珠海城区臭鼩身体大小和脏器指数的性别及季节差异

母华强 陈 艳

(广东省珠海市第二中学，珠海，519000)

脏器重能反映动物的生长发育情况和生理生态状况，并可作为动物对环境适应的近似指标[1]。温带地区许多小型哺乳动物脏器的形态学改变常与其功能相适应，表现出性别或季节差异，多种生理活动之间可能存在权衡关系[2]。例如，雌雄长爪沙鼠(Merionesunguiculatus)的部分脏器湿重和肠道长度的适应性改变与食物组成的季节性变化有关[3]，但在免疫及生殖器官之间未检出明确的权衡关系[4]；经短光周期和低温处理，褐家鼠(Rattusnorvegicus)和金色中仓鼠(Mesocricetusauratus)的心、肺湿重增加[5]；雄性成体布氏田鼠(Lasiopodomysbrandtii)心、胃和小肠干重指数显著增加[6]；赤腹松鼠(Callosciuruserythraeus)的肝湿重在春、秋季最低，脾湿重秋季最高，妊娠雌鼠的肝、肺、肾湿重高于未妊娠雌鼠，其季节差异可能与雌雄鼠的繁殖状态及季节有关[7]；繁殖期的雌性黑线仓鼠(Cricetulusbarabensis)消化道湿重增加[8]。

虽然整合分析小型哺乳动物脏器可塑性变化的资料越来越多，但主要集中于啮齿动物(Rodentia)，对劳亚食虫目(Eulipotyphla)中的鼩鼱科(Soricidae)物种研究较少。Pucek[1]对普通鼩鼱(Sorexaraneus)脏器重量的性别及季节变化进行了研究。而鼩鼱科中的臭鼩(Suncusmurinus)是我国南方城市中常见的野生哺乳动物之一，与人类的关系密切，同时是印鼠客蚤(Xenopsyllacheopis)[9]和鼠疫杆菌(Yersiniapestis)[10]等的寄主。有关臭鼩脏器形态学变化的综合分析研究未见报道，这限制了对其适应环境变化机理的理解，不利于种群的防控。

臭鼩属于劳亚食虫目鼩鼱科臭鼩属[11]动物，以蜚蠊目(Blattaria)昆虫等为食[12]，主要分布于亚洲东部、东南部及西南部，在我国南方为常见种，为中国产最大鼩鼱[13]。臭鼩性二态(sexual size dimorphism，SSD)特征明显，雄性大于雌性[14]，体脂含量低[15]，不耐冷[16]，对环境变化特别敏感[11]。主要繁殖季为4—6月和8—10月，每胎1～5仔，幼仔约3周后断奶[17]。

2019年5月—2021年3月，对广东省珠海市城区雄性臭鼩，以及处于不同繁殖状态的雌性臭鼩的身体大小、脏器指数等进行了测定，欲达到以下目的：(1)了解亚热带气候条件下城市环境中臭鼩身体大小及脏器的性别差异及意义。(2)了解臭鼩脏器不同季节的形态适应特征，为深入理解小型哺乳动物应对季节变化的生理机制研究提供形态学基础。

1 研究区概况

珠海市位于广东省南部(21°48′—22°27′ N，113°3′—114°19′ E)，属亚热带季风气候区，气候湿润，年均相对湿度79%，年均气温22.4 ℃，年日照时间1 605～2 545 h[18]。城区主要位于香洲区，绿化良好，街道两侧多带状绿化带，有众多城区绿地公园。根据当地的降水将一年划分为春季(1—3月，雨季前)、夏季(4—9月，雨季)及秋季(10—12月，雨季后)3个生态季节[19]。春季和秋季降水少，月均降水量100 mm以下，夏季湿热、降水多，月降水量200～400 mm。

2 研究方法

2.1 样本的获取及测量

臭鼩样本于2019年5月—2021年3月在珠海市香洲区城区约5 km2(22°15′50″—22°17′0″ N，113°32′40″—113°34′40″ E)的范围内捕获。以酱油煎猪皮为诱饵，在城区绿化带内隐蔽处用中型铁板鼠铗单线布铗，同一季节中布铗样线不重复，以降低捕打强度。采用铗夜法，于无雨天傍晚将铗置于绿化带的隐蔽处，第2天早上收铗。调查期内每月布铗，统计季布铗数及捕获率(捕获率=捕获数/放铗数×100%)，捕获率可作为种群相对密度的指标[14]。

