卧龙国家级自然保护区水鹿在群落中的种间关联初步分析

李 谦 钟 义 周厚熊 刘卓涛 王晓娟 施小刚 李兆元*

(1.西南林业大学地理与生态旅游学院，昆明，650224；2.中国野生动物保护协会，北京，100714；3.昆明逸境生态工程咨询有限公司，昆明，650224；4.四川卧龙国家级自然保护区管理局，汶川，623006)

群落是指由种间生态学关系(竞争、捕食、共生等)联系起来的物种形成的网络状结构[1],种间关系是构成群落的基础，任何生态关系都要通过不同物种的种群在相同地理空间中出现得以实现，因此，研究群落内物种空间关联有利于了解物种间生态学关系及群落特征[2]。种间关联能反映群落中各物种在不同生境中相互作用以及相互影响所形成的有机关系[3-5]。不同物种在空间上存在一定的关系，一般呈现为正关联、负关联和无关联3种关系[6]：正关联可能表现为具有相同的生境偏好，相互依赖[7]；负关联可能表现为物种之间存在不同的生境偏好，很少生活在一起，相互排斥，一个出现另一个不出现[8]；无关联表现为两物种相互独立，一个物种出现对另一个没有任何影响，它们的出现与否完全是随机因素决定[9]。种间的空间网络由具有显著正关联的物种组成。

目前关于群落生态学的研究大多集中在植物生态学文献中，探讨群落结构、类型及群落演替趋势[10-11]，涵盖了对草原[12]、沙漠[10]和森林[13]等植物群落的研究。在动物群落生态学研究中，已涉及的类群有昆虫类[14]、鱼类[15]、鸟类[16]和小型哺乳类[2]。所进行的空间关联性分析仅限于物种种对间关系的分析，种间关系分析没有在群落背景下进行。在种对研究中发现，人类干扰降低了物种间的空间关联性，例如：在受到人类严重干扰的浙江苍南海域[17]，以及耕作区节肢动物群落[7]中，种间关联系数较弱或不产生关联，这表明，在人类干扰导致物种灭绝之前，动物活动规律被打破以及种群密度下降导致种间的生态学关系被打断，一旦大多数种间生态学关系被打断，群落就会崩溃，物种在自然环境中的生存与演化将无法持续，最终走向灭绝[18]。

水鹿(Rusaunicolor)，又名黑鹿，属鲸偶蹄目(Cetartiodactyla)鹿科(Cervidae)水鹿属[19-20]。雄性体重可达200 kg，国家二级重点保护野生动物[21]，IUCN濒危物种红色名录易危(VU)物种[22]。分布于亚洲南部和东南部，包括印度、斯里兰卡、印度尼西亚、马来西亚、泰国、老挝、柬埔寨、不丹、尼泊尔、菲律宾和中国(西藏东南部、云南、四川、贵州、湖南、江西南部、广东、海南和台湾)[23-26]。水鹿栖息于海拔1 200～3 500 m的热带和亚热带山区林地及河谷的各种生境中[27]，如灌木丛[28]、常绿半常绿森林[29-30]、竹林[31]、松林、橡树林[23]、阔叶林和高山灌丛草地[32]、河岸林及干性季雨林[33]。已有的水鹿生态学研究涉及分布[34-36]、种群密度[37]、生境评价[29-30，38]和活动模式[39-40]等。作为大型植食性有蹄类，水鹿在群落的物质循环和能量流动中起到重要作用，是虎(Pantheratigris)、豹(P.pardus)和狼(Canislupus)的主要食物之一，对大中型食肉目(Carnivora)的生存具有指示性[41-45]。作为初级消费者，水鹿的种群数量变化，可能会通过食物链(网)影响整个生态系统的结构[46]。然而，这种传递只是理论推测，至今尚无任何研究者在其他研究区域提出群落结构，物质和能量的种间传递始终没有得到科学数据证实。为此，基于西南林业大学在四川卧龙国家级自然保护区(以下简称卧龙保护区)2017年2月—2018年4月所获红外相机数据，构建了地栖动物群落，并分析了川金丝猴(Rhinopithecusroxellana)、大熊猫(Ailuropodamelanoleuca)和小熊猫(Ailurusfulgens)、雪豹(Pantherauncia)和羚牛(Budorcastaxicolor)的群落环境[18，47]。本研究报道水鹿在群落中的种间关联，旨在探讨水鹿在群落中扮演的生态学角色及其引起的保护问题。

