胶州湾海域浮游植物和赤潮物种的生物多样性研究进展

刘淑雅, 陈楠生

胶州湾海域浮游植物和赤潮物种的生物多样性研究进展

刘淑雅1, 2, 3, 陈楠生1, 2, 3

(1. 中国科学院海洋研究所海洋生态与环境科学重点实验室, 山东 青岛 266071; 2. 青岛海洋科学与技术试点国家实验室 海洋生态与环境科学功能实验室, 山东 青岛 266237; 3. 中国科学院海洋大科学研究中心, 山东 青岛 266071)

胶州湾是我国的一个典型近海海湾, 也是近海生态系统的缩影。历史上胶州湾海域赤潮频发, 因此也是研究赤潮暴发机制(包括赤潮物种组成、时空动态变化及对环境因子响应)的理想实验场所。迄今, 几代科学家对胶州湾浮游植物和赤潮物种开展了长期而系统的调查研究, 获得了大量的研究成果。为了系统跟踪胶州湾海域浮游植物群落组成, 尤其是赤潮物种的组成变化, 本文对近84年间(1936—2019年)胶州湾海域涉及浮游植物调研的54个调查数据结果进行了系统的统计和比较分析。文献共报道了549种浮游植物, 包括硅藻326种、甲藻164种、绿藻21种、金藻9种、隐藻9种、淡色藻6种、定鞭藻5种、蓝藻3种、黄藻3种、下睫虫2种、裸藻1种和针胞藻1种。其中只有不到一半(40.29%)的浮游植物的全长18S rDNA序列得到解析, 表明分子标记数据库需要继续完善, 促进宏条形码分析的有效应用。胶州湾海域的优势浮游植物随时间的推移发生了较大变化, 但是报道的甲藻与硅藻物种数的比例没有显著的变化。统计表明, 研究者在胶州湾共鉴定到153种赤潮物种, 包括硅藻79种、甲藻67种、定鞭藻2种、金藻2种、淡色藻1种、黄藻1种和针胞藻1种。胶州湾海域的典型优势浮游植物均为赤潮物种, 包括中肋骨条藻、短角弯角藻、旋链角毛藻、加氏星杆藻、日本星杆藻、星脐圆筛藻和尖刺拟菱形藻, 其中短角弯角藻和中肋骨条藻是胶州湾海域的“常驻”赤潮物种。本文通过系统综述胶州湾浮游植物和赤潮物种的生物多样性, 为利用宏条形码和宏基因组等方法跟踪研究胶州湾和其他海域的浮游植物和赤潮物种的演化奠定了基础。

航次调查; 浮游植物; 赤潮物种; 胶州湾; 有害藻华

赤潮(Red tide)是一种由海洋藻类、原生动物或细菌在水体中过度繁殖或聚集导致海水变色的全球性海洋生态异常现象, 目前国际上更多称其为有害藻华(harmful algal blooms, HABs)[1]。由于人类活动和气候变化的双重影响, 我国赤潮频发, 对近海海域生态系统、水产养殖业和旅游业造成了巨大的经济损失[2]。近年来, 赤潮呈现出暴发规模增大、持续时间更长、致灾效应加重、全球扩张、赤潮原因种多样化和小型化的演变趋势[3-4]。赤潮是浮游植物群落演替的一种极端结果, 而浮游植物种类繁多, 受环境因子变化的影响显著, 同时其动态变化直接影响到生态系统的结构与功能, 因此通过航次调查分析包括赤潮物种在内的浮游植物组成的多样性和时空动态分布, 对研究赤潮暴发形成的原因和机理机制至关重要。

胶州湾位于山东半岛南部和黄海西岸(图1),平均水深7 m, 其四周为青岛市、胶州市和胶南市所包围, 沿岸一带港口航运、滨海旅游和渔业生产发达, 是一个受自然变化与人类活动双重影响极为显著的典型半封闭海湾[5]。胶州湾是我国温带地区典型的陆架浅海海湾, 既具半封闭海湾系统的特点, 又与南黄海保持一定强度的生物和水体交换。