将被捕获臭鼩个体带回室内称体重(body mass，BM)，测量体长(body length，BL)等，对样本区分雌雄。根据雌鼩的繁殖状况，将其分为未怀孕雌性(nonpregnant female，子宫无胚胎，乳头不显露)、怀孕雌性(pregnant female，子宫中有胚胎)和哺乳雌性(lactating female，子宫无胚胎，乳头胀大及周围皮肤裸露)。解剖并分离心、肺、肝、脾、肾、睾丸、胃和肠(臭鼩无盲肠，小肠与大肠界限不明显，大、小肠合并分析)等器官，去除表面的结缔组织，挤出心室心房中的残存血液，去除胃及肠内容物并用清水清洗干净，用吸水纸吸去各器官表面的水分。用电子天平称量胴体重及各脏器重量。因臭鼩的年龄划分比较困难，故未进行年龄鉴定。由于臭鼩出生后雌性3周可达性成熟[13]，独立生活过程中幼年期很短[20]，因此捕获个体中大多数独立生活已有相当时间。本研究区域，怀孕的最小雌性个体体重为24 g[14]，故将此体重以下的雌性个体剔除，雄性个体参照杨士剑等[20]的标准，将睾丸长度在5 mm及以下的雄性剔除，剩余个体所测数据用于后续分析。

为了消除摄食、个体大小对脏器重量的影响，用胴体重代替体重[21-22]计算各脏器指数(脏器重/胴体重×100，表示每100 g胴体所承载的器官重量)[23]，以表示器官的相对重量，用于数据分析。

2.2 数据分析

采用Kolmogorov-Smirnov test检验数据的正态性，方差齐性用Levine检验。经检验，肾指数为非正态分布，故经对数转换使之标准化。用单因素方差分析(one-way ANOVA)比较身体量度和各脏器指数在性别间、不同繁殖状态的雌性间以及各季节间的差异。若满足方差齐性，用LSD test进行组间身体大小量度和脏器指数的多重比较，否则，用Dunnett test。可能不同性别或不同繁殖状态雌性的同一变量在不同季节间的变化存在差异，故在性别间或不同繁殖状态雌性间未有显著差异的变量，在进行季节间差异的比较中未合并处理。所有统计分析均在SPSS 21中进行，以P<0.05为有显著差异(双尾检测)。

3 结果与分析

3.1 捕获情况

共布铗2 001个铗日，捕获330只臭鼩。季捕获率由大到小为夏季、秋季、春季(表1)。最终324只个体数据用于后续分析。

表1 臭鼩捕获的情况

3.2 身体大小和脏器指数的性别差异

臭鼩体长、体重及胴体重在雌雄间的差异显著(体长，F=226.69，P<0.001；体重，F=355.62，P<0.001；胴体重，F=432.97，P<0.001)，雄性个体显著大于雌性个体(图1)。

除心指数、脾指数(心指数，F=2.84，P>0.05；脾指数，F=0.90，P>0.05)外，其余脏器指数在雌雄个体间差异显著(肝指数，F=7.97，P<0.01；肺指数，F=7.77，P<0.01；肾指数，F=82.03，P<0.001；胃指数，F=175.66，P<0.001；肠指数，F=91.04，P<0.001)，雄性个体均显著低于雌性(图1)。

图1 臭鼩身体大小和脏器指数的性别差异Fig.1 Sexual variations of body size and visceral organs indices in Suncus murinus by one-way ANOVA test 注：雄性个体和雌性个体样本数分别为158和166 Note：The sample size of male and female is 158 and 166

3.3 身体大小和脏器指数在不同繁殖状态雌性间的差异

臭鼩体长、体重和胴体重在未怀孕雌性、怀孕雌性及哺乳雌性间的差异显著(体长，F=7.92，P<0.001；体重，F=15.46，P<0.001；胴体重，F=12.83，P<0.001)，未怀孕雌性个体显著小于怀孕雌性和哺乳雌性个体(表2)。

肝指数(F=1.22，P>0.05)、心指数(F=2.19，P>0.05)、肺指数(F=1.47，P>0.05)、脾指数(F=1.16，P>0.05)、肾指数(F=0.85，P>0.05)及胃指数(F=1.69，P>0.05)在不同繁殖状态的雌性间的差异均不明显，仅肠指数(F=3.03，P<0.05)差异显著，哺乳雌性个体显著高于未怀孕雌性及怀孕雌性个体(表2)。