1 研究区概况

卧龙保护区位于四川省阿坝藏族羌族自治州汶川县境内(30°45′—31°25′ N，102°52′—103°24′ E)，总面积约2 000 km2。地处横断山区东侧中部区域，是青藏高原和四川盆地的过渡地带，地貌以高山深谷为主；最高海拔6 250 m，最低1 150 m，相对高差5 100 m，地势西北高，东南低。保护区拥有典型的亚热带内陆山地气候，年均温8.9 ℃，温差不大，1月均温-1.7 ℃，7月均温17 ℃[37]。降雨集中于5—9月，年降水量800～1 000 mm。年均相对湿度约为80%，年日照时间900～1 000 h[48]。随着海拔升高，植被类型相继为常绿阔叶林、常绿落叶阔叶林、针阔混交林、亚高山针叶林、高山灌丛草甸和高山流石滩等[37，48]，孕育了大熊猫、川金丝猴、羚牛、林麝(Moschusberezovskii)、绿尾虹雉(Lophophoruslhuysii)、红喉雉鹑(Tetraophasisobscurus)和金雕(Aquilachrysaetos)等珍稀物种[24]。在动物地理学中，卧龙保护区位于横断山区，是古北界和印度马来界的交界区域，两界物种在这里交汇。丰富的物种多样性，使得横断山区成为具有全球意义的生物多样性保护热点地区，因此，这里是理想的群落生态学研究地。

2 研究方法

2.1 野外数据采集

野外数据采集工作时间为2017年4月—2018年4月。红外相机的布设方案同杨虎等[18]。所选样区海拔1 749～4 430 m，生境类型囊括常绿阔叶林、落叶阔叶林、针阔混交林、针叶林、灌丛、高山草甸和流石滩。在每个样区内，通过GIS生成1 km×1 km的标准公里网格。每个公里网格为一个采样单元，将公里网络内占地>50%的生境类型定义为采样单元生境类型，在每个采样单元生境类型中安装1台红外相机(易安卫士L710)，总共布设红外相机60台。相机位点间距≥300 m。相机固定在距离地面50～80 cm的树干或者其他固定物上，确保相机不松动，并加以隐蔽，减少人为破坏和对动物的干扰。相机与地面平行，顺光。设置相机时间为24 h制，像素为1 080 P，视频录制为最高画质，灵敏度为中，拍摄间隔时间为5 s，触发后连续拍摄3次，随后录像10 s。相机工作3～5个月后，更换电池和内存卡。

红外相机架设时，进行生态因子采集，包括相机位点的经纬度、海拔、坡度、坡位、坡向、地物类型、植被高度和植被盖度。采集方法参照Wei等[49]的方法。

2.2 数据处理

在计算机上建立以相机编号为顺序的文件夹，将每台相机的图像数据导入其中。在每个文件夹中，建立Microsoft Excel表格，表格中包含设备编号、布设位点编号、照片编号、文件夹编号、文件格式及拍摄日期与拍摄时间。对每台相机所拍摄的视频和照片中的物种逐一查看，分类鉴定。物种鉴定参考《中国鸟类野外手册》[50]和《四川兽类原色图鉴》[51]。最后，整理出每个相机位点的物种名录。因此，本研究所分析采集的是各物种在特定空间出现与否的数据，属于二分型数据[52]。

在1年的红外相机野外数据采集中，共拍摄到47 592张有效照片和11 033个视频。依据有效照片和视频，共鉴定出35种地栖野生动物，分属6目15科，现已进行了详细报道[18]。