图1 胶州湾海域的地理位置

赤潮暴发既取决于海域赤潮生物的多样性, 也取决于该海域包括温度、盐度、营养盐、潮流和径流等环境因子的双重作用[6-7]。胶州湾位于北温带季风气候区, 夏季受到副热带高压控制, 温暖潮湿, 降水充沛, 冬季常有冷空气来袭, 遭遇大风降温天气[8]。胶州湾海域水温分布和变化具有明显的季节特征, 最低水温出现在1月份(2.9 ℃), 最高在9月份(25.5 ℃)[9]。台风等异常天气导致的强降水对胶州湾浮游植物群落产生较大影响, 暴雨后浮游硅藻优势物种组成发生改变, 物种数则显著下降, 浮游硅藻平面分布也发生变化[10]。胶州湾海水的基本运动主要是外来潮波引起的潮汐运动, 潮汐类型判别值(即月球和太阳合成日分潮K1和主要月球日分潮O1的振幅之和除以主要月球半日分潮M2的振幅)均在0.4左右, 属于正规半日潮, 潮汐类型稳定, 平均潮差约为2.8 m[8, 11]。潮汐是影响沿岸水体稳定度的重要因子, 高潮期间浮游植物的生长明显受到水交换的影响, 细胞数量比较低, 而小潮期间浮游植物细胞数量则有明显增长的趋势, 浮游植物组成和水体稳定性共同决定了夏季赤潮的发生[12]。

营养盐是生态系统的基础物质, 其分布和结构直接影响浮游植物群落结构, 进而影响整个生态系统生物资源的可持续利用。环抱胶州湾的青岛市区域内有白沙河、大沽河、海泊河、洋河、板桥坊河、李村河、墨水河、湾头河和楼山河等十多条河流向胶州湾汇入[13]。随着人口增加和经济活动规模展开, 胶州湾成为沿湾各种污水及污染物的主要纳污海域, 富营养化水平不断升高, 导致浮游植物种类和数量都发生了较大变化, 这为赤潮的形成与发展提供了丰富的物质基础[14-15]。孙晓霞等系统分析了1962—2008 年间胶州湾营养盐浓度与结构的变化规律, 发现几十年来胶州湾各项营养盐浓度都呈现增加趋势, 富营养化程度逐渐加重[16]。王艳玲等研究了胶州湾海域的富营养化水平, 发现2010年胶州湾富营养化严重的海域主要集中在胶州湾东北角及北部海域, 呈现由北向南逐渐减轻的趋势[17]。高磊等研究对比发现近年来胶州湾各项营养盐增加速率发生变化, 无机氮增加速率变缓, 磷酸盐呈现下降趋势, 硅酸盐增加幅度变大, 营养盐限制由硅限制逐步转为磷限制[18]。研究也有发现硅酸盐对浮游植物群落组成具有较大的影响, 研究者在20世纪90年代以来的多次调查中发现胶州湾的初级生产力在夏季最高, 在冬末初春最低, 而这也正是硅酸盐含量的低值期[19-20]。Shen等认为硅酸盐可能是胶州湾硅藻赤潮暴发的主要因素[21]。

综上, 影响胶州湾海域赤潮暴发因素众多, 本文从胶州湾海域浮游植物群落, 特别是赤潮物种入手, 系统综述胶州湾海域浮游植物和赤潮物种生物多样性的研究进展, 为赤潮暴发预警和暴发机制研究提供本底资料。

1 胶州湾海域的历史航次调查及研究方法发展研究

与我国的其他海域相比, 针对胶州湾海域浮游植物的研究开始得比较早, 历史调查较多, 积累了丰富的历史资料。本文综述了1936—2019年间涉及浮游植物的54个航次调查结果(表1，附表1; 图2)。据文献记载, 胶州湾及其附近海域浮游植物的研究最早可追溯到1936年, 金德祥等对青岛海域硅藻进行了8个月的观测[22-23]。此后李冠国等[24]、钱树本等[25]和郭玉洁[26]等对胶州湾进一步调查, 均以网采(>76 m)的方法进行调查。进入20世纪90年代以后, 胶州湾海域浮游植物调查频次增加, 代表性调查包括陈碧鹃等[27]、焦念志等[28]、刘东艳等[29]和吴玉霖等[14]。胶州湾浮游植物群落演替的长周期变化研究开展比较晚, 吴玉霖等[14]对1953—1956年、1981年、1991—1995年和1997—2004年连续多年季度性拖网采集的浮游植物样品分析, 探讨了环境长期变化对胶州湾浮游植物群落结构的影响, 发现浮游植物物种数量呈增加趋势, 但Shannon-Wiener 指数有所下降, 优势种更替明显, 表明物种分布均匀度降低。孙晓霞等[30]也发现了相似的规律, 自1981年至2008年, 胶州湾浮游植物总量呈现增加的趋势, 但空间分布格局没有发生明显改变, 优势浮游植物组成发生改变。

