森林生态系统鸟类尸体被负葬甲属昆虫利用状况模拟分析

冯子洋 赵圣军 许 青

(东北林业大学野生动物与自然保护地学院，哈尔滨，150040)

除被捕食因素外，自然界中鸟类可能因衰老、饥饿或疾病等因素死亡，鸟类尸体会存在于自然界中，而其尸体在生态系统中属于优质资源，以高能量和高营养的形式存在[1-3]并被多种生物加以利用。如果死亡是因疫病原因导致，尸体被其他动物利用，可能会使疫病传播。葬甲科(Silphidae)负葬甲属(Nicrophorus)昆虫具有完全埋藏动物尸体加以利用的行为[4]。这种行为不仅可以保证对这种资源的独占，而且会使动物尸体与其他利用者隔绝，间接阻断疫病传播的可能。早在1984年Wilson等[5]就针对葬甲的这种行为进行过系统描述。2015年刘哲铭[6]探讨了利用小型鸟类尸体的动物类群，比较了不同动物对尸体的利用情况和生境分布差异，发现葬甲完全利用尸体的速度最快且利用数量最多。2018年赵圣军[7]在东北林业大学帽儿山林场研究了不同季节5种不同生境下利用尸体的动物种类，显示负葬甲属在利用小型尸体方面处于绝对优势地位，研究地常见负葬甲属中的黑负葬甲(N.concolor)、达乌里负葬甲(N.dauricus)、前星负葬甲(N.maculifrons)和尼负葬甲(N.nepalensis)是优势种，在阔叶林生境对雏鸡尸体埋藏率达到90%，表明负葬甲属昆虫在温带森林生态系统中，通过对小型动物尸体的独占式利用在防止疫病扩散上起到关键作用[5]。

负葬甲属昆虫在生态系统中利用小型动物尸体具有重要意义：一方面，负葬甲将动物尸体埋入地下阻断了因尸体而造成的疫源疫病的传播；另一方面，负葬甲还可通过对这一资源的独占以完成自身的繁殖生存。本研究通过对森林生态系统中常见负葬甲属昆虫利用雏鸡尸体的质量差异以及埋藏时长的分析，结合试验地鸟类种类状况，探讨不同种类负葬甲属昆虫在生态系统中主要埋藏的鸟类尸体的质量范围，负葬甲属昆虫在埋藏尸体速度上种间以及相同资源利用者的竞争；同时进一步探讨负葬甲属昆虫在森林生态系统中对于能量流动和物质循环的积极贡献以及阻断疫病传播的作用。

1 研究地生境概况

研究地位于黑龙江省帽儿山实验林场老山生态站。该区属于长白山西支脉张广才岭西北部小岭的余脉，在松嫩平原向大小兴安岭和长白山的过渡地带，即北部为小兴安岭，西北为松嫩平原，东南为长白山[8]。研究样地为人工阔叶林，面积约为10 hm2，植被优势种为白桦(Betulaplatyphylla)、黄檗(Phellodendronamurense)、水曲柳(Fraxinusmandshurica)等乔木，灌木主要有暴马丁香(Syringareticulata)、珍珠梅(Sorbariasorbifolia)等，林下草本植物茂盛。

1.1 样本选择和投放

用于模拟鸟类尸体的雏鸡来源于哈尔滨益农禽业有限公司养鸡场，选择健康雏鸡处死后作为尸体样本。选择的雏鸡尸体完整且内外无明显创伤，共90只，质量23—880 g，平均质量为237.68 g，用于模拟野外不同质量的鸟类尸体。

雏鸡样本处死后用密封袋密封，统一存放在冰箱中。尸体常温下解冻恢复弹性后，进行投放试验。尸体在投放前称重，并编号。到达人工阔叶林研究样地后，按照编号将雏鸡尸体投放在10 hm2的样地内，投放间距至少5 m。针对葬甲埋藏尸体前有时会将尸体移动的习性，将每只雏鸡尸体跗蹠部用1 m红色尼龙绳进行标记，以便尸体在被移动后快速发现，同时在投放尸体最近的树木上做标记，防止漏记、错记。

1.2 鸟类调查

2019年7月，在投放雏鸡尸体时，在样地内进行4次鸟类调查。调查时，利用10×10倍望远镜对试验地的鸟类进行观察并记录种类和数量。单次观测到的鸟类数量最大值用于本研究。鸟类体质量参照《黑龙江省鸟类志》[9]获得。

1.3 尸体被负葬甲埋藏和时长的定义

尸体投放后，每天08：00、10：00、14：00和16：00对所有尸体进行巡查，查看尸体埋藏情况，观察或挖掘尸体，记录尸体上出现的葬甲种类、数量后恢复原埋藏状态。

