恶性大脑中动脉梗死出血性转化的临床与MRI序列诊断分析

代兰兰 丁长青 李绍东

摘要：目的：分析恶性大脑中动脉梗死的临床特征、出血性转化的相关危险因素、MRI磁敏感加权序列对出血性转化的诊断优势。方法：回顾性分析2014年8月-2019年8月240例MMI患者的临床及影像学资料。分为出血组（HT组，n=56）及非出血组（NHT组，n=184），采用单因素及多变量Logistic回归模型进行多因素分析以确定MMI发生HT的危险因素。对其中同时采用MRI常规序列及SWI序列扫描的50例在HT检出率及检出体积大小方面进行统计学比较。结果：①两组临床上均表现为严重的大脑半球综合征;②单因素分析结果显示，两组在性别、年龄、血压水平、心房颤动、既往脑出血病史、占位效应（中线移位程度）、美国国立卫生研究院卒中量表（NHISS）评分方面比较差异有统计学意义（P<0.05）。多因素Logistic回归分析结果显示，既往脑出血病史（OR=4.222，95%CI：1.445-12.334）、心房颤动（OR=3.452，95%CI：1.275-9.349）、中线明显移位（OR=0.156，95%CI：0.038-0.641）及较高的NHISS评分（OR=0.475，95%CI：0.345-0.656）是MMI發生HT的独立危险因素（P<0.05）;③影像学上均可见典型急性MCA供血区大面积梗死征象，部分病例可见大脑中动脉高密度征（Hyperdense middle cerebral artery sign，HMCAS，n=63）、FLAIR大脑中动脉血管高信号征（hyperintense vessel sign，HVS，n=79）、梗死区域FLAIR序列可见血管高信号征（FLAIR vascular hyperintensity，FVH，n=65）及SWI图像上可见到突出血管征（prominent vessel sign，PVS，n=9）;④SWI与MRI常规 T1WI、T2WI、FLAIR及DWI序列分别检出HT50例、20例、34例、40例及46例，SWI与MRI常规序列在HT的检出率方面有统计学差异（P<0.05）;在20例SWI与MRI常规序列均能检出的HT出血灶大小方面，SWI与MRI常规 T1WI、T2WI、FLAIR及DWI序列检出的出血灶体积有统计学差异（P<0.05）。结论：既往脑出血病史、心房颤动、中线移位≥2.5cm及较高的NHISS评分是MMI发生HT的独立危险因素;SWI相比常规MRI序列在MMI的HT检出率及对出血灶大小显示方面具有优势。

关键词：脑梗死;恶性大脑中动脉梗死;脑水肿;危险因素;磁共振成像;磁敏感加权序列

中图分类号：R445.2文献标识码：BDOI：10？郾3969/j.issn.1001-0270.2021.05.02

Clinical and MRI Sequences Analysis of Hemorrhagic Transformation in Malignant Middle Cerebral Artery Infarction

DAI Lan-lan1， 2， DING Chang-qing（Corresponding author）2， LI Shao-dong3

（1. School of Graduate，Xuzhou Medical College， Jiangsu 221004， China; 2. Department of Imaging， Peoples Hospital of  Fengxian， Jiangsu 221700， China; 3. Department of Imaging， the Affiliated Hospital of Xuzhou Medical College，Jiangsu 221002， China）

