超声新技术在婴儿血管瘤中的应用进展

张晓云　张英霞　李敏　黄艳平　韩建文　吕新翔　孙志强

[摘要]婴儿血管瘤是一种婴儿时期最常见的良性肿瘤，该病不仅是一种损容性疾病，而且可并发内脏血管瘤病，给患者及家庭、社会带来危害。超声作为一种非侵入性的影像学检查方法，在婴儿血管瘤的诊断、鉴别及治疗等方面有着广泛应用。近年来，超声成像技术发展迅速，出现了多种新兴的超声技术，在婴儿血管瘤的临床诊治上有着更加广泛的应用前景。

[关键词]超声检查;婴儿;血管瘤;诊断;应用进展

[中图分类号]R732.2    [文献标志码]A    [文章编号]1008-6455（2021）10-0186-04

Application Progresses of New Ultrasound Technology in Infantile Hemangioma

ZHANG Xiao-yun1，ZHANG Ying-xia1，LI Min2，HUANG Yan-ping3，HAN Jian-wen3，LV Xin-xiang3，

SUN Zhi-qiang3

（1.Department of Ultrasound，the Affiliated Hospital of Inner Mongolia Medical University，Hohhot 010030，Inner Mongolia，China; 2.The Second Clinical Medical College of Shanxi Medical University，Taiyuan 030600，Shanxi，China; 3.Department of Dermatology，the Affiliated Hospital of Inner Mongolia Medical University，Hohhot 010030，Inner Mongolia，China）

Abstract： Infantile hemangioma is one of the most common benign hemangiomas in infancy. It is not only a disfigured disease， but also complicated with visceral hemangioma， which brings great harm to patients， families and society. Ultrasound is a non-invasive imaging method， which is widely used in the diagnosis， differential diagnosis， treatment and other aspects of infantile hemangioma.In recent years， with the rapid development of ultrasound imaging technology， a variety of new ultrasound technologies have emerged， which will be applicated more extensively in the field of clinical diagnosis and treatment of infantile hemangioma.

Key words：ultrasonography; infant; hemangioma; diagnosis; application progress

嬰儿血管瘤（Infantile hemangioma，IH）是胚胎期血管内皮细胞良性的异常增生性疾病，也是最常见的新生儿期肿瘤。国外对婴儿血管瘤的流行病学研究大多表明：婴儿血管瘤发生率为4%～5%，好发于躯干和四肢，且婴儿血管瘤的发生与白种人、性别（女性与男性比例为 1.2：1～3：1）、早产（20%胎龄<37周）及极早产（6%胎龄<32周）、低出生体重（13%出生体重<1 500～2 499g）及极低出生体重（5%出生体重<1 500g）、胎盘异常、多胎妊娠、高龄产妇有关[1-2]。根据国际脉管异常研究学会（ISSVA）2018年脉管异常新分类，婴儿血管瘤可分为浅表性（占50%～60%）、深在性（占15%）、混合性（浅表+深在）（占25%～35%）、网状性/顿挫性/微增生性及其他[3]。该病典型的临床特征是在出生3个月左右为早期快速增殖期，之后增殖变缓，6～9个月为晚期增殖期，在1岁以后开始消退（消退期），大多数在3～9岁消退结束（消退完成期）[4]。但是，大部分血管瘤可能会残存皮肤及皮下组织退行性改变，如：色素减退、毛细血管扩张、纤维脂肪性斑、萎缩性瘢痕及皮肤松弛等。所以，近年来更多的专家倾向于早期干预而非观察[4-5]。

超声是诊断婴儿血管瘤最常用的影像学技术，因为其无辐射，不需要镇静或全身麻醉，患儿有更好的依从性，而且可实时、动态成像和快速对比而应用广泛[6]。超声检查可以提供病变的解剖学定位（描述病变层）、血管类型（静脉或动脉）、血管分布和密度，以及是否为单灶性或多灶性等病变信息[7]，此外，还可以监测药物治疗后的瘤体缩小及血管分布情况，进而指导治疗[8]。应用于婴儿血管瘤的诊断及治疗指导的超声技术包括二维灰阶超声、彩色多普勒血流成像（Color doppler flow imaging，CDFI）、高频超声及超高频超声、超声弹性成像技术、超声造影（Contrast-enhanced ultrasonography，CEUS）及三维超声彩色血管能量成像技术（Three-dimensional color power angiography，3D-CPA）。