2.3 数据分析

(1)数据为二分型，采用佛爱系数(rφ)来衡量区系内各物种种间空间关联性大小[52]，计算过程如下：

首先，建立2×2列联表(表1)，将所有相机位点分为4组：第1组为物种X和Y都出现，记为A；第2组为物种X不出现，物种Y出现，记为B；第3组为物种X出现，物种Y不出现，记为C；第4组为物种都不出现，记为D。计算各位点数，填入列联表。N为总计，N=A+B+C+D。公式如下：

表1 佛爱系数列联表

(1)

式中：rφ的取值范围为[0-1]，值越接近1，表示关联性越强，反之则越弱。若AD-BC>0，则表示为正关联，AD-BC<0，则为负关联。其次，计算出相关系数，再进一步用卡方检验验证佛爱系数的显著性，公式如下：

(2)

当χ2<3.841，P>0.05时，种对间联结不显著，表示不存在关联性，rφ无意义，是由于随机性导致的关联，不能用于分析研究；当χ2≥3.841，种对间联结具有显著性，表明关联性存在，可以用于相关研究分析。

(2)探索种间偏利生态学关系，采用兰布达系数(LB)进行非对称关联检验，计算过程参照《实用统计学方法》[52]。

(3)探讨水鹿对群落维持的作用，采用香农-维纳指数(Shannon-Wiener，H′)来衡量群落种间关联的复杂性以及水鹿对此的贡献率[47]。

2.4 物种空间关联网络的构建

基于佛爱系数计算结果，保留具有显著正关联的种对。以物种为结点，通过空间关联性两两连接，构成物种的空间关联网络。

3 结果与分析

基于佛爱系数计算结果，构建出水鹿所生活的群落物种网络(图1)。由图1可见：(1)网络中食肉目物种只有黄喉貂(Martesflavigula)、大熊猫、小熊猫、狼、黑熊(Ursusthibetanus)、豹猫(Prionailurusbengalensis)和花面狸(Pagumalarvata)，其中，大熊猫和小熊猫均以植物为主食，黄喉貂属小型食肉类，这些物种对水鹿不存在威胁作用。狼、黑熊、豹猫和花面狸都和水鹿不具有直接的种间关联，至少表明这些食肉物种在自然群落中不捕食水鹿，因此，对水鹿种群没有制约作用。(2)与水鹿发生直接关联的物种有10种，包括羚牛、林麝、大熊猫、小熊猫、川金丝猴、黄喉貂、野猪(Susscrofa)、毛冠鹿(Elaphoduscephalophus)、中华鬣羚(Capricornismilneedwardsii)和豪猪(Hystrixbrachyura)。以关联物种数来看，水鹿属于网络中最积极的物种之一(低于毛冠鹿关联物种11种、与野猪和黄喉貂相同)，说明水鹿在维持群落稳定方面发挥着重要的作用。(3)在各直接关联的物种关系中，水鹿与野猪关联性最强(rφ=0.62)，其次为毛冠鹿(rφ=0.54)、川金丝猴(rφ=0.46)、黄喉貂(rφ=0.42)、豪猪(rφ=0.41)、大熊猫(rφ=0.39)、小熊猫(rφ=0.38)、中华鬣羚(rφ=0.33)、羚牛(rφ=0.33)和林麝(rφ=0.30)。

图1 卧龙保护区物种空间网络结构Fig.1 Spatial network of terrestrial species in Wolong National Nature Reserive

兰布达系数计算结果显示：空间非对称关联出现在水鹿-野猪、水鹿-毛冠鹿和水鹿-中华鬣羚种对间，其中，水鹿对野猪的预测率高达38.0%～53.6%(LB=0.536，λB0>0.38，P≤0.05)；对毛冠鹿的预测率次之，为19.8%～42.8%(LB=0.428，λB0>0.198，P≤0.05)；对中华鬣羚的预测率为8.4%～31.4%(LB=0.314，λB0>0.084，P≤0.05)。水鹿对黄喉貂、羚牛、林麝、川金丝猴、大熊猫、小熊猫和豪猪不存在非对称空间关联，所有与水鹿具有直接空间正关联的物种对水鹿也没有非对称空间关联。因此，在该群落中，野猪、毛冠鹿，以及中华鬣羚在空间分布上趋近水鹿，水鹿对这些物种具有吸引力。

