, adult female mite, adult male mite of N.bicaudus, respectively.

表3 双尾新小绥螨对不同密度西花蓟马的捕食功能参数

2.2 双尾新小绥螨对西花蓟马的寻找效应

双尾新小绥螨各活动螨态捕食西花蓟马的1龄若虫及2龄若虫寻找效应均随猎物密度的升高而降低。双尾新小绥螨在西花蓟马猎物密度为5头/室时，雌成螨对西花蓟马的1龄若虫寻找效应最高,雄成螨对西花蓟马2龄若虫的寻找效应最高。且在其他猎物密度下，双尾新小绥螨成螨对西花蓟马1龄若虫的寻找效应均高于若螨，且均高于对西花蓟马2龄若虫的寻找效应(P<0.05)(图2)。

图2 双尾新小绥螨对西花蓟马的寻找效应曲线Fig.2 Searching efficacy of Neoseiulus bicaudus to Frankliniella occidentalis注：A和B分别代表西花蓟马1龄若虫和2龄若虫。Note: A and B meaned 1st instar and 2nd instar of Frankliniella occidentalis respectively.

2.3 温度对双尾新小绥螨雌成螨捕食西花蓟马1龄若虫的影响

在相同温度下，双尾新小绥螨雌成螨对西花蓟马1龄若虫的捕食量随着猎物密度的增加而增加。在23～32℃，相同猎物密度下捕食螨对西花蓟马1龄若虫的捕食量随温度的上升而增加，到达35℃时捕食量开始下降。在32℃，当猎物密度25头/室时，双尾新小绥螨雌成螨的捕食量达到最大值，6.7头/日。因此，最适合双尾新小绥螨雌成螨捕食的温度范围为29～32℃(表4)。

表4 不同温度下双尾新小绥螨雌成螨对西花蓟马1龄若虫的捕食量Table 4 Consumption of adult female Neoseiulus bicaudus on 1st instar nymphs Frankliniella occidentalis under different temperatures

在23～35℃内, 双尾新小绥螨雌成螨对西花蓟马1龄若虫的捕食功能反应类型符合Holling II型(表5)。在32℃时，捕食螨处理1头西花蓟马1龄若虫所用的时间最短，在各温度梯度下捕食螨处理时间由小到大依次为：32℃=29℃<35℃<26℃<23℃。23～32℃内捕食螨的捕食效能随着温度的上升而增大，到达35℃逐渐减弱。在29～32℃内双尾新小绥螨雌成螨的日最大捕食量显著高于其余温度(P<0.05)。

表5 不同温度双尾新小绥螨对西花蓟马捕食类型参数估计

表6 不同温度下双尾新小绥螨对西花蓟马捕食功能反应参数

图3 不同温度下双尾新小绥螨雌成螨对对西花蓟马1龄若虫的捕食功能曲线Fig.3 Functional response of different temperatures of adult female Neoseiulus bicaudus on 1st instar nymphs Frankliniella occidentalis注：A、B、C、D和E分别代表温度23℃、26℃、29℃、32℃、35℃。Note: A, B, C, D and E meaned the temperatures 23℃,26℃,29℃,32℃,35℃, respectively.

2.4 温度对双尾新小绥螨雌成螨捕食西花蓟马1龄若虫寻找效应的影响

各温度梯度下双尾新小绥螨雌成螨的寻找效应均随者猎物密度的增加而降低。23～32℃内双尾新小绥螨雌成螨对西花蓟马1龄若虫的寻找效应随着温度升高而增加，到达35℃时寻找效应开始下降。32℃时捕食螨对西花蓟马1龄若虫寻找效应最高(图4)。

图4 不同温度双尾新小绥螨雌成螨对西花蓟马1龄若虫的寻找效应Fig.4 Searching efficacy of adult female Neoseiulus bicaudus to 1st instar nymphs of Frankliniella occidentalis at different temperatures