1  二维灰阶超声

二维灰阶超声已成熟应用于婴儿血管瘤的诊断及对其治疗的指导中。在进行二维超声检查过程中，检查者应该评估病灶的解剖部位、累及深度、形状、边界、内部的回声及内部的结构，最重要的是还需要与对侧作对比。

1.1 超声表现：在二维灰阶超声中，婴儿血管瘤的回声类型取决于其所处的病理阶段。在增殖期，婴儿血管瘤一般表现为边界清晰、呈分叶状、不均匀的回声结构，有高回声、低回声及混合回声三种回声类型，但是在不同文献报道中，三型回声所占比例有所不同。Paltiel等[9]研究结果显示，65%的婴儿血管瘤是低回声，19%是高回声，16%是混合回声。Johnson等[10]指出在其研究病例中高回声及混合回声占比更高，且病灶内部血管及钙化少见。马媛等[11]研究表明，血管瘤内部回声与病变累及深度有关，仅累及真皮浅层的浅表性血管瘤呈均匀低回声，混合性血管瘤呈“浅低深高”的回声分层现象，累及真皮深层和（或）皮下组织的深在性血管瘤大多呈不均匀高回声。杨自鹏等[12]研究认为超声可对不同类型血管瘤的治疗给予重要的指导意见，包括超声引导下进行二氧化碳激光治疗（浅表型）、超声引导下进行平阳霉素注射剂瘤内注射治疗（混合型）及通过超声观察瘤体情况来决定外科手术治疗方式（深在型及体积较大的混合型）。在消退期，血管瘤逐渐纤维化，二维灰阶超声表现为病灶体积缩小，回声增强，边界模糊不清[13-14]。

1.2 鉴别诊断：根据不同疾病在二维灰阶超声上的不同表现，对其进行鉴别诊断，Ding等[15]研究超声在鉴别深部婴儿血管瘤（Deep infantile hemangioma，DIH）与静脉畸形（Venous malformation，VM）的应用中，指出DIH与VM均多见于皮下软组织，但DIH多为高回声、边界清晰及回声均匀的结构，而VM多为混合性回声、无回声结构，边界不清，回声不均匀且可侵及肌肉层。总之，二维灰阶图像可以为婴儿血管瘤的诊断及治疗提供静态图像，但是特异性并不高[16]。

2  彩色多普勒血流成像

彩色多普勒血流成像是在二维超声图像的基础上添加了血流信息，不仅可以直观观察血流信号，还可以通过血流频谱分析血流的性质。大多数婴儿血管瘤的诊断是完全基于临床检查，但当诊断不确定时，CDFI检查是首选的补充检查方式[17]。

2.1 CDFI表现：在增殖期，CDFI发现婴儿血管瘤血供丰富，血管密度高，且均匀分布于病灶内[18]。一些研究者以每平方厘米的血管数量来衡量血管密度，并将每平方厘米超过5根血管归类为高度血管化的病变[16]，然而，由于现代超声设备的巨大改进，这种量化方法并不十分重要，而且从实用的角度来讲也不是很有用，因为无法达到技术检测上的一致性。频谱多普勒超声通常可以探测到低阻高速型动脉血流频谱[19]，也可以探测到流速缓慢的静脉血流频谱[9]。在消退期，随着动脉血流的增加，血管密度下降，阻力指数（Resistance index，RI）增加[10，20]。

2.2 疗效评估及指导治疗：Li等[21]收集113例婴儿血管瘤患者，按是否在治疗前接受彩色多普勒超声检查随机分为两组，分别给予相应的治疗，结果提示：CDFI不仅可以提供血管瘤的深度进而选择最佳的治疗方法，还可对血流速度及血管直径进行测量来相应调节激光治疗的参数，得到最佳的治疗效果，提高治疗安全性，降低不良反应的发生率。He等[22]研究应用多普勒超声预测婴儿血管瘤局部外用马来酸噻吗洛尔液体型眼用制剂的远期疗效，结果显示：0～6个月龄IH患儿局部应用0.5%马来酸噻吗洛尔6个月，可使近2/3的血管瘤消退，5～6个月龄的患儿在发病初期、浅表血管瘤和躯干部位的血管瘤消退率最高，且用药1个月时，频谱多普勒各项血流动力学参数的变化可以预测远期疗效，进而调整治疗方案，进行药物联合治疗或者替代治疗。Chang等[23]探索停止使用普萘洛尔的最佳时间中指出：CDFI可快速、无创地监测服用普萘洛尔后血管瘤的大小及血流信号，评估退化率，确定停药时间及停药方式（逐步减量停药），在保证疗效的前提下尽量避免复发及药物的不良反应。

