山东半岛沿岸潮间带小型底栖动物类群组成与分布格局

赵美红，刘晓收

(1.中国海洋大学 海洋生命学院，山东 青岛 266003；2.中国海洋大学 海洋生物多样性与进化研究所，山东 青岛 266003)

0 前言

潮间带是位于大潮期的最高潮位和最低潮位之间的海岸，是海洋与陆地之间的交混地带[1]。潮间带的理化环境(如盐度、温度、有机碳含量、沉积物粒度分布暴露时间等)呈明显的梯度变化[2]。潮间带生态系统生态因子复杂多样、生物多样性高、区系成分复杂且群落类型多种多样，并与人类活动有密切的关系[3]。

小型底栖动物指能通过 500 μm 孔径筛网但不能通过 42 μm 或 31 μm孔径筛网的底栖动物[4]。小型底栖动物数量大、种类多、分布广，具有较高的周转率[5]，是底栖食物网中十分重要的一环。同时它们还是许多经济鱼类、虾类和贝类幼体阶段的优质饵料[6,7]。小型底栖动物的多样性格局、群落结构及生物量变动直接控制着大型经济无脊椎动物幼体的补充[5]，在连接碎屑食物链、初级生产力以及水层-底栖耦合过程中起着重要作用[8]。小型底栖动物具有刺激微生物生产、加速有机物降解、促进营养物质再循环等多方面的作用[9]。因此，小型底栖动物的群落结构和分布特征在基础研究和应用研究方面一直备受重视[10]。

我国潮间带小型底栖动物的研究始于 20 世纪 80 年代中期，主要是张志南等[11,12]在秦皇岛、大连等潮间带的研究。近年来，潮间带小型底栖动物的研究在丰度、生物量时空分布的基础上，逐步开展了小型底栖动物对踩踏[13]、有机污染[14]等人类活动响应的研究。目前，国内潮间带小型底栖动物研究主要集中于特定潮间带的季节动态变化研究方面[1，2]，但对山东半岛沿岸潮间带整体分布格局的研究还未见报道。

山东半岛(35°05′-37°50′N，119°16′-122°42′E)是中国最大的半岛，在山东省东部，位于胶莱谷地以东，伸入渤海、黄海间，东西最长290 km，南北最宽190 km，最窄处50 km，三面环海，位于重要的生态地理位置。本文根据对山东半岛沿岸潮间带小型底栖动物的定量调查，结合环境因子，对山东半岛沿岸潮间带小型底栖动物的类群组成、分布格局等方面进行研究，分析了山东半岛沿岸潮间带小型底栖动物对人为扰动及环境变化的响应，为我国潮间带小型底栖生物生态学的深入研究提供基础资料。

1 材料与方法

1.1 研究区域与野外采样

2019年3月到10月，在山东半岛沿岸日照、青岛、烟台、威海等地共计10个区域(图1；表2)进行了潮间带沉积物环境因子和小型底栖动物现场采样。除M05区域只在高潮带、中潮带进行采样以外，在每个区域的大潮期间分高、中、低潮三个潮带分别进行采样，其中各区域中的高、中、低潮带分别用H、M、L表示。使用内径为2.9 cm的取样管(塑料注射器改装)在每个区域的每个潮带取3个长度为8 cm的芯样，分成0-4 cm、4-8 cm，分别装入125 mL的广口瓶中，加入5%的福尔马林溶液进行样品固定。同时取一定量的表层沉积物用于沉积物粒度、有机质、叶绿素等环境因子的测定分析，以上用于测定环境因子的样品立即放入-20 ℃低温冰柜冷冻保存。

注：M01：日照付疃河口，M02：日照灯塔景区，M03：青岛琅琊台，M04：青岛第二海水浴场 ，M05：海阳麻姑岛，M06：威海乳山口，M07：荣成天鹅湖，M08：威海双岛湾，M09：烟台夹河口，M10：砣矶岛。

1.2 环境因子的测定

沉积物有机质的测定参照《海洋监测规范》中的重铬酸钾氧化-还原容量法进行[15]。沉积物粒度分析采用Master Sizer 3000 型激光粒度仪进行测定。叶绿素含量的测定采用分光光度法[16]。温度、盐度和pH值通过YSI 600XLM水质分析仪的现场测定直接获得。