Abstract： Objective： To analyze the clinical features， risk factors of hemorrhagic transformation in malignant middle cerebral artery infarction（MMI） and the diagnostic advantages of susceptibility weighted imaging （SWI） in hemorrhagic transformation （HT）. Methods：  The clinical and image data of 240 patients with MMI from August 2014 to August 2019 were retrospectively analyzed. The patients were divided into bleeding group （HT group， n=56） and non-hemorrhagic group （NHT group， n=184）. Univariate analysis and multiple logistic regression analysis were performed to reveal the statistically significant risk factors for HT. The detection rate and volume of HT in those 50 patients underwent both conventional MRI sequences and SWI sequence were statistically compared. Results：  ①The clinical manifestations in both groups were severe cerebral hemisphere syndrome. ②Univariate analysis showed that there were significant differences in gender， age， blood pressure level， atrial fibrillation， past history of cerebral hemorrhage， occupancy effect （degree of midline shift） and National Institutes of Health Stroke Scale （NHISS） score between the two groups （P<0.05）. Multivariate logistic regression analysis showed a history of previous cerebral hemorrhage （OR=4.222， 95% CI：1.445～12.334）， atrial fibrillation （OR=3.452， 95% CI：1.275～9.349）， a conspicuous midline shift （OR=0.156， 95% CI：0.038～0.641） and a higher NHISS score （OR=0.475， 95%CI：0.345～0.656） were independent risk factors for HT in MMI （P<0.05）. （3）The large-area infarct signs of the typical acute MCA blood supply area could be seen in the imaging， accompanied by hyperdense middle cerebral artery sign （HMCAS， n=63）， hyperintense vessel sign （HVS， n=79）， FLAIR vascular hyperintensity （FVH， n=65） and prominent vessel sign （PVS， n=9） on SWI images. （4） For the detection rates of HT， 50cases， 20cases， 34cases， 40cases and 46cases were detected respectively in SWI and conventional T1WI， T2WI ， FLAIR and DWI sequences， and there were significantly different between SWI and conventional MRI sequences （P<0.05）. For the 20 cases detected by both SWI and conventional MRI T1WI， T2WI， FLAIR and DWI sequences， the detection volumes of HT were respectively with statistical difference （P<0.05）.Conclusion：  Previous history of cerebral hemorrhage， atrial fibrillation， midline shift≥2.5cm and higher NHISS score are independent risk factors for HT in MMI. For high-risk patients， brain images should be performed in time. Compared with conventional MRI sequences， SWI has advantages in detecting HT and displaying the range of hemorrhage foci， which is worthy of clinical application.

Key Words： Cerebral infarction; Malignant middle cerebral artery infarction; Brain edema; Risk factors; Magnetic resonance imaging; Susceptibility weighted imaging

“恶性大脑中动脉梗死”（malignant middle cerebral artery，MMI），为一种罕见但极为严重的神经血管缺血性疾病，系大脑中动脉（middle cerebral artery，MCA）闭塞所致，由Hacke等于1996年首次提出[1]。MMI在影像学上脑梗死范围超过大脑中动脉供血区1/2或MRI的DWI序列图像提示脑梗死体积>145cm3，部分可累及MCA供血区的半侧大脑半球区域，伴明显的水肿（即恶性脑水肿，Malignant brain edema，MBE）及占位效应。临床上表现为严重的大脑半球综合征，包括偏瘫、凝视及高级皮层征象。患者很快出现头痛、呕吐、视乳头水肿及意识明显下降，神经功能快速恶化，还可发生出血性转化、一至数天发生致命性脑疝，病死率高达80%[2]。现回顾性分析2014年8月-2019年8月徐州医科大学附属医院及丰县人民医院收治的240例MMI患者的临床及影像学资料，重点分析其临床特征、出血性转化的相关危险因素、MRI磁敏感加权序列（susceptibility weighted imaging，SWI）对出血性转化（hemorrhagic transformation，HT）的诊断优势。

1 资料和方法

1.1 一般资料

选取2014年8月-2019年8月徐州医科大学附属医院及丰县人民医院收治的240例MMI患者，男109例，女131例，年齡41-94岁，平均（70.19±9.40）岁。主要就医原因：头痛、呕吐、意识下降、偏瘫、凝视、偏身感觉减退、失语等。

详细收集并记录患者年龄、性别、长期吸烟及饮酒史、高血压史、糖尿病史、心房颤动、卒中等病史。入院后行血常规、生化、凝血、免疫、心电图、超声心动图、颈部血管彩超、CT及MR等检查。

纳入标准：①急性卒中样起病，均伴高级神经功能持续性障碍或缺损，符合中国脑血管疾病分类2015大脑中动脉闭塞综合征的诊断标准[3];②颅脑CT（CTA）和（或）MRI（MRA）证实为急性MCA供血区大面积梗死，符合MMI诊断标准;③发病24 h内入院。排除标准：①大脑半球急性创伤或自发性出血、大脑半球感染或中毒、大脑深部静脉血栓形成半球卒中;②先天或后天代谢性脑病或脱髓鞘病变;③大脑半球的各种良恶性肿瘤;④大脑半球手术或放疗史;⑤严重心肝肾疾病、自身免疫性疾病及血液系统疾病;⑥监护人拒绝公开相关病例资料。所有诊治均获得本院医学伦理学委员会许可同意及患者监护人的知情同意。