3  高频超声和超高频超声

随着医学技术的发展，超声探头的频率也在不断地改善与提高，目前已出现了高频超声及超高频超声，其软组织分辨力良好，为婴儿血管瘤的诊断和治疗提供了更好的选择。

3.1 高频超声与超高频超声表现：李蔚等[24]研究了超高频超声与高频超声在浅表性婴儿血管瘤（瘤体深度<1cm） 诊断中的应用价值，结果显示22MHz超高频超声对浅表性血管瘤瘤体边界的识别、不同深度瘤体血流的显示能力均优于高频超声，表明超高频超声有着更高的检测能力。但是，由于超高频超声的穿透力下降，所以在诊断婴儿深部血管瘤方面存在一定的局限性。

3.2 辅助治疗及疗效评估：目前，激光是浅表性血管瘤治疗的一种重要手段，而超高频多普勒超声可以对其进行精准定位，还可以对明确有较多血流的瘤体适当加大激光治疗的功率以提高疗效[25]。马媛等[26]研究高频超声在评估婴儿体表血管瘤疗效的应用中指出，高频超声可以比较治疗前后血管瘤的大小、回聲及内部血流信号等一系列指标的改变来评估疗效，且瘤体厚度变化是评估疗效的最主要指标。高频超声也是治疗后随访的重要手段。

4  超声弹性成像

超声弹性成像是医学超声新技术，其原理是通过组织压缩获得组织弹性系数评估组织硬度。目前，超声弹性成像技术主要包括实时组织弹性成像（Real-time tissue elastography，RTE）和动态弹性成像，而动态弹性成像技术又包括瞬时弹性成像（Transient elastography，TE）、声辐射力脉冲弹性成像（Acousic radiation force impulse，ARFI）和剪切波弹性成像（Shear wave elastography，SWE）。超声弹性成像在许多领域显示了它的优越性，如：乳腺、前列腺、肝脏疾病检查及射频消融的监测等，但在婴儿血管瘤方面应用较少。

Gong等[27]回顧性分析其所在医院2014年10月至2018年10月229名处于增殖期的婴儿血管瘤和先天性血管瘤（Congenital hemangioma，CH）患者，治疗前进行RTE检查，并使用Tsukuba University[28]提出的评分系统对图像进行主观解释，结果显示IH和CH均为良性病变，其平均弹性评分分别为2.82、2.45，表明IH比CH更硬，这与他们的回声模式是一致的，有助于两者的鉴别诊断。李弥等[29]对43例软组织血管瘤进行回顾性分析，认为实时剪切波成像技术相比CDFI是不需加压的，且可以定量检测，提高诊断的准确率。但它同样存在不足，因血管瘤的生物学特点及合并大量静脉石均会影响所测得的弹性值。而CDFI联合剪切波弹性成像技术可在很大程度上提高血管瘤的诊断率。

5  超声造影

CEUS是目前先进的超声诊断技术之一，由于其具有灵敏的微灌注显示，且能动态记录造影灌注的整个过程，进而对病灶进行定性及定量分析，为临床诊疗提供重要依据。李硕等[30]回顾性分析44例软组织血管瘤患者的临床病历，发现软组织血管瘤在超声造影上表现为向心性增强，均匀或不均匀强化，“慢进慢出”的特点，且与肝脏实质内血管瘤的表现一致，而且根据此典型特点还可以与恶性肿瘤的“快进快出”相鉴别。此外，超声造影还可以显示血管瘤与周边组织的关系，有利于临床手术方式的选择及预后评估。但是，超声造影在婴儿血管瘤方面的应用仍较少，可能与SonoVue尚未确定在18岁以下患者安全应用有关。