表2 臭鼩身体大小和脏器指数在不同繁殖状态雌性间的差异

3.4 身体大小和脏器指数的季节差异

雄性臭鼩个体在身体大小量度上，仅体长在季节间的差异显著(F=13.93，P<0.001)，夏季显著长于春季和秋季。脏器指数方面，其肝指数夏季显著高于秋季(F=3.26，P<0.05)，脾指数夏季显著高于春季和秋季(F=11.91，P<0.001)，胃指数夏季和秋季显著高于春季(F=3.87，P<0.05)，肠指数则是夏季显著低于春季和秋季(F=13.64，P<0.001)，其余脏器指数季节间无显著差异。

未怀孕雌性臭鼩个体所有身体大小量度和脏器指数在季节间均无显著性差异(P>0.05)。

怀孕雌性臭鼩个体在身体大小量度上，仅体长夏季显著长于春季和秋季(F=5.73，P<0.01)。脏器指数方面，其脾指数夏季最高，且显著高于春季(F=8.04，P<0.001)，胃指数春季和夏季明显高于秋季(F=5.53，P<0.01)，肠指数则是春季明显高于夏季和秋季(F=4.61，P<0.05)，其余脏器指数季节间无显著差异。

哺乳雌性臭鼩个体在身体大小量度上，仅体长夏季显著长于秋季(F=3.35，P<0.05)。脏器指数方面，仅脾指数在季节间的差异显著(F=3.33，P<0.05)，夏季显著高于秋季(P<0.05)。

4 讨论

4.1 臭鼩身体大小及脏器指数的性别差异

哺乳动物性二态现象非常普遍，大多数情况下，雄性个体大于雌性[24]。一般认为哺乳动物的性二态是通过内部性选择进化而来，大的个体在获得食物资源等方面更具优势，可提高其生存机会[25]或更有利于在性选择中获得成功[26]。然而近来也有学者认为自然选择作用是哺乳动物性二态进化的驱动因素[27]，如繁殖期间两性面临的捕食风险具有差异，雌性较小的体重有助于降低其繁殖过程中的死亡率[28]。臭鼩性凶猛，在夜间觅食中经常发出尖厉的叫声，研究人员在调查中常发现体表具伤痕的个体。臭鼩雄性身体显著大于雌性(图1)，对雄性臭鼩来说，大的个体可以更容易获得食物资源、占据配偶和逃避捕食，单位体重散热少，能量消耗少，代谢相对低，故其大多脏器指数(相对重量)低于雌性。同时，雌性具有较高的肝指数、肾指数、胃指数和肠指数等，与个体小、代谢强、单位体重耗能多相适应。

4.2 繁殖对雌性臭鼩脏器指数的影响

小型哺乳动物的繁殖是一个非常耗能的过程，哺乳期的能量消耗更高[11，29]，然而能量储备往往有限，雌性只能提高摄食量[30]或对不同的生理功能作出权衡[31]，比如在繁殖期减少对其他生理活动的能量投入[32]，可能导致与摄食、消化和代谢等有关的脏器进行适应性调整。研究显示，雌性黑线仓鼠哺乳期摄食量显著增加，消化道重量及肝重显著高于断乳后[33]；妊娠期北社鼠(Niviventerconfucianus)的肝、心、肺和肾的重量大于未妊娠鼠[34]，赤腹松鼠的肝、肾和肺亦有类似的现象[7]。对鼩鼱科其他几个物种的研究表明，怀孕雌性个体的摄入能量与非怀孕雌性相差不大，但哺乳期雌性的能量摄入急剧增加[30]。臭鼩肝、心、肺、脾、肾和胃指数在未怀孕雌性、怀孕雌性及哺乳雌性之间未见明显差异，但哺乳雌性的肠指数显著高于未怀孕雌性和怀孕雌性，这暗示雌鼩哺乳期虽有着更高的能量需求，并未明显影响到产热、免疫等过程，肝、脾等器官在大小上并未表现出明显的能量补偿性变化，而是主要通过增加肠道的相对重量，提高消化和吸收功能，来满足繁殖过程(特别是哺乳期)能量需求的增加。