针对胶州湾沉积物中浮游植物的研究也有进展, 刘东艳[23]对胶州湾沉积物柱样(1899—2001年)的硅藻研究, 共鉴定出96种硅藻, 其中圆筛藻科和舟形藻目是构成胶州湾沉积物中硅藻的主要类群。李影等[31]研究了胶州湾表层沉积物中甲藻孢囊的分布, 共鉴定甲藻孢囊37种和2种未定种。

针对胶州湾海域浮游植物的研究方法也在不断改进, 最常规的方法是对采集的样品进行固定, 使用显微观察和计数。其中绝大多数研究使用网采的方法收集样品[14, 32], 但我国网采样品中使用的网具孔径多为76 μm, 拖网过程中细胞个体较小的物种容易漏掉。Wen等[33]、杨世民等[34-35]和石晓勇等[36]等通过水样分析的方法, 对所有粒径的究浮游植物群落进行分析。光学显微镜方法观察能够全面的反映浮游植物的种类组成, 但是存在很多缺点: 水样中的杂质干扰鉴定, 有些微藻细胞比较脆弱难以固定, 对10 μm以下的物种、寄生性浮游植物和隐存种难以通过形态观察进行鉴定[37-38]。随着检测技术的发展, 流式细胞技术[39]和基于诊断色素分析方法[40]对胶州湾浮游植物类群展开研究, 但流式细胞技术和依赖生理生化指标技术对微藻的分辨很难达到种水平, 应用也受到了较大限制[41-42]。

分子生物学技术方法的应用极大地促进了胶州湾的浮游植物研究。刘永健等[43]对胶州湾浮游植物总DNA扩增了核酮糖1, 5-二磷酸羧化/氧化酶大亚基()基因片段进行克隆测序, 比较分析了不同季节的浮游植物群落组成。2019年, 我们实验室首次利用基于扩增序列变异(amplicon sequence variants, ASVs)的宏条形码方法(metabarcoding technique)对胶州湾海域浮游植物群落进行分析, 鉴定到了70个新藻类物种[44]。针对胶州湾分离单细胞的研究也在陆续展开, 殷明焱等[45]对胶州湾有毒藻华形成种里氏金色藻()进行分类学研究, 发现该种为我国的新记录种。翟宇等[46]对胶州湾海域的赤潮物种多环马格里夫藻()进行分离研究。Hu等[47]和Lin等[48]等分离进行了形态和遗传多样性研究。

2 胶州湾海域的浮游植物研究

2.1 胶州湾海域浮游植物统计与比较分析

根据发表文献, 本文统计了过去84年间在胶州湾海域鉴定的549个浮游植物, 包括54个物种未定到种水平的物种(附表2)。549个浮游植物属于12个门, 分别是硅藻326种、甲藻164种、绿藻21种、金藻9种、隐藻9种、淡色藻6种、定鞭藻5种、蓝藻3种、黄藻3种、下睫虫2种、裸藻1种和针胞藻1种(图3a)。其中硅藻的物种数目最多, 高达59.38%, 其次是甲藻, 占比为29.87%。