1.3 小型底栖动物的室内分选

分选前首先在每瓶样品中加入3-5 mL虎红染液混合均匀, 染色 24 h,使用倒清液淘洗法进行小型底栖动物的分离，淘洗7次后将样品倒在 0.5 mm (小型底栖动物的上限)和 0.031 mm (小型底栖动物的下限) 两层网筛上用自来水冲洗[17]。在解剖镜下将所有的后生小型底栖动物挑出, 按小型底栖动物各类群分开装瓶并计数, 分别用 5%的甲醛溶液保存于 5 mL 玻璃样品瓶中。

1.4 数据处理与分析

小型底栖动物的丰度一般以每10 cm2所包含的生物体个数来表示。根据取样管的直径(2.9 cm)，将每个区域的小型底栖动物丰度换算为每10 cm2的个体数。小型底栖动物的生物量测定方法采用换算法。利用小型底栖动物各个类群的丰度值，乘以相对应类群的平均干重得到小型底栖动物各个类群的生物量[18]。小型底栖动物各主要类群的平均个体干重如表1。

表1 小型底栖动物的个体平均干重换算系数

使用ArcGIS 10.2中的Arc Map进行调查区域图、各区域的丰度和生物量等平面图的绘制。使用PRIMER 6.0 软件中的PCA对环境因子进行了主成分分析，以获取对区域环境差异起主要作用的环境因子。同时采用PRIMER6.0软件中的BIOENV和RELATE对群落结构及环境因子的相关性及相关系数的显著性进行了分析，以揭示环境因子及其组合对小型底栖动物群落结构的影响。使用SPSS 19.0中的Spearman相关分析(Spearman Correlation Analysis)对小型底栖动物的丰度与各种环境因子进行相关性分许。

2 结果与分析

2.1 环境因子

山东半岛沿岸潮间带各区域的环境因子如表2所示。10个区域间隙水的温度变化范围为11-27 ℃，平均水温为15.8±5.86 ℃，M02区域的水温最低，M04区域的水温最高。10个区域间隙水的盐度的变化范围为24‰-40‰，平均盐度为33.2±5.09‰，M06区域的盐度最高，M01区域的盐度最低。

表2 山东半岛沿岸潮间带调查区域环境因子

10个调查区域的沉积物含水率变化范围为9.20%-33.10%，平均含水率为21.87±4.94%，其中M04区域的含水率最低，M05区域的含水率最高。在不同潮带中，高潮带含水率的变化范围为9.20%-31.8%，平均值为20.92%±6.02%，其中M04区域高潮带的含水率最低，M05区域高潮带的含水率最高；中潮带含水率的变化范围为15.80%-33.10%，平均值为22.59%±5.33%，其中M07区域中潮带的含水率最低，M05区域的含水率最高；除M05区域外，低潮带含水率的变化范围为15.1%-26.80%，平均值为22.12%±3.29%，其中M07区域低潮带的含水率最低，M03区域低潮带的含水率最高。

10个调查区域沉积物的有机质含量介于0.39%-19.65%之间，平均值为6.12%±4.21%，其中M09区域的有机质含量最低，M05区域的有机质含量最高。在不同潮带中，高潮带的有机质含量介于1.31%-12.99%之间，平均值为5.44%±3.88%，其中M02区域高潮带有机质含量最低，M06高潮带有机质含量最高；中潮带的有机质含量介于0.39%-19.65%，平均值为6.44%±5.48%，其中M02区域中潮带的有机质含量最低，M05区域中潮带的有机质含量最高；除M05区域外，低潮带的有机质含量介于1.85%-11.10%之间，平均值为6.52%±3.24%，其中M10区域低潮带的有机质含量最低，M04区域低潮带的有机质含量最高。

10个调查区域沉积物叶绿素a含量介于0.016-4.222 μg·g-1之间，平均值为1.022±1.020 μg·g-1，其中M04区域叶绿素a的含量最低，M03区域叶绿素a的含量最高。在不同潮带中，高潮带的叶绿素a含量介于0.0162-1.774 μg·g-1之间，平均值为0.768 ±0.58 μg·g-1，其中M02区域高潮带叶绿素a含量最低，M03区域高潮带的叶绿素a含量最高；中潮带的叶绿素a含量介于0.113-3.507 μg·g-1之间，平均值为1.115±1.090 μg·g-1，M04区域中潮带的叶绿素a含量最低，M03区域中潮带的叶绿素a含量最高；除M05区域外，低潮带的叶绿素a含量介于0.091-4.222 μg·g-1之间，平均值为1.201±1.340 μg·g-1，M02区域低潮带的叶绿素a含量最低，M08区域低潮带的叶绿素a含量最高。