6  三维超声彩色血管能量成像技术

3D-CPA是近年兴起的、可显示血管内血流的彩色多普勒超声技术，并可对组织、器官及病灶内的血流进行三维重建[31-32]。3D-CPA能提供丰富的病变内部信息，尤其是3D-CPA能定量评价病变体积的变化，指导介入药物的有效合理应用。Zhang等[33]选择婴儿血管瘤47例（48个病灶），进行经皮局部注射盐酸博来霉素注射剂治疗，于治疗前、治疗后1个月及2个月进行超声检查，结果显示三维超声数据值包括体积值（Volume value）、血管指数（Vascular index，VI）、血流指数（Flow index，FI）及血管血流指数（Vascular flow index，VFI）于治疗后2个月下降，而治疗后即刻及治疗后1个月复查时数据值差异并无统计学意义。可根据此病在不同治疗阶段三维超声数据值的变化来推断其发生发展的机制，还可以对病灶体积进行定量分析，进而可以对治疗剂量进行量化。可见，3D-CPA作为一种新兴的超声成像技术，其临床应用价值不仅在于疾病诊断，还在于对治疗方法的定量分析。这是一种很有前景的研究婴儿血管瘤发病机制和治疗策略的方法。

7  小结和展望

超声是婴儿血管瘤诊断及治疗的重要辅助检查手段，与CT、MRI相比具有价廉、无辐射等优势，而且随着超声技术的不断发展，出现了新的、更加有优势的超声技术。但是，各种超声技术都各有优缺点，所以需要多种超声技术、其他影像学技术及其他检查手段的联合使用，发挥其优点，弥补缺点，进而提高对病灶诊断的准确率。目前，二维灰阶超声技术及彩色多普勒超声技术在婴儿血管瘤的诊断及治疗指导中应用广泛，其余超声技术应用还比较少，但是国内外学者对这些超声新技术已经有了一定的研究，为以后多种超声技术更广泛、有效地运用于婴儿血管瘤的诊断及治疗提供了依据。各种超声新技术的问世为婴儿血管瘤的诊断及治疗带来新的挑战与机遇。

[参考文献]

[1]Munden A，Butschek R，Tom WL，et al.Prospective study of infantile haemangiomas： incidence， clinical characteristics and association with placental anomalies[J].Br J Dermatol，2014，170（4）：907-913.

[2]Haggstrom AN，Drolet BA，Baselga E，et al. Prospectivestudyofinfantilehaemangiomas：demographic，prenatal，and preinatalcharacteristics[J].J Peditar，2007，150（3）：291-294.

[3]ISSVA classification forvascular anomalies[EB/OL].（2018-05-18）[2018-11-10].http：//www.issva.org/classification.

[4]Reinisch JF.Discussion： Untreated hemangiomas： growth pattern and residual lesions[J].Plast Reconstr Surg，2011，127（4）：1649.

[5]Baselga E，Roe E，Coulie J，et al.Risk factors for degree and type of sequelae after involution of untreated hemangiomas of infancy[J].JAMA Dermatol，2016，152（11）：1239-1243.

[6]Karnik AS，Karnik A，Joshi A.Ultrasound examination of pediatric musculoskeletal diseases and neonatal spine[J].Indian J Pediatr，2016，83（6）：565-577.

[7]Caro-Domínguez P， Navarro OM.Imaging appearances of soft-tissue tumors of the pediatric foot： review of a 15-year experience at a tertiary pediatric hospital[J].Pediatr Radiol， 2017，47 （12）：1555-1571.

[8]Cerbu S，Arghirescu TS，St?nciulescu MC，et al.Role of imagistic techniques in diagnosing soft-tissue vascular anomalies in pediatric population-a 5-year experience[J].Rom J Morphol Embryol，2019，60（2）：495- 500.

[9]Paltiel HJ，Burrows PE，Kozakewich HP，et al.Soft-tissue vascular anomalies：utility of US for diagnosis[J].Radiology，2000，214（3）：747-754.

[10]Johnson CM，Navarro OM.Clinical and sonographic features of pediatric soft-tissue vascular anomalies part 1：classification， sonographic approach and vascular tumors[J].Pediatr Radiol， 2017，47（9）：1184-1195.

[11]馬媛，熊屏，龚霞，等.二维及三维超声对婴儿血管瘤的诊断价值[J].中国超声医学杂志，2017，33（11）：978-981.

[12]杨自鹏，王世东.超声在婴儿体表血管瘤诊断治疗中的价值[J].临床超声医学杂志，2015，17（5）：357-358.

[13]Sheybani EF，Eutsler EP，Navarro OM.Fat-containing soft-tissue masses in children[J].Pediatr Radiol，2016，46（13）：1760-1773.