香农-维纳指数计算结果显示：毛冠鹿对群落稳定性的贡献率最强(8.26)，其次为黄喉貂(7.95)、水鹿(7.91)、野猪(7.87)、小熊猫(7.55)、红腹角雉(Tragopantemminckii，7.20)、中华鬣羚(6.75)、川金丝猴(6.70)、豪猪(6.19)、林麝(6.15)、大熊猫(6.08)、黑熊(5.58)、花面狸(4.80)、藏酋猴(Macacathibetana，4.80)、羚牛(3.80)、豹猫(2.40)，勺鸡(Pucrasiamacrolopha，0)、狼(0)、红腹锦鸡(Chrysolophuspictus，0)和中华斑羚(Naemorhedusgriseus，0)对群落维持没有贡献。

4 结论与讨论

本研究表明，水鹿与毛冠鹿、野猪、中华鬣羚、黄喉貂、豪猪、川金丝猴、小熊猫、大熊猫、羚牛和林麝发生直接空间正关联，这些关联物种构成水鹿的群落环境，其中，水鹿与野猪、毛冠鹿和中华鬣羚间存在不同程度的吸引性，属于偏利型生态学关系，与其他物种的生态学关系属于对称生态学关系。

4.1 偏利型生态学关系

(1)水鹿-野猪(rφ=0.62，LB=0.536)：这2个物种间存在很强的空间关联和很强的偏利关系。生态学研究[35，53-55]发现，这2个物种生活于针阔混交林生境中，共同取食悬钩子(Rubus)，有很高的生境重叠度。然而，野猪主要选择在乔木密度较低、草本盖度高的灌丛筑巢，在隐蔽度高、中下坡位的阳坡上活动[54-55]；水鹿活动于高密度的灌丛中[35]。从体形来看，水鹿[56]大于野猪[57]。水鹿活动导致灌丛密度下降，促进草本植物生长，变成有利于野猪的生境。野猪可能因此尾随水鹿，导致非对称空间关联，并进一步提高2个物种的空间关联性。水鹿食草本、木本植物(如鸭跖草Commelinacommunis、鼠刺Iteachinensis等)的花果枝叶[35，58]，而野猪杂食，既有动物性食物，也有植物(如木贼Equisetumhyemale、红松Pinuskoraiensis、胡桃楸Juglansmandshurica等)[59]，二者在共享栖息地中存在食物生态位分离，因而没有导致2个物种相互排斥。

(2)水鹿-中华鬣羚(rφ=0.33，LB=0.314)：这2个物种间的空间关联度适中，偏利关系较强，共同取食悬钩子[35，60]，可能存在一定程度的食物生态位重叠。在相同生境下(如落叶阔叶林、针阔混交林中)，水鹿活动于高密度灌丛中[35]，中华鬣羚活动于坡面较高的裸岩、山腰陡峭岩下或石岩谷坡和乱石河谷中的开阔生境，仅在灌丛密闭的生境取食[61-63]。这种习性分化了2个物种的空间生态位，降低空间关联性。中华鬣羚活动在开阔空间中，被猎食的风险高[64]，在密灌丛中觅食，同时与水鹿相伴，由于水鹿体形大(100～140 kg)[65]，更受捕食者偏好，可以降低被捕食风险，客观上受到水鹿“庇护”。因此，水鹿与中华鬣羚间的非对称关联可能反映中华鬣羚获得水鹿庇护的生态学关系。这种解释面临一个挑战，那就是本研究并未发现有足以捕食中华鬣羚和水鹿的中大型食肉动物。狼虽然出现在水鹿生活的群落中，但仅与黑熊发生直接空间关联，这2种食肉目物种与水鹿和中华鬣羚均无空间关联。由于食性和种群密度问题，这2种食肉目物种已经无法扮演捕食者的生态角色[18]。当地在历史上存在华南虎(Pantheratigrisamoyensis)，生活于低海拔地区，可能捕食当地中大型有蹄类。一个物种的生活习性是种间生态学关系在长期演化过程中形成的，不会因为一些生态学角色的消失而立即消失。另外，人类长期以来也猎杀有蹄类，水鹿与中华鬣羚选择干扰较小的生境以回避人[62]。群落中，猎杀角色的消失应该发生在晚近时期。这个时间可能是禁止人类猎杀当地野生动物的时间，也可能是狼种群密度下降到某个阈值时、生态角色消失的时间。因此，上述对水鹿和中华鬣羚非对称关联的解释可能是最好的解释。