10个调查区域沉积物中值粒径的变化范围为0.015-1.100 mm，平均值为0.278 ±0.230 mm，其中M05区域的中值粒径最小，M01区域的中值粒径最大。从不同潮带来看，高潮带中值粒径的变化范围为0.015-1.100 mm，平均值为0.297±0.301 mm；中潮带中值粒径的变化范围为0.028-0.820 mm，平均值为0.254±0.227 mm；除M05区域外，低潮带中值粒径的变化范围为0.140-0.740 mm，平均值为0.284±0.186 mm，其中M03区域低潮带的中值粒径最小。M01区域高中低潮的中值粒径都是最大的，在高潮带，中潮带M05区域的中值粒径都是最小的。

PCA 结果如图 2 所示。PC1 与 PC2轴累计可解释环境变异度的 64.3%。对 PC1 轴贡献较大的依次为沉积物中值粒径、沉积物含水率、间隙水盐度、有机质含量、沉积物叶绿素a含量和间隙水温度；对 PC2 轴贡献较大的依次为沉积物叶绿素a含量、间隙水温度、沉积物含水率、间隙水盐度、沉积物中值粒径和有机质含量。

图2 山东半岛沿岸潮间带调查区域环境因子主成分分析图

对温度、盐度、叶绿素a、有机质含量、中值粒径这5个环境因子进行了Pearson相关性分析，结果表明(表3)，盐度与中值粒径呈极显著负相关(r=-0.647；p<0.01)；沉积物含水率与沉积物有机质含量呈显著正相关(r=0.555;p<0.01)，与中值粒径呈极显著负相关(r=-0.553;p<0.01)。由结果可知，沉积物环境因子间相互影响相互作用，其中尤为突出的是，中值粒径与盐度、沉积物含水率之间的相互作用。

表3 山东半岛沿岸潮间带环境因子相关性分析结果

2.2 小型底栖动物

2.2.1 小型底栖动物的类群组成。在本次调查中，共鉴定出11个小型底栖动物类群，包括自由生活海洋线虫、桡足类、甲壳类幼体、介形类、动吻类、双壳类、涟虫类、涡虫类、多毛类、缓步类和腹毛类。各类型丰度生物量及其所占百分比如表4所示。可知，小型底栖动物的平均丰度为524.96±443.72 ind.·10 cm-2，平均生物量为398.48±308.37 μg·10 cm-2。海洋线虫是绝对的优势类群，占小型底栖动物丰度的 90.27%；桡足类次之，占 6.42%；多毛类再次，占1.56%。线虫、桡足类和多毛类的数目之和为98.26%，其余类之和仅为1.74%。

表4 山东半岛沿岸潮间带各类群小型底栖动物的丰度和生物量

从生物量来看，线虫的干重生物量最大，为 189.56±168.67 μg·10 cm-2，占小型底栖动物总生物量的47.57%; 其次是多毛类, 为 115.05±100.70 μg·10 cm-2, 占总数的28.87%；居 生物量第三的是桡足类，其干重生物量为 62.73±127.53 μg·10 cm-2，占总数的15.74%；线虫、多毛类和桡足类的生物量之和为92.18%，其他类的生物量较小，其总和为7.82%。

桡足类的丰度大于多毛类，但是由于多毛类的个体平均干重14.00 μg大于桡足类的个体平均干重1.86 μg，所以多毛类的总体生物量比桡足类大。

2.2.2 小型底栖动物丰度分布。由表5和图3可知，10个区域小型底栖动物的丰度介于206.7-996.9 ind.·10 cm-2之间，平均值为540.7±188.00 ind.·10 cm-2，其中M09区域小型底栖动物丰度最低，M05区域小型底栖动物丰度最高。在不同潮带中，高潮带的小型底栖动物的丰度介于29.8-1233.9 ind.·10 cm-2之间，平均值为414.7±384.10 ind.·10 cm-2，其中M04区域高潮带小型底栖动物丰度最低，M05区域高潮带的小型底栖动物丰度最高；

表5 山东半岛沿岸潮间带调查区域小型底栖动物丰度分布

图3 山东半岛沿岸高、中、低潮带小型底栖动物丰度分布图(单位: ind.·10 cm-2)

中潮带的小型底栖动物丰度介于30.3-2033.7 ind.·10 cm-2之间，平均值为737.9±562.62 ind.·10 cm-2，M04区域中潮带的小型底栖动物丰度最低，M08区域中潮带的小型底栖动物丰度最高；除M05区域外，低潮带的小型底栖动物丰度介于73.7-869.4 ind.·10 cm-2之间，平均值为410.8±283.65 ind.·10 cm-2，M06区域低潮带的小型底栖动物丰度最低，M01区域低潮带的小型底栖动物丰度最高。