为了比较浮游植物物种组成的历史变化, 我们对54个调查数据进行整理, 并重点分析了有代表性(即没有明显偏好性)的14个航次调查结果(图3b)。有些航次具有明显的偏好性, 具有针对性目的, 并没有对所有浮游植物进行调查; 另外有些调查虽然没有偏好性, 但相应的文章中只重点介绍了优势物种。针对这14个代表性航次调查结果的研究发现, 不同航次报道的物种数目相差较大, 浮游植物物种的相似度不高, 只有短角弯角藻()这一个赤潮硅藻物种在所有航次中均检测到。在1977—1978年[25]和2019年[44]的航次分辨出较多的物种, 检测到69个独有物种。1977—1978年胶州湾海域浮游植物群落与其他航次组成相差较大, 可能与当时营养盐水平较低有关[16], 显示浮游植物群落的历史变迁, 也可能反映了采样方法等技术差异。利用宏条形码技术通过对2019年航次中0.2~10 μm尺寸范围内的浮游植物进行研究, 我们还发现了较多在以前航次调查中没有描述的个体比较小的物种和隐存种。

图2 胶州湾海域的航次调查范围

Fig. 2 Sampling areas covered by expeditions in the Jiaozhou Bay

历史航次调查中, 胶州湾海域优势浮游植物(在所有航次调查中的出现频率>2)有37种, 其中硅藻34个, 甲藻2个和针胞藻1个, 如图4所示。出现频率最高的浮游植物被认为是中肋骨条藻(), 其次是旋链角毛藻()、短角弯角藻、加氏星杆藻()、日本星杆藻()、星脐圆筛藻()和尖刺拟菱形藻(), 这些优势物种均为赤潮物种(如图4所示)。刘东艳[23]通过对1936—2004年近70年调查的统计分析, 发现胶州湾海域优势物种呈现出明显的演替现象, 冕孢角毛藻()、奇异角毛藻()、刚毛根管藻()的优势地位己经被取代, 赤潮物种中肋骨条藻、尖刺菱形藻()、新月菱形藻()、短角弯角藻和诺登海链藻()等数量大且持续时间较长。孙晓霞等[30]对1981—2008年胶州湾浮游植物调查发现, 自1981年来胶州湾浮游植物的优势物种浮游植物优势种组成发生变化, 在20世纪90年代之前占据优势地位的斯氏几内亚藻()、印度翼根管藻()和中华半管藻()等种类在2000年之后不再占优势。除了一直居优势地位的中肋骨条藻、旋链角毛藻、星脐圆筛藻、柔弱角毛藻()、尖刺拟菱形藻和短角弯角藻等之外, 洛氏角毛藻()、密连角毛藻()、波状石鼓藻()、叉角藻()和梭角藻()等成为新的优势种。罗璇等[32]则发现2011年胶州湾全年占优势的种类和2004—2008年的调查结果相似, 主要有中肋骨条藻和角毛藻; 尖刺拟菱形藻和派格棍形藻()虽然在全年频繁出现, 但优势度很低。日本星杆藻在是胶州湾海域的优势种群, 但是在2000s后失去了优势地位[49]。

图3 胶州湾海域航次调查鉴定出的浮游植物比较分析

注: a: 浮游植物在门水平的分布; b: 胶州湾海域不同航次统计到的浮游植物的比较分析。b-1: 柱状图是不同年份调查组合共有的浮游植物数(只展示了前50个组合); b-2: 直方图是不同年份航次调查出的浮游植物数; b-3: 点线图是与上方柱状图对应的不同年份调查组合

图4 胶州湾海域航次调查鉴定出的优势浮游植物(出现频次>1)

注: a: 柱状图; b: 词云图

2.2 胶州湾海域浮游植物全长18S rDNA序列统计分析

目前关于胶州湾浮游植物群落已有较多研究, 采用的方法主要是网采或者水样分析, 根据传统形态学特征进行鉴定和计数。利用分子生物学技术来定性和定量分析浮游植物已经成为一种趋势, 是对传统浮游植物分析方法的重要补充, 其中宏条形码技术是以特定生境中的微生物群落为研究对象, 直接提取样本中的DNA, 以通用的条形码进行测序来分析环境微生物的群落结构[37]。目前应用于海洋浮游植物的宏条形码分析的分子标记比较多, 包括18S rDNA、28S rDNA、ITS、和等[37]。其中18S rDNA使用得最多, 它是编码真核生物核糖体小亚基(SSU)的 DNA 序列, 是最早被用于真核生物分子鉴定的基因[50]。针对文献中描述过的549种胶州湾浮游植物, 我们只在数据库(NCBI)中查询到220个物种的18S rDNA全长序列, 占比40.29%, 说明有较多浮游植物物种的18S rDNA序列还没有获得解析, 还需要进一步通过分离单细胞并完成测序来丰富数据库。具有全长18S rDNA序列的浮游植物220个物种(图5b-c)中, 硅藻117种, 甲藻66种, 绿藻14种, 隐藻6种, 淡色藻5种, 定鞭藻4种, 金藻3种, 黄藻2种, 下睫虫 2种和针胞藻1种。文献统计结果与我们2019年的宏条形码分析结果有些发现类似。宏条形码分析得到326个浮游植物ASVs, 其中只有166个ASVs在数据库中有对应的浮游植物物种, 注释到种的水平[44]。因此, 进一步分离和解析胶州湾浮游植物的分子标记序列也有助于解读宏条形码分析的结果。