(3)水鹿-毛冠鹿(rφ=0.54，LB=0.428)：这2个物种存在较强的空间关联和偏利关系，都选择针阔混交林、针叶林等生境，共享部分相同食物资源，如冷水花(Pileacadierei)[35，66]。影响2个物种生境选择的主要因子都是隐蔽场所和水源[39，67]。因此，2个物种存在较强的空间关联。但是，它们错峰活动：水鹿为夜行性，毛冠鹿为晨昏型[68]，表明2个物种存在时间生态位分离。在卧龙保护区，毛冠鹿在低山地区的天敌为黄喉貂，在中山区的天敌是豹等大中型猫科(Felidae)动物，面临的捕食压力较大[69]。毛冠鹿体形较小(16～28 kg)[70]，与体形更大的水鹿出现在相同空间中，可以更好地降低自身被捕食的风险。

4.2 对称生态学关系

黄喉貂、豪猪、川金丝猴、小熊猫、大熊猫、羚牛和林麝与水鹿不存在非对称空间关联。水鹿和黄喉貂都偏好针阔混交林中灌木密度高的生境[35，38，71]，都利用倒木和树桩作为运动基底[71-72]，这些区域也是小熊猫的活动区域。黄喉貂捕食其他小型动物，而水鹿吃植物性食物，这种食性差异导致2个物种的活动空间不完全相同。本研究的结果确认了水鹿和黄喉貂的这种关系是稳定的生态学关系。

水鹿和小熊猫存在相似的生态习性，都活动于冷箭竹(Arundinariafaberi)和拐棍竹(Fargesiarobusta)形成的竹林，从中获得隐蔽场所和食物资源[38]。它们利用倒木和树桩作为运动基底。在夏季，它们进食一些乔木的果(如三叶悬钩子(Rubusdelavayi)果实)[35，73]。小熊猫偏好上坡位生境[74]，而水鹿没有这种偏好，活动受限程度较低、范围更广[35，38]。

水鹿和林麝共同取食三叶悬钩子[35，75]，都选择针阔混交林的生境。然而，由于体形不同，对微生境的偏好不同：水鹿选择灌木盖度、密度适中的灌丛[35]，林麝则选择灌木密度适中又便于躲避敌害的藤本植物分布的灌丛，回避密林[76]。

水鹿和羚牛共同取食悬钩子[35，60]，选择低山灌丛区域活动，食物、空间和水分等综合因素使得水鹿和羚牛共存于同域环境[77]，但食性有分化：水鹿以各种草本和木本植物为食，羚牛主要采食灌木嫩叶和草本植物；作为共同食物之一的悬钩子，羚牛只在夏季取食叶[35，60，77]，水鹿则取食全株。

水鹿和大熊猫在生境类型上空间系数重叠58%，而水鹿分布于灌木盖度为50%～90%、密度适中的区域，大熊猫分布于灌木盖度约75%、竹林盖度和幼竹密度高的区域[78]。在食性上，水鹿与大熊猫共同取食竹叶[78]，竹子占大熊猫食性的99%；水鹿则多以草本、木本植物的花果枝叶为食，对竹子的依赖度仅为45%，只在冬季取食竹子[43，79-81]。

本研究结果表明，这些物种间的习性异同可能不是偶然观察结果，而是一种稳定的生态学关系：生存资源的部分重叠使得这些种对间既有竞争，又能共处于一个群落中。

豪猪主要生活在灌丛中[82]，该区域为水鹿的摄食地[38，62，67]。豪猪昼伏夜出，植食性(食树皮、树根、草根、竹笋和野果等)，生性胆小，避开其他物种[82]。水鹿也是植食性，喜食草本、灌木植物(青草、树叶、嫩枝、树皮、果和种子)[35，42]。本研究结果表明，水鹿和豪猪空间关联度(0.41)较强，反映食性和摄食地上的相似性。