在10个调查区域中，有6个区域的中潮带小型底栖动物丰度大于高潮带与低潮带，调查区域高潮带与低潮带的小型底栖动物丰度相差不大。

2.2.3 小型底栖动物生物量分布。 由表6和图4可知，10个区域小型底栖动物的生物量介于151.10-815.71 μg·10 cm-2之间，平均值为395.97±105.95 μg·10 cm-2，其中M09区域小型底栖动物生物量最低，M01区域小型底栖动物生物量最高。

表6 山东半岛沿岸潮间带调查区域小型底栖动物生物量分布

图4 山东半岛沿岸高、中、低潮带小型底栖动物生物量分布图(单位: μg·10 cm-2)

在不同潮带中，高潮带的小型底栖动物的生物量介于39.38-1037.47 μg·10 cm-2之间，平均值为347.09±338.16 μg·10 cm-2，其中M04区域高潮带小型底栖动物生物量最低，M01区域高潮带的小型底栖动物生物量最高；中潮带的小型底栖动物生物量介于53.81-1096.40 μg·10 cm-2之间，平均值为517.53±371.91 μg·10 cm-2，M04区域中潮带的小型底栖动物生物量最低，M07区域中潮带的小型底栖动物生物量最高；除M05区域外，低潮带的小型底栖动物生物量介于93.89-517.55 μg·10 cm-2之间，平均值为323.28±145.59 μg·10 cm-2，M09区域低潮带的小型底栖动物生物量最低，M01区域低潮带的小型底栖动物生物量最高。

2.2.4 小型底栖生物丰度、生物量与环境因子的相关性分析。Pearson相关性分析结果(表7)表明，小型底栖动物的生物量与沉积物中值粒径呈显著正相关(0.469，p<0.05)。小型底栖动物群落与环境因子之间的 BIOENV分析结果表明(表8)，小型底栖动物群落受多种环境参量的综合影响，解释其群落结构变异的最佳环境因子组合为间隙水温度、盐度和沉积物含水量，其相关系数为0.230。 RELATE检验表明小型底栖动物和环境因子(非)相似性矩阵之间没有显著性相关 (p= 0. 70>0.05)。

表7 山东半岛沿岸潮间带小型底栖动物丰度、生物量与环境因子的相关性分析结果

表8 山东半岛沿岸潮间带小型底栖动物丰度与环境因子BIOENV分析结果

3 讨论

3.1 山东半岛沿岸小型底栖动物分布格局

小型底栖动物丰度受多种生物与非生物因素的影响，非生物因素包括季节、水温、水深、pH、沉积物粒度、叶绿素a含量等；生物因素有大型底栖动物活动的干扰、捕食作用等[19]。与以往研究结果相同，自由生活线虫是小型底栖动物中最优势的类群，大约占小型底栖动物的60%-90%[4]，在某些生境中可达到 90%以上[20]。对于潮间带，诸如人为踩踏、沙子采挖和海滩清洁等人类活动可能直接影响海洋底栖生态系统中的小型底栖动物丰度[13]。研究区域小型底栖动物丰度分布不均匀，小型底栖动物丰度较高的几个区域，M05区域、M07区域、M08区域和M10区域都是受人为影响较少的潮间带。M05区域位于海阳麻姑岛，是大面积的泥滩，属于被私人承包的区域，受人为踩踏影响很小；M07区域位于荣成天鹅湖，虽说是旅游景点，但由于采样时间为4月份，在保护生境时间内，人流量很少；M10区域位于长岛中的一个非景点岛屿，少有游客。小型底栖动物丰度较小的区域，例如M09，位于烟台夹河口，采样过程中陆续有很多当地人来采样地点挖蛏子和蛤蜊；M04区域青岛第二海水浴场也是青岛市人流量比较大的景点。旅游者的踩踏会直接影响沉积物的含水量、气水渗透性，压缩沉积物会导致沉积物溶氧量的降低[21]，进而导致小型底栖动物丰度的降低。

沉积物粒径在潮间带沉积物微环境中被认为是重要的物理因子，尤其是在大尺度的空间分布上[22]。另外小型底栖动物的分布及类群组成受许多沉积环境因子的综合影响[3]。环境因子之间存在互相影响的关系，沉积物粒度特征可以通过影响其他环境因子，间接影响小型底栖动物群落[23]。沉积物颗粒越细，含水率越高，越有利于有机质保存，从而有机质含量越高[24]。沉积物中的叶绿素a，有机质含量是底栖动物的食物来源，也是其生存的重要有机环境[25]。M05区域的小型底栖丰度最高，M05区域沉积物含水率最高且沉积物有机质含量也最高，中值粒径最小。M09区域小型底栖动物丰度最低，M09区域沉积物有机质含量最低。