4.3 臭鼩身体大小和脏器指数的季节差异

动物身体大小受到内外多种因素的复杂影响，并能作出适应性的调整。臭鼩除在夏季具有较长的体长外，体重在季节间未有明显的差异(表3)，这可能与臭鼩所处的亚热带环境气候较温暖，食物资源比较丰富有关。夏季较高的种群密度(表1)并未对身体大小产生明显影响。

动物脏器重量常存在季节差异，随环境条件的变化作适应性调整，或存在权衡关系[2]。肺是哺乳动物机体与外界进行气体交换的器官，心推动血液流动，为组织细胞供氧及营养物质，肾是机体代谢强弱的重要指示器官。在温度较低的冬季，一些物种的心、肺或肾重明显增加[5-6，35-36]，以利于提高动物抵御寒冷的能力。而该地区雄性臭鼩及不同繁殖状态的雌鼩的上述3种器官指数无明显的季节差异，可能与所处亚热带环境有关，春、秋气温虽有所下降，但未对机体代谢造成明显的影响。

肝是重要的产热器官，易受光周期、温度、生境变化，甚至食物中纤维素含量的影响[37]，比其他器官对环境的反应更剧烈、敏感[1]。在寒冷冬季或冷驯化条件下，动物肝重增加显著[6，38]，雄性长爪沙鼠可能因取食含纤维素较高的食物，导致肝重在夏季最高[3]。本研究中，雄性臭鼩肝指数是夏季最高，显著高于秋季。夏季是臭鼩的繁殖盛季，成年雄性臭鼩大多数参与繁殖，其肝指数在夏季增加，有利于其繁殖过程能量需求的增加。

脾质量常用来衡量动物的免疫功能，季节变化具有多样性[39]。动物的繁殖、免疫、产热等都需要能量，在繁殖期间会减少免疫等生理活动的能量投入，表现出补偿性代价[31]，在集中繁殖的季节，免疫功能下降[39-40]，如红背(Myodesrutilus)、白尾松田鼠(Phaiomysleucurus)的脾重在夏季最低[41-42]。雄性、怀孕雌性及哺乳雌性臭鼩的脾指数均在夏季最高，特别是怀孕雌性和哺乳雌性，脾指数在繁殖盛季并未表现出减小的补偿性变化。一方面可能是当地夏季多雨，有更多的病原体感染(解剖发现夏季中有较高比例的肝，在颜色或形态或质地方面表现出异常)，机体需要一定强度的免疫活动来应对；另一方面可能是夏季虽然种群密度大，但其食物资源也相应丰富，自身能量获得方面未有明显的限制，即使是在繁殖的盛季，脾指数并未减小，反而更高。

消化道是动物对食物消化、吸收的场所，形态学可指示机体面临能量压力的大小[43]。消化道形态的季节变化与温度、食物条件及繁殖有关[44]。在寒冷的冬季食物缺乏，繁殖所需能量增加时，消化道质量增加[33，45-46]。臭鼩体脂少[15]，机体能量储备有限，所需能量主要靠及时的摄食来满足。臭鼩在秋季可能因食物资源相对减少导致肥满度下降[14]。雄性臭鼩在秋季具有较高的胃、肠指数，通过提高食物的消化、吸收能力来适应食物资源的不足。不过，怀孕雌性臭鼩胃、肠指数却是春季最高，显著高于秋季。春季种群密度在一年中最低(表1)，加之食物资源的逐渐增多，春季怀孕雌性较高的胃、肠指数有利于身体的恢复，肥满度也较高[14]，能够快速进入繁殖状态，以利于一年中种群数量的快速恢复。未怀孕雌性个体的身体大小和脏器指数均无显著的季节差异，大多数未怀孕雌性个体由出生后的幼体发育形成，身体受外界环境影响的时间不长所致。

5 结论

臭鼩雄性显著大于雌性的性二态现象，脏器指数的性别差异体现了对环境和自身营养、能量平衡的适应。臭鼩部分脏器指数季节差异明显，雄性臭鼩肝指数及脾指数在夏季(繁殖盛季)显著增高，秋季具有更高的肠指数，怀孕雌性在春季具有较高的胃、肠指数。臭鼩的肝、脾、胃、肠随自身能量需求或季节间的环境变化作出适应性调整，但存在性别和不同繁殖状态差异。