3 结论与讨论

本研究探究了双尾新小绥螨对西花蓟马的捕食作用。结果表明，双尾新小绥螨雌成螨、雄螨、第I若螨和第II若螨不同螨态均能够捕食西花蓟马的1龄若虫和2龄若虫。就双尾新小绥螨而言，雌成螨对西花蓟马的捕食能力高于其它螨态。这一结果与双尾新小绥螨在捕食截形叶螨Tetranychustruncatus、土耳其斯坦叶Tetranychusturkestani和烟蓟马的结果一致(Zhangetal., 2017)。而对于西花蓟马，1龄若虫被捕食的量显著高于2龄若虫，但是预蛹和蛹基本不被取食，这可能与西花蓟马的习性有关。据文献报道，巴氏新小绥螨Neoseiulusbarkeri和胡瓜新小绥螨偏好西花蓟马1龄若虫，而蓟马2龄若虫及预蛹可以通过突然扭动腹部，并排出少量粘液来防御捕食螨的攻击，蓟马成虫有翅，捕食螨难以取食(Kajita, 1986; Bakker and Sabelis, 1989)。本研究结果表明，双尾新小绥螨不仅可以捕食西花蓟马1龄若虫，而且可以取食少量的2龄若虫。西花蓟马低龄若虫生活比较隐蔽，双尾新小绥螨为生物天敌，具有主动搜索能力，因此，可以作为生防天敌在西花蓟马低龄若虫期进行应用，用来降低西花蓟马种群数量，减轻作物受害。

通过对双尾新小绥螨不同螨态不同密度对西花蓟马若虫捕食量使用回归分析结果显示，方程系数常数P1均小于0，根据模型判定其捕食功能反应类型均为Holling II型。进而研究了在不同温度(23～35℃)情况下，双尾新小绥螨对西花蓟马1龄若虫的捕食能力，功能反应类型也均属于Holling II型。虽然从捕食功能曲线上，双尾新小绥螨对西花蓟马若虫的捕食功能曲线没有出现明显的拐点，随着猎物密度增加，取食量也在缓慢增加，这可能与试验装置(小室)给与天敌、猎物有限的活动空间有关。而实际处理中，由于双尾新小绥螨对西花蓟马1龄若虫及2龄若虫取食量有限，猎物最高密度设置已是其实际最大捕食量的5倍以上，且根据逻辑斯蒂方程拟合分析双尾新小绥螨对西花蓟马若虫的捕食功能类型均属于Holling II型。Holling II型的捕食功能类型在植绥螨中十分常见，例如胡瓜新小绥螨、巴氏新小绥螨等均属于此类型(张东旭, 2012; 尚素琴等, 2016)。

不同温度对双尾新小绥螨捕食西花蓟马若虫的影响，结果显示，23～32℃双尾新小绥螨的日均捕食量随温度升高呈上升趋势，29～32℃双尾新小绥螨的雌成螨对西花蓟马1龄若虫的捕食量最高，可达6.7头/日，最适于其捕食，35℃时，日均捕食量下降。这可能由于温度过高或过低时双尾新小绥螨的活动能力降低有关。同样，斯氏钝绥螨对西花蓟马1龄若虫的捕食量同样也随着温度而增加，30℃时最大，当每25头/室时对西花蓟马1龄若虫捕食量为7.2头/日，到达35℃捕食量下降(罗春萍等, 2018)，这一结果与本研究结论近似，说明在温度对捕食螨捕食猎物有一定影响，在29～32℃释放双尾新小绥螨，对西花蓟马防控效果最好。

自然界中捕食螨对猎物的捕食能力受到多种因素的影响，例如猎物的营养质量、防御机制和密度等(Eubanks and Denno, 2000)。捕食者前期的取食经历对其取食选择性也具有较重要的影响(Schausbergeretal., 2010)。使用西花蓟马饲养的斯氏钝绥螨对西花蓟马1龄若虫的捕食量最大可达到10.7头/日(罗春萍等, 2018)，而在相同猎物密度下使用椭圆食粉螨饲养的斯氏钝绥螨对西花蓟马1龄若虫的捕食量为7.8头(禹云超等, 2019)。通过短期的人工驯化就可以达到提高对靶标猎物的选择率和取食量，替代猎物饲养的双尾新小绥螨经过3 d的重新适应，可提高其对自然猎物的选择性和取食量(Suetal., 2019)。因此是否可通过重新适应，提高捕食螨对西花蓟马的选择和取食量，来达到更好的防治效果，有待进一步验证。