在10个区域中，有6个区域的中潮带小型底栖动物丰度与生物量大于高潮带与低潮带，调查区域高潮带与低潮带的小型底栖动物丰度与生物量相差不大。以往的研究[26-28]也表明中潮带往往是小型底栖动物的最佳生存环境，因为中潮带的有机质输入、间隙水溶解氧含量以及水分保持到达最佳的平衡点，能支撑相对较高的底栖生物丰度和生物多样性。

3.2 与其他潮间带海域小型底栖动物的比较

与其他潮间带小型底栖动物研究相比(表9)，本次研究小型底栖动物丰度较低。本次研究调查的小型底栖动物丰度小于青岛第二海水浴场和石老人海水浴场[29]，青岛第二海水浴场和石老人海水浴场小型底栖动物丰度与中值粒径和有机质含量显著正相关，还受到叶绿素含量与人为扰动的影响。可能是由于本次调查期间，M04区域采样时间是在夏季，夏季的潮间带间隙水温度较高，小型底栖动物会向沉积物深处迁移[13]；另外夏季游客量增多，旅游者的踩踏会影响到小型底栖动物的分布，沙滩的机械清理在清除了人为垃圾的同时也清除了有机碎屑[28]，会导致小型底栖动物丰度的降低。

表9 山东半岛沿岸潮间带小型底栖动物丰度和优势类群与其他潮间带的比较

本次研究调查的小型底栖动物丰度也小于双台子河口[1],其为我国最北端的河口潮间带, 潮间带较为平缓, 属典型光滩，并且双台子河口区域小型底栖动物丰度也高于我国其他砂质潮间带报道。

本次研究也低于厦门大德记沙滩小型底栖动物丰度，厦门大德记沙滩沉积物粗砂含量高，具有较好的渗透性[19]，为其间生活的底栖生物滞留颗粒和溶解性的有机物质。薛家岛砂质潮间带小型底栖动物丰度[14]也高于本次调查研究，薛家岛砂质潮间带远离市区，游客践踏等扰动较低，并且采样点海滩附近的污水处理厂排放口常年排放的污水以及大型鲍鱼养殖厂排出的养殖废水导致其海滩的有机质含量比青岛其他旅游沙滩高。

本次研究小型底栖动物丰度高于南极菲尔德斯半岛[8]。山东半岛处于北温带，相较于南大洋温度高，沉积物有机质含量高，更适合小型底栖动物的生存。另外在南极菲尔德斯半岛小型底栖动物调查中，涡虫属于除线虫外的优势类群，较粗的沉积物中为小型底栖动物提供了更大的生存空间，更适于相对较大个体的底栖动物生存，在碎石底质中，涡虫类群占比较高。

4 结论

本文对山东半岛沿岸日照、青岛、烟台、威海等地共计10个区域小型底栖动物进行了研究，包括小型底栖动物的类群组成、丰度与生物量的分布格局。结果表明，共发现11个小型底栖动物类群，包括自由生活海洋线虫、桡足类、甲壳类幼体、介形类、动吻类、双壳类、涟虫类、涡虫类、多毛类、缓步类和腹毛类。山东半岛沿岸潮间带小型底栖动物平均丰度为524.96±443.72 ind.·10 cm-2，其中海洋线虫丰度占绝对优势，占总丰度的90.27%，桡足类占比6.42%。小型底栖动物平均生物量为398.48±308.37 μg·10 cm-2，海洋线虫的干重生物量最大, 为189.56±168.67 μg·10 cm-2，占总生物量的47.57%，其次是多毛类，占28.87%。小型底栖生物的生物量与中值粒径呈现显著正相关。小型底栖动物群落结构受多种环境参量的综合影响，解释其变异度的最佳环境因子组合为间隙水温度、盐度和沉积物含水量。小型底栖动物丰度表现出区域差异，海阳麻姑岛、荣成天鹅湖和砣矶岛等受人为活动影响较小的区域丰度相对较高。青岛第二海水浴场和烟台夹河口等游客量大，受人类活动影响大的区域小型底栖动物丰度较低。相对于国内其他潮间带小型底栖动物研究, 本调查区域小型底栖动物丰度较低，海洋线虫丰度占小型底栖动物总丰度的绝对优势与以往研究相似。