1.2 方法

1.2.1 影像学检查及评价方法

所有患者均行Philips或GE多排螺旋CT检查、Philips Achieva 1.5T、Philips Ingonia 3.0T或GE 3.0T MRI检查。CT检查主要参数：120KV，300mAS，层厚6mm。MRI检查使用专用颅脑或头颈联合相控阵线圈，行轴位T1WI、T2WI、FLAIR、DWI及矢状位T2WI扫描，主要参数：T1WI（TR/TE：450-460ms/13-15ms，NSA=2），T2WI（TR/TE：3200-3500ms/100-110ms，NSA=3），FLAIR（TR/TE：6000-7500ms/120-140ms，NSA=2），DWI（TR/TE：2200-2500ms/70-90ms，NSA=1，b值为1000）。50例行SWI扫描，SWI参数为：TR 45-50 ms，TE 35-40 ms，层厚2.0 mm，反转角15°，层间隔0.4mm，矩阵250×250。

所有图像均由2名高年资诊断医生共同读片，协商一致。

CT重点观察MCA是否闭塞，其供血区是否出现大面积低密度影，病灶是否存在HMCAS征象、是否伴有占位效应，梗死区内能否可见高密度出血灶。

MRI重点观察大脑中动脉是否闭塞，其供血区是否出现大片状T1WI、低T2WI、高FLAIR、高DWI高信号，病灶是否可见HVS、FVH、PVS等征象，伴明显水肿及占位效应与否，梗死区内是否可见出血灶。

对有出血性转化并同时行磁共振常规序列、SWI序列的MMI病例进行分析，比较SWI、常规MRI序列对HT的检出率及出血体积大小（出血体积大小计算方法采用多田公式法[4]：测量病灶最大长径（A）、十字交叉短径（B）以及含有血肿层面厚度（C），其简化形式为ABC/2）。

1.2.2 HT与NHT分组及标准

分为出血组（HT组，n=56）及非出血组（NHT组，n=184）。HT诊断标准参考欧洲急性中风合作研究协会（ECASS）标准[5]，分为2类4个亚型：①HI1型：梗死灶边缘的小出血点;②HI2型：在梗死灶内出血点融合，但无占位效应;③PH1型：血肿体积≤梗死范围的30%伴轻度占位效应;④PH2型：大片致密样致密血肿体积>30%的梗死范围伴明显占位效应，或在梗死区域外有新鲜出血。

1.2.3 统计学处理方法

采用SPSS 25.0软件行数据分析。符合正态分布的计量资料用均数±标准差表示，组间比较采用独立样本t检验或者方差分析，不符合正态分布的计量资料用M（P25-P75）表示，组间比较采用Mann-WhitneyU秩和检验、Kolmogorov -Smirnov检验和Fisher卡方检验。计数资料用n（%）表示，组间比较采用χ2检验，线性关系用二元logistics回归分析。检验水准（α）为0.05。

2 结果

2.1 临床特征

两组均表现为严重的大脑半球综合征，包括偏瘫、失语、凝视、视野缺损及头痛、呕吐、视乳头水肿及意识明显下降等，其中呈快速明显进展者54例（HT组及NHT组分别为21例、33例）。HT发生时间：1d以内8例，1d-2d 10例，2d-3d 15例，3d-4d 9例，4d-5d 8例，5d-6d 5例，6d 1例。25例行半脑减压切除术（Decompressive Hemicraniectomy，DHC），其中HT组7例，NHT组18例。门诊随访2-6月，死亡105例。

2.2 MMI发生HT的单因素分析

单因素分析结果显示，两组在性别、年龄、血压水平、心房颤动、既往脑出血病史、占位效应（中线移位程度）、美国国立卫生研究院卒中量表（NHISS）评分比较差异有统计学意义（P<0.05），见表1。

2.3 MMI发生HT的多因素分析

多因素Logistic回归分析结果显示，既往脑出血病史（OR=4.222，95%CI：1.445-12.334）、心房颤动（OR=3.452，95%CI：1.275-9.349）、中线移位≥2.5cm（OR=0.156，95%CI：0.038-0.641）及较高的NHISS评分（OR=0.475，95%CI：0.345-0.656）是MMI发生HT的独立危险因素（P<0.05），见表2。SWI与MRI常规 T1WI、T2WI及FLAIR分别检出HT50例、20例、34例、40例及46例，SWI与MRI常规序列在HT的检出率方面有统计学差异（P<0.05）;在20例SWI与MRI常规序列均能检出的HT出血灶大小方面，SWI与MRI常规 T1WI、T2WI及FLAIR检出的出血灶大小有统计学差异（P<0.05）。