同一具尸体在埋藏过程中可能会被不同负葬甲利用，但最终只有1种负葬甲埋藏并独占尸体。在尸体被完全埋藏后，将尸体挖出，观察到1种负葬甲(竞争后的获胜个体)独占尸体2 d以上或在尸体上观察到该种类负葬甲产卵或孵化幼虫，视为该负葬甲对该尸体埋藏。如若不然则持续观察直至尸体完全腐烂、失踪或被埋藏为止。从尸体投放至自然环境开始计时直至完全埋藏为止，视为完全埋藏时长。雏鸡尸体被负葬甲完全埋藏时长可以反映其在独占尸体速度上种间以及相同资源利用者的竞争机制。

1.4 数据处理

为统计方便，将投放的雏鸡尸体按质量(m)分为5个梯度，即m<100 g、100 g≤m<200 g、200 g≤m<300g、300 g≤m<400 g、m≥400 g，统计不同种类负葬甲属昆虫对各质量梯度尸体的埋藏率。根据样地内鸟类体质量分布状况推算其对鸟类尸体的埋藏情况。

埋藏时长从尸体投放至样区开始计时直至完全利用为止。对尸体质量和埋藏时长进行Spearman相关性分析，使用t检验对不同负葬甲种类埋藏尸体质量和埋藏时长进行均值比较，以上分析均在IBM SPSS Statistics 23上完成。

2 结果与分析

2.1 负葬甲埋藏雏鸡尸体的质量范围

从雏鸡尸体被负葬甲属昆虫埋藏情况(图1)看，投放的90只雏鸡尸体中，被负葬甲属埋藏的有63只，其中黑负葬甲埋藏33只，占总投放量的36.67%，平均埋藏尸体质量为200.94 g，质量为58—364 g；尼负葬甲埋藏13只，占14.44%，平均埋藏尸体质量为70.38 g，质量为23—163 g；达乌里负葬甲埋藏13只，占14.44%，平均利用尸体质量为96.92 g，质量为44—161 g；前星负葬甲仅埋藏4只，占4.44%，平均埋藏尸体质量为99.25 g，质量为54—150 g。所有负葬甲埋藏尸体质量均小于364 g。未埋藏的27只尸体，平均质量为451.41 g，其中有2只(质量分别为420、437 g)丢失，推测被其他动物移走加以利用，其余均被蝇类(Muscidae)利用或风干。

黑负葬甲埋藏尸体质量与前星负葬甲差异显著(t=2.30，P<0.05)，与尼负葬甲(t=7.05，P<0.01)和达乌里负葬甲(t=5.66，P<0.01)差异极显著；尼负葬甲与达乌里负葬甲(t=-1.70，P>0.05)、尼负葬甲与前星负葬甲(t=-1.22，P>0.05)、达乌里负葬甲与前星负葬甲(t=-0.10，P>0.05)埋藏尸体质量差异均不显著。

综上所述，负葬甲属埋藏尸体质量存在差异，平均埋藏尸质量最大的为黑负葬甲，其次为前星负葬甲和达乌里负葬甲，最小的是尼负葬甲。未埋藏尸体质量显著大于被葬甲埋藏尸体质量(t=-8.64，P<0.01)。

2.2 负葬甲埋藏尸体时长和尸体质量的关系

黑负葬甲平均埋藏尸体时长最长，为64.21 h(n=33)；其次为前星负葬甲，平均埋藏尸体时长为50.25 h(n=4)；达乌里负葬甲平均埋藏尸体时长为35.46 h(n=13)；埋藏时长最短的是尼负葬甲，平均埋藏尸体时长为34.46 h(n=13)。

黑负葬甲与尼负葬甲(t=4.50，P<0.01)和达乌里负葬甲(t=3.46，P<0.01)平均埋藏尸体时长均为极显著差异；黑负葬甲与前星负葬甲(t=0.95，P>0.05)之间埋藏时长差异不显著；尼负葬甲与达乌里负葬甲(t=-0.15，P>0.05)和前星负葬甲(t=-0.99，P>0.05)埋藏时长差异均不显著；达乌里负葬甲和前星负葬甲埋藏时长差异不显著(t=-0.92，P>0.05)。

图2显示，随尸体质量的增大，不同负葬甲埋藏时长都有逐渐增大的趋势。统计负葬甲属埋藏时长并结合尸体质量，进行Spearman相关性分析。黑负葬甲埋藏时长与尸体质量极显著正相关(ρ=0.76，P<0.01)；其余尼负葬甲(ρ=0.20，P>0.05)、达乌里负葬甲(ρ=0.06，P>0.05)和前星负葬甲(ρ=0.74，P>0.05)埋藏时长与尸体质量相关性均不显著。