[14]Restrepo R.Multimodality imaging of vascular anomalies[J].Pediatr Radiol，2013，43（Suppl 1）：S141-S154.

[15]Ding A，Gong X，Li J，et al.Role of ultrasoundin diagnosis and differential diagnosis of deep infantile hemangioma and venous malformation[J].J Vasc Surg Venous Lymphat Disord，2019，7（5）：715-723.

[16]Dubois J，Patriquin HB，Garel L，et al.Soft-tissue hemangiomas in infants and children：diagnosis using Doppler sonography[J].AJR Am J Roentgenol，1998，171（1）：247-252.

[17]Babic V，Schoeffler A，Moawad S，et al. Rare presentations of infantile hemangiomas：4cases [J].Ann Dermatol Venereol，2018，145（12）：749-755.

[18]Merrow AC，Gupta A，Patel MN，et al.2014 Revised classification of vascular lesions from the international society for the study of vascular anomalies：radiologic-pathologic update[J]. Radiographics，2016，36（5）：1494-1516.

[19]Restrepo R，Francavilla ML，Mas R，et al.Up-to-date practical imaging evaluation of neonatal soft-tissue tumors： what radiologists need to know[J].AJR Am J Roentgenol，2017，209（1）：195-204.

[20]Kollipara R，Odhav A，Rentas KE，et al.Vascular anomalies in pediatric patients： updated classification， imaging， and therapy[J]. Radiol Clin North Am，2013，51（4）：659-672.

[21]Li M，Liu J，Valeska M，et al. Clinical evaluation of color Doppler ultrasound in selecting the optimal treatment modality for infantile hemangioma[J].Chin Med Sci J，2017，32（2）：100-106.

[22]He L，Huang G.Spectral Doppler ultrasound for predicting long-term response to topical timolol in children with infantile hemangioma[J].

J Clin Ultrasound，2017，45（8）：480-487.

[23]Chang L，Gu Y，Yu Z，et al. When to stop propranolol for infantile hemangioma[J].Sci Rep，2017，7：43292.

[24]李蔚，高峻，康瑾.超高頻超声与高频超声对浅表性婴儿血管瘤诊断价值比较[J].临床超声医学杂志，2018，20（5）：322-324.

[25]杭菁，敬雷，叶新华，等.高频多普勒超声在儿童表浅血管瘤诊治中的价值[J].江苏医药，2015，19（41）：2310-2311.

[26]马媛，龚霞，徐秋华，等.高频超声在婴儿体表血管瘤治疗中的应用价值[J].临床超声医学杂志，2018，20（2）：102-105.

[27]Gong X，Hua C，Xiong P，et al.Conventional ultrasonography and elastography for the diagnosis of congenital and infantile hemangiomas[J].J Dermatol，2020，47（5）：527-533.

[28]Itoh A，Ueno E，Tohno E，et al.Breast disease：clinical application of US-elastographyfor diagnosis[J].Radiology，2006，239（2）：341-350.

[29]李弥，任艳，卞东林.彩色多普勒超声联合弹性成像对软组织血管瘤的诊断价值[J].中国临床医学影像杂志，2015，26（2）：139-140.

[30]李硕，梁晓宁，孙宏，等.高频超声联合弹性成像及超声造影在软组织血管瘤诊断及治疗中的临床应用[J].中华医学超声杂志（电子版），2015，12（1）：25-29.

[31]Geomini PM，Kluivers KB，Moret E，et al.Evaluation of adnexal masses with three-dimensional ultrasonography[J]. Obstet Gynecol，2006，108（5）：1167-1175.

[32]Alcázar JL，Mercé LT，García Manero M. Three-dimensional power Doppler vascular sampling： a new method for predicting ovarian cancer in vascularized complex adnexal masses[J].J Ultrasound Med，2005，24（5）：689-696.

[33]Zhang JW，Yin SY，Zhou DK，et al.Quantitative evaluation of percutaneous local drug perfusion against refractory infantile hemangioma via 3-D power Doppler angiography[J].Ultrasound Med Biol，2020，46（3）：610-619.

[收稿日期]2020-08-31

本文引用格式：张晓云，张英霞，李敏，等.超声新技术在婴儿血管瘤中的应用进展[J].中国美容医学，2021，30（10）：186-189.