2.4 影像学征象

首次CT阴性32例，MRI上均可见MCA闭塞及其供血区急性大面积梗死征象，以DWI序列显示梗死区域最佳。63例CT上可见患侧MCA的M1段，因密度高于周围脑组织及动静脉血管而称为大脑中动脉高密度征，其中HT组15例，NHT组48例。FLAIR大脑中动脉血管高信号征79例，其中HT组21例，NHT组58例。65例FLAIR序列可见梗死远侧区域血管高信号征，其中HT19例，NHT组46例;SWI图像上可见到突出血管征9例，其中HT组4例，NHT组5例。典型病例见图1。

2.5 SWI及MRI常规序列在MMI的HT检出率

SWI及MRI常规序列在MMI的HT检出率情况，见表3。SWI 序列对于MMI伴发的HT的检出率显著高于MRI各常规序列，差异有统计学意义（χ2=30.263，P<0.001）。

2.6 SWI及MRI常规序列在MMI检出HT体积大小比较

SWI及MRI常规序列在MMI检出HT体积大小比较见表4，有统计学差异（P<0.05）。

3 讨论

3.1 MMI病因、病理生理学及临床表现

MMI常因MCA重度狭窄或闭塞所致，除常见的高血压、高脂血症等高危因素外，高龄、心源性栓塞、大动脉粥样硬化、动脉夹层、梅毒性脑动脉炎、Moyamoya病、Trousseau 综合征、真性红细胞增多症、大脑中动脈瘤夹闭术或栓塞术后、颅脑外伤、PHACES 综合征、低钠血症、颈内动脉闭塞再灌注治疗后、颅内胶质母细胞瘤等恶性肿瘤伴发等也可能成为高危病因[6-14]。本组也多有吸烟史、酗酒史、脑出血病史、房颤病史、高血糖、高血压、高胆固醇、低密度脂蛋白增高等一种及以上发病的高危因素。其病理生理学特征为，迅速进展的MCA供血区大面积不可逆性严重缺血，但其半暗带小、细胞毒性水肿面积大，随后血脑屏障破坏及血管性脑水肿破裂，导致恶性脑水肿、脑肿胀，渐进性血管性水肿在一至数天后达到最大值，并压迫周围组织，致中线移位和小脑幕切迹疝 （transtentorial herniation），终致脑干压迫及死亡[15]。临床上呈严重进展性的大脑半球综合征表现。

3.2 MMI出血性转化的危险因素及预测指标

心房颤动是大面积脑梗死自发性HT的独立危险因素[16]，心源性栓塞患者HT的发生率较高[17]，大面积脑梗死、较高的NHISS评分是急性脑梗死自发HT的独立危险因素[18]。低甘油三酯（triglyceride，TG）与高密度脂蛋白胆固醇（high-density lipoprotein cholesterol，HDL-C）比率可预测急性大动脉粥样硬化性脑梗塞的HT[19]。多变量逻辑回归分析显示，较高的最大脑血流量（maximum cerebral blood flow，CBFmax）是急性缺血性卒中（AIS）出血性转化风险较低的独立预测因子[20]。本研究结果显示，HT组及NHT组在性别、年龄、脑出血史、房颤史、空腹血糖史、血压收缩压、血压舒张压、中位移位、NHISS比较，差异有统计学意义（P均<0.01）。本研究的多因素Logistic回归分析结果显示，既往脑出血病史（OR=4.222，95%CI：1.445-12.334）、心房颤动（OR=3.452，95%CI：1.275-9.349）、中线移位≥2.5cm（OR=0.156，95%CI：0.038-0.641）及较高的NHISS评分（OR=0.475，95%CI：0.345-0.656）是MMI发生HT的独立危险因素（P<0.05）。

3.3 MMI的MRI诊断优势、梗死体积及部位对DHC的预测价值

DWI可早期诊断包括MMI在内的MCA闭塞所致的大面积梗死[21]。本组部分病例首次CT阴性，而MRI检查显示了全部病例存在的MMI，其中又以DWI显示最佳。有研究应用 DWI测量高信号的急性梗死体积（Diffusion-weighted high-intensity volume，DHV）和受累脑体积（infarcted brain volume，BV），结果显示，在MMI组DHV值较大及DHV/BV比值也较高（P<0.001），预测MMI的DHV阈值为102cm3（灵敏度85%，特异性91%，P<0.01），DHV/BV阈值比为7.8%（敏感性86%，特异性87%，P<0.01），提示DHV和DHV/BV可为MMI预测提供可靠的信息[22]。影像学上梗死的体积分析可以预测DHC患者手术的结果，有研究提示，DHC在梗死体积<301cm3的患者中效果较佳[23]。另有研究提示，尾状核或基底神经节的梗死及其进展可为DHC预测因子，单独的豆状核梗死则无相关[24]。