2.3 雏鸡尸体被负葬甲埋藏情况

由表1可见，尸体质量<100 g的24只尸体全部被埋藏，尼负葬甲埋藏率最高，占41.67%；其次为达乌里负葬甲和黑负葬甲，埋藏率分别为33.33%和16.70%；前星负葬甲最少，仅为8.33%。当尸体质量在100—200 g时，投放的24只尸体仅1只未被埋藏，占4.17%；黑负葬甲埋藏率远高于其他负葬甲，占54.17%；达乌里负葬甲占20.83%；尼负葬甲占12.50%；前星负葬甲埋藏率仍最低，仅占8.33%。质量>200 g的尸体仅可被黑负葬甲埋藏，14只质量在200—300 g的尸体，黑负葬甲埋藏率为85.71%，有2只尸体未埋藏；16只质量在300—400 g的尸体，仅4只被黑负葬甲埋藏，埋藏率为25.00%，其余12只未被埋藏。当尸体质量>400 g时，尸体全部未埋藏。

表1 各质量梯度雏鸡尸体被负葬甲埋藏的数量和比例Tab.1 Burial status of carcasses covered by different mass gradients

综上所述，随着尸体质量的增加，负葬甲对尸体的埋藏率逐渐减少。100 g以下尸体各种负葬甲均可埋藏，尼负葬甲埋藏率最大，而质量超过100 g以后，黑负葬甲埋藏率明显增高，200 g以上的尸体就仅有黑负葬甲埋藏。400 g以上的尸体所有负葬甲均无法有效埋藏。

2.4 鸟类尸体被负葬甲埋藏情况推测

投放雏鸡尸体的同时，对样地内鸟类种类和数量进行调查，共发现鸟类7目19科36种235只。结合负葬甲对不同质量雏鸡尸体的埋藏率(表1)，推测当地鸟类尸体被负葬甲埋藏情况(表2)。当地分布的鸟类中，环颈雉(Phasianuscolchicus)、长尾林鸮(Strixuralensis)和小嘴乌鸦(Corvuscorone)体质量大于400 g，根据表1推测这3种鸟类不会被负葬甲埋藏，占当地鸟类的8.33%；体质量在200—400 g的鸟类仅会被黑负葬甲埋藏，当地分布有黑啄木鸟(Dryocopusmartius)和山斑鸠(Streptopeliaorientalis)2种；体质量在200 g以下的鸟有31种，本区分布的4种负葬甲均有埋藏的可能。综上，当地可能被负葬甲埋藏的鸟类共33种，占当地鸟类种数的91.67%。

表2 研究地鸟类尸体可能被负葬甲埋藏的推测数量Tab.2 Speculated quantity of bird carcasses buried by Nicrophorus in the study area

从数量上看，共计发现鸟类235只，结合5个质量梯度雏鸡尸体的埋藏率，推测各种负葬甲能埋藏鸟类尸体的数量和比例。由表2可见，当地分布的鸟类中，死亡后有95.38%的尸体可被负葬甲所埋藏。尼负葬甲可埋藏数量最多，占38.09%，其次为达乌里负葬甲，占30.74%，这2种负葬甲所埋藏的尸体主要以质量小于100 g的小型鸟类为主；尽管黑负葬甲可埋藏数量仅占18.82%，但其埋藏的尸体质量多大于100 g。前星负葬甲可埋藏数量最少，仅占7.76%。

3 讨论

温带森林生态系统中，鸟类是种类数量最多的陆生脊椎动物，其尸体的分解是森林生态系统中物质循环和能量流动过程的重要组成部分。动物尸体作为优质自然资源可被多种物种竞争利用。负葬甲属昆虫因为具有埋藏尸体的习性，被认为是生态系统中埋藏动物尸体物种的有力竞争者[10]。