川金丝猴主要栖息于冷杉(Abiesfabri)、松(Pinaceae)、红桦(Betulaalbosinensis)、糙皮桦(Betulautilis)、漆树(Toxicodendronvernicifluum)、栎(Quercus)、杜鹃(Cuculus)和椴树(Tiliatuan)等针阔混交林和针叶林中，主要伴生物种有箭竹(Fargesiaspathacea)、拐棍竹、忍冬(Lonicerajaponica)、悬钩子、五味子(Schisandrachinensis)和蔷薇科(Rosaceae)等植物[83-84]。水鹿等动物偏爱这种生境，在其中觅食[76，79，85-87]。水鹿与川金丝猴共同取食冷水花、悬钩子等食物，川金丝猴食物选择呈季节性变化，蔷薇科、松萝属(Usnea)、松科和木犀科(Oleaceae)为主要食物来源，而水鹿是以下层植物为主[35，87-88]，食物生态位分离。因此，活动基底和食物分布空间的关系构成水鹿和川金丝猴的生态学关系，并为本研究数据所支持。

4.3 水鹿在群落中的生态学意义

综上，水鹿与多数物种共享食物资源及栖息地，存在适度竞争关系。也有保护区研究者认为，水鹿大量进食竹子，与大熊猫形成竞争，可能对大熊猫构成威胁。本研究结果显示，水鹿与大熊猫的空间关联度仅为0.39，属于普通的伴生物种间的关联度，存在较大的生态位分离，故水鹿威胁大熊猫生存的可能性不大。按照空间分析原理，空间关联越复杂，网络的稳定性越高，群落则越健康。周厚熊[89]用香农-维纳指数(H′)来衡量群落中各物种的空间关联复杂性，将物种分为群落的内层物种(亦即核心物种，各物种的H′大于平均数)和外层物种(各物种H′小于平均数)，内层物种在维持群落结构中的贡献率大于外层物种。内层有12种，其中10种包括水鹿及与其发生直接空间正关联的9个物种，即黄喉貂、毛冠鹿、野猪、小熊猫、川金丝猴、大熊猫、豪猪、中华鬣羚和林麝，对群落贡献率最高的是毛冠鹿(8.26%)，其次是黄喉貂(7.95%)，水鹿位列第三(7.91%)，因此，水鹿在维持群落中的生态作用较强。尤其是水鹿与野猪、中华鬣羚和毛冠鹿存在偏利关系，为这些物种创造适宜生境，有利于这些物种的生存和发展，更突显水鹿的重要性。

4.4 卧龙保护区物种保护问题

本研究表明，水鹿在现有群落中的物质循环和能量流动中的作用出现问题。胡锦矗[41]、马逸清等[90]认为，卧龙保护区在20世纪80年代前存在华南虎、豹等中大型食肉类。豹对边缘生境有很好的适应力，分布海拔100～3 000 m；华南虎曾经广布中国季风区南部，属于印度—马来界成分。在野外灭绝前，这些物种可能是本研究群落中的成员，水鹿极可能扮演着能量种间传递的生态角色，即被食肉类捕食。随着这些物种消失，水鹿失去了种群控制因素。水鹿促进野猪、中华鬣羚和毛冠鹿的生存和种群发展，它们在缺乏食肉类的控制下可能会逐步耗尽食物资源和生境，最终引起群落崩溃，群落中的物种相继走向灭绝。如何恢复中大型食肉类是值得卧龙保护区关注的问题。

致谢：项目执行期间，西南林业大学2017级硕士研究生李君、姜楠参与数据采集；项目组得到卧龙国家级自然保护区王鹏彦副局长及刘明冲、胡强、王茂麟、林红强等同志，以及四川省林业和草原局古晓东博士的大力支持；西南林业大学刘萍女士提供后勤保障；吴艳蓉、杨虎对本论文提出修改意见。谨此一并表示感谢！