3.4 MRI征象及其意义

CT上的HMCAS征见于患侧MCA的M1段，密度明显高于对侧MCA及周围脑组织及动静脉血管，评价时需排除钙化、红细胞比积升高及造影剂等所致[25]。FLAIR图像可见患侧MCA区HVS。有研究提示，磁敏感血栓征（Susceptibility vessel sign，SVS）与CT上的HMCAS，在显示MCA近段血栓的灵敏度及特异性上较高，且两者具有良好的一致性[26]。SWI在血栓检出数及血栓长度方面与常规MRI 比较有显著差异，提示SWI 在超急性大面积脑梗死责任血管狭窄或闭塞判断方面有较大应用价值[27]。

本组65例MMI患者的FLAIR序列可见梗死远侧区域FVH，研究表明，此征的出现可能源于侧支循环形成及代偿血流逆所致[28]。

本组9例MMI患者SWI图像上可见到突出血管征（ prominent vessel sign，PVS），PVS被定义为灌注减低区域内明显的低信号血管信号影。有学者使用脑卒中程序早期MR评分（the Stroke Program Early MR Score，SPEMRS）评价PVS的临床意义，结果显示，低SWI-SPEMRS值较低DWI-SPEMRS值能更好地提示预后不良[29]。

3.5 MMI伴发HT的SWI相对MRI常规序列的诊断优势

HT形态可呈脑回样、线样、斑点样、斑片样等多种形态[30]。各MRI 常规序列在检出HT方面差异无统计学意义，SWI在诊断HT各个出血时期方面较MRI常规序列更具优势[31-33]。本组结果显示，SWI 序列在MMI伴发的HTH的检出率及显示出血大小方面，远优于MRI常规序列，差异具有统计学意义（P<0.05）。有研究提示，SWI与三维的准连续式动脉自旋标记技术（three dimensional pseudo continuous arterial spin Labeling，3D-PCASL）联合应用，可较好评估急性脑梗死和HT病灶内及周围脑血流量（Cerebral Blood Flow，CBF）变化情况，预测HT，指导制定治疗方案及判断预后[34]。一组使用改良Rankin量表（mRS），对梗死伴HT卒中患者发病后90天的神经进行功能评估研究，结果表明，HT2型血肿与急性缺血性卒中后的更差的功能结果相关，较小的HT也可能影响长期功能结果[35]。

3.6 影像学MRI主要鉴别诊断

MRI主要鉴别诊断：①伴明显水肿的慢性早期脑出血，CT上呈略低密度，结合病史及MRI 特殊信号可诊断;②急性大面积脑炎，有明显的中枢神经系统感染的表现，小儿多见，双侧半球受累常见，非血管性分布[36];③伴大面积水肿的静脉窦血栓形成，多有口服避孕药、中耳乳突炎病史、产褥期、外伤等高危因素，影像学表现为非常规分布的脑梗死及多发皮层下出血[37-38]。MR动脉自旋标记灌注成像（arterial spin-labeling perfusion-weighted image，ASL-PWI）呈现的静脉窦明亮表现（bright sinus appearance）对静脉窦血栓的诊断较磁敏感血管征（susceptibility vessel sign）、空三角征（empty delta sign）和非典型动脉区域分布（atypical distribution against arterial territory）更为敏感[39];④伴明显水肿的恶性脑肿瘤，临床症状多迁延，增强多有强化，水肿无强化;⑤伴致死性脑水肿Dravet综合征，主要见于儿童，以癫痫为主要表现[40];⑥CT增强后碘造影剂残留，血管内碘对比剂在24h内的CT上呈高密度，而在MRI T2WI及梯度回拨序列上呈低信号，而HT则无信号下降[41]。

3.7 MMI预后

MMI预后多不良，本组病例入院后多呈进展趋势，临床随访2-6月，存活率仅56.25%。一组单中心分析结果，支持MMI患者在24小时内接受DC多具有令人满意的结果，但对于年龄较大和格拉斯哥昏迷量表评分较低者，发病率和死亡率较高[42]，本組结果也与此类似。一项对MMI行DHC的Meta分析，结果显示，手术减压导致患者尤其是老年患者死亡率降低，但致残率明显提高，手术治疗的决定应尊重家属意愿[43]。

4 结论

本研究结果提示，既往脑出血病史、心房颤动、中线移位≥2.5cm及较高的NHISS评分是MMI发生HT的独立危险因素。

SWI相比常规MRI序列在MMI的HT检出率及对出血灶大小显示方面具有优势，对临床早期精确诊治有一定帮助。

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