本研究借助不同质量的雏鸡尸体模拟生态系统中不同种类鸟类尸体，结合在该月份调查的常见鸟类，分析在森林生态系统中负葬甲属昆虫主要埋藏的鸟类种类和数量。森林生态系统中对动物尸体的竞争者很多，为充分得到动物尸体资源，更快发现和更快独占动物尸体是竞争胜利的关键。食腐脊椎动物可以快速原地取食或转移异地利用动物尸体，从而达到对动物尸体的独占；微生物或蝇类等昆虫对尸体的长时间利用也会使其他物种利用尸体的价值下降。负葬甲属昆虫采取快速埋藏的手段与这些物种竞争，但其埋藏尸体所需时长随尸体质量增加而延长。质量较大的尸体会因暴露时间长，增加被食腐脊椎动物发现，或者被微生物、蝇类等利用的可能性。这就使负葬甲属昆虫在对大型鸟类尸体的竞争中处于劣势。同时，Lundblad等[11]发现生活在温带森林生态系统中的鸟类，面对同样的生存威胁时，体质量较大的个体相比体质量较小的个体存活率更高；而且体质量较大的鸟类在一定范围内密度较低，其尸体也较少。负葬甲昆虫对质量较大尸体的利用处于竞争劣势，在面对质量较大的尸体时埋藏率较低。

本研究发现，不同种类的负葬甲在利用不同质量的尸体时表现出差异性：黑负葬甲选择埋藏较大的尸体，一方面因为黑负葬甲相较于其他3种负葬甲体型较大，较大的体型会消耗更多食物用以繁殖和生存；另一方面黑负葬甲又因较大的体型在竞争中占据优势[12-13]，从而独占尸体。其他3种负葬甲相比黑负葬甲体型较小，选择埋藏较小的尸体，就能够满足自身繁殖生存的需要，而这一方面避免了因尸体过大，不能快速埋藏造成尸体腐烂产生有毒物质，继而对后代造成毒害作用；另一方面也规避了与黑负葬甲竞争中的劣势。这种差异性也是负葬甲提高后代成活率的一种生存策略，反映了负葬甲属昆虫通过使用不同的生存策略隔离它们的生态位来避免竞争[14]。自然界多数生物在面对成本和回报时会采取多种“投资”策略[15]。在本研究中，负葬甲属4种葬甲在埋藏尸体过程中，通过去除毛发、将尸肉滚团并涂抹抗菌分泌物，将尸体作为抚育幼虫的食物[16]，可以看作为一种“投资”，作为回报是负葬甲后代的成活率。尸体质量越大，前期能量投入也就越多。当这一部分投资，远大于回报时，负葬甲便放弃埋藏[17]。黑负葬甲由于体型较大，与其他较小体型的负葬甲相比，具有更强的抵御风险能力，因此质量较大的尸体可以被黑负葬甲埋藏，其他3种负葬甲前期投入远大于回报最终放弃埋藏。

但在森林生态系统中，多数鸟类质量在100 g以下，尼负葬甲和达乌里负葬甲对其埋藏存在竞争优势，两者的埋藏率分别为38.09%和30.74%，生态系统中近70%数量的鸟类尸体被这2种葬甲埋藏，黑负葬甲则对埋藏质量较大尸体有较高的贡献率(18.82%)。前星负葬甲因为数量较少，贡献率为7.76%，不具备竞争优势。因此，推测当地分布的鸟类中，死亡后有95.38%的尸体可被负葬甲埋藏。

负葬甲能埋藏的种类不仅仅局限于鸟类，一些体型较小的啮齿目(Rodentia)动物或大型哺乳动物(Mammalia)的尸块都可以被负葬甲利用埋藏，Dekirsschieter等[18]利用猪尸块吸引并捕捉负葬甲，Urbański等[19]利用小鼠(Rattusnorvegicus)尸体捕获负葬甲。负葬甲昆虫可以埋藏森林环境中大量动物尸体，如果按照此次调查的埋藏率(95.38%)估算，负葬甲在森林生态系统中尸体埋藏上占据优势地位。负葬甲对生态系统中物质循环和能量流动过程具有较大的贡献。

无论尸体质量大小，造成疫情疫病的传播概率是相同的[20]，虽然负葬甲昆虫在埋藏较大质量尸体时效率较低，但负葬甲昆虫可以大量利用埋藏质量较小的尸体种类，对于生态系统的稳定同样发挥着重要作用。Urbański等[19]在研究中发现，葬甲具有利用动物尸体抚育后代的行为，虽然尸体上的微生物在利用有机物时会产生大量有毒物质，对负葬甲的幼虫有很强的毒害作用，但其通过分泌物对尸体进行处理，能在很大程度上减轻有毒物质造成的负面影响。负葬甲将尸体作为繁育后代的食物，为自身后代增大存活率的同时，也间接地阻止了因尸体造成的疫情疫病传播。

结合上述分析，在温带森林生态系统中，鸟类作为优势的陆生脊椎动物，其尸体在埋藏方面负葬甲占据优势地位。负葬甲埋藏尸体的行为，可有效阻止因尸体造成的疫情疫病扩散，对于维持生态系统稳定具有重要作用。负葬甲利用尸体质量的差别选择是竞争能力和生存策略共同作用的结果。