图5 胶州湾海域航次调查鉴定出的浮游植物

注: a: 是否具有全长18S rDNA(>1600bp)的浮游植物物种数; b: 胶州湾海域航次调查鉴定出的具有全长18S rDNA(>1600bp)的浮游植物门水平分布饼图; c: 胶州湾海域航次调查鉴定出的具有全长18S rDNA(>1600bp)的浮游植物构建系统进化树

2.3 胶州湾海域甲藻与硅藻组成变化趋势分析

本文利用文献中报道的浮游植物鉴定结果对胶州湾浮游植物群落结构组成中的两大组成成分甲藻和硅藻的历史变化进行了比较研究。根据以往的文献报道, 胶州湾水域浮游植物的种类组成和细胞丰度上以硅藻为主[14, 34], 但随着时间推移, 甲藻与硅藻细胞数量的比值发生变化, 甲藻在群落中比重增加, 而硅藻在群落中的比重下降, 并且甲藻和扁平原多甲藻在部分月份成为优势物种[23]。孙晓霞等[30]对1981—2008年胶州湾海域浮游植物近30年的研究发现, 叉角藻与梭角藻等成为新的优势种, 甲藻类浮游植物数量升高和分布范围扩大。在2008年6月份胶州湾跨海大桥附近海域暴发了异帽藻(sp.)赤潮, 表明甲藻占据较高的优势[51]。郑珊等[52]研究发现更多的甲藻种类作为优势种出现, 如扁平多甲藻()和角藻。

为了验证这一假设, 我们比较分析了文献中报道的不同航次的甲藻与硅藻物种数, 发现甲藻与硅藻物种数并未表现出显著的变化趋势(图6 a-b)。由于胶州湾海域浮游植物群路组成具有明显的季节分布, 夏季甲藻数量比例明显增加[52-54], 我们以5年为时间分割段进行统计分析(图6 c)也没有发现显著的变化趋势(图6 d)。

3 胶州湾海域的赤潮物种研究

3.1 胶州湾海域的赤潮暴发统计

作为我国近海典型的海湾, 胶州湾是我国近海生态系统的缩影, 也是研究我国海域赤潮物种组成和动态变化的理想实验场所。20世纪70年代起, 我国沿海藻华发生的频率、规模和危害程度日趋严重[55],而胶州湾首次记载是1990年暴发的由红色中缢虫引起的小范围赤潮[14]。但自90年代中期, 胶州湾赤潮迅猛发展, 暴发频率和面积也越来越大, 致灾赤潮物种也有所增加。特别是1997年以来, 不同规模的赤潮几乎连年暴发, 并有愈演愈烈的发展趋势[14]。据统计, 曾经在胶州湾海域暴发过赤潮的浮游植物有中肋骨条藻、高盒形藻()、短角弯角藻、夜光藻()、星脐圆筛藻、柔弱根管藻()、诺登海链藻和异帽藻(图7)[14, 51, 56-65]。与早期相比, 胶州湾的赤潮暴发频率有所下降, 在2000年后胶州湾海域赤潮暴发较少, 其邻近海域(如浮山湾、团岛湾和沙子口湾等)是主要暴发海域[65]。

图6 胶州湾海域中硅藻和甲藻的物种数的变化趋势分析

注: a: 硅藻和甲藻物种数目的变化; b: 硅藻和甲藻物种数目的比例变化; c: 硅藻和甲藻比例随时间(每5年)变化箱式图; d: 硅藻与甲藻比例随时间变化显著性分析, 两两比较(Wilcoxon test)和多组比较(Kruskal-Wallis)

3.2 胶州湾海域的赤潮物种多样性研究

韩笑天等[66]对胶州湾东北部富营养化海域连续跟踪监测4起赤潮发生消亡的全过程, 发现69种赤潮生物, 表明胶州湾海域存在较多的赤潮物种。我们对胶州湾航次报道过的浮游植物相关调查进行统计, 共发现153种赤潮物种(表1; 图8a; 附表3), 包括硅藻79种, 甲藻67种, 定鞭藻2种, 金藻2种, 淡色藻1种,黄藻1种和针胞藻1种。不同航次报道的赤潮物种具有较大差别, 只有1个赤潮物种(即短角弯角藻)在所有航次中都鉴定到(图8b)。比较分析发现有2个物种报道次数最多, 分别是短角弯角藻(14次)和中肋骨条藻(13次), 是胶州湾海域的“常驻”赤潮物种。在胶州湾海域鉴定到的赤潮物种数目很高, 但是, 并非所有赤潮物种都在胶州湾暴发过赤潮。值得注意的是, 这些赤潮物种是潜在的赤潮种源, 随着环境条件的变化, 都有可能暴发赤潮。

图7 胶州湾海域赤潮暴发原因种统计直方图

胶州湾海域历史航次中优势赤潮物种出现次数最多的是中肋骨条藻, 其次是旋链角毛藻、短角弯角藻、加氏星杆藻、日本星杆藻和星脐圆筛藻和尖刺拟菱形藻(图9), 这个与优势浮游植物分布相同, 表明胶州湾海域的常见优势浮游植物均为赤潮物种, 分布较广, 竞争力强, 有容易形成赤潮的风险。其中中肋骨条藻、短角弯角藻、星脐圆筛藻均在胶州湾暴发过赤潮[14]。

3.3 胶州湾海域的典型赤潮物种

3.3.1 骨条藻

骨条藻是一类在全球近岸海域广泛分布的广温广盐性浮游硅藻[67], 极易在每年的4~5月和8~9月增殖达到最高生物量。骨条藻既可以作为饵料, 也可引发赤潮, 在我国各个海域均有骨条藻所引发藻华的记录,是我国近海常见且典型的赤潮[68-69]。骨条藻是胶州湾优势度最高的浮游植物之一, 也是胶州湾暴发赤潮频率最高的赤潮生物, 分别在1997年8月(胶州湾中部)、1998年7月(女姑山附近海域)、1999年7月(小港、团岛嘴、沧口水道)、2004年3月(胶州湾北部)和2005年8年(胶州湾大部分水域)暴发过赤潮。Sarno等[70]研究发现, 一直鉴定为中肋骨条藻的种类其实是包含玛氏骨条藻等多种骨条藻的隐存种。我国海域的骨条藻也包括多种骨条藻[68]。通过2019年1月胶州湾航次的宏条形码分析和分离到的单细胞骨条藻株系的全长18S rDNA测序分析, 我们证实胶州湾冬季的优势骨条藻为玛氏骨条藻[44]。

图8 胶州湾海域航次调查鉴定出的赤潮物种比较分析

注: a: 赤潮物种门水平分布饼图; b: 胶州湾海域典型航次统计到的赤潮物种分布图。b-1: 柱状图是不同年份调查组合共有的赤潮物种数(仅展示前50个组合); b-2: 直方图是不同年份航次调查出的赤潮物种数; b-3: 点线图是与上方柱状图对应的不同年份调查组合

图9 胶州湾海域航次调查鉴定出的优势赤潮物种(出现频次>1)

注: a柱状图; b词云图

热带骨条藻()为高温高盐种, 一般出现在热带海域和夏季的温带海域, 在福建沿海有相关报道。Liu等[71]对2009年和2010年的8月胶州湾海域中的浮游植物进行了研究, 首次在我国北方海域发现热带骨条藻。程芳晋等[69]研究发现2019年8月胶州湾海域, 热带骨条藻成为胶州湾海域的主要优势种。

3.3.2 短角弯角藻

短角弯角藻, 又称浮动弯角藻, 是世界广布广温种, 细胞宽(顶轴长)为25~60 μm[61]。作为一种赤潮生物, 短角弯角藻在胶州湾海域广泛分布, 从1936年至2019年的航次调查中, 出现了34次(表1), 仅次于中肋骨条藻。1999年短角弯角藻在胶州湾海域暴发过2次赤潮: 6月在胶州湾东北部[59, 61]和7月在胶州湾东部[58]。

3.3.3 夜光藻

夜光藻, 全球主要的赤潮生物之一, 广泛分布于近岸水域和上升流海区[72]。夜光藻是一种典型的异养甲藻, 在1990s起, 成为胶州湾及其海域优势物种[14, 49]。2000年7月, 在胶州湾中部暴发过夜光藻赤潮。2012—2014年连续三年在浮山湾在暴发了小范围的夜光藻赤潮[74]。对胶州湾海域夜光藻的时空分布研究也陆续展开, 张天文等[73]在2006年8月—2007年11月进行了4次夜光藻调查, 发现胶州湾夜光藻丰度季节分布极不均衡: 春季最高, 秋季次之, 夏季最少, 并认为温度是影响其季节分布的主要因素之一。田达玮等[74]研究了于2015年逐月对胶州湾海域的夜光藻种群进行分析, 发现全年各站位夜光藻丰度范围为0~31.17×103ind./m³, 月平均丰度呈现双峰分布; 二分裂和有性繁殖均呈现出季节差异及空间差异。

3.3.4 球形异帽藻()

异帽藻属是一个包含较多赤潮原因种和有毒种的甲藻[75]。在胶州湾历史调查中, 曾经有5次报道, 杨世民等[34]和杨世民等[35]分别在2009年5月和8月发现三角异帽藻(); Liu等[44]在2019年航次中报道球形异帽藻; 其他两次报道均没有到种的水平[23, 65]。球形异帽藻, 作为一种混合营养的甲藻, 能够捕食包括细菌在内的超微型浮游植物, 多次形成大范围赤潮[76]。球形异帽藻也是一种世界广布种, 在Chesapeake Bay(美国)、Keum Estuary(韩国)、Manim Bay(印度)、Baltic Sea(德国)和Kangaroo Island(澳大利亚)等海域有所报道[76]。

4 主要结论与展望

本文通过对胶州湾海域历史航次资料的整理汇总, 主要得到以下几点结论和展望:

1) 胶州湾海域浮游植物相关调查较多, 本文综述了1936—2019年, 涉及浮游植物的航次调查54个, 共整理到549种浮游植物。胶州湾水域浮游植物的种类组成和细胞丰度上以硅藻为主, 甲藻次之, 甲藻与硅藻物种的相对数目没有发生显著的变化。

2) 胶州湾海域浮游植物分析方法也在不断发展, 最常规的方法是通过网采或者水样分析, 根据传统形态学特征进行鉴定和计数, 但对10 μm以下的物种和隐存种难以观察。基于分子生物学技术的方法, 对胶州湾的浮游植物研究也有开展。2019年首次利用宏条形码分析对胶州湾海域浮游植物群落进行分析, 鉴定到了较多新物种。根据统计分析, 胶州湾的549种浮游植物发现只有220个物种对应的18S rDNA全长序列得到解析, 说明数据库中缺失较多的浮游植物物种的全长18S rDNA数据库信息不全。进一步通过分离单细胞解析其包括18S rDNA在内的分子标记, 完善18S rDNA数据库, 是推动胶州湾浮游植物和赤潮物种生物多样性的关键。

3) 胶州湾海域赤潮频发, 赤潮物种丰富, 共鉴定153种赤潮物种, 包括硅藻79种, 甲藻67种, 定鞭藻2种, 金藻2种, 淡色藻1种, 黄藻1种和针胞藻1种。在历史航次中出现次数最多的优势浮游植物包括中肋骨条藻、旋链角毛藻、短角弯角藻、加氏星杆藻、日本星杆藻、星脐圆筛藻和尖刺拟菱形藻, 均为赤潮物种。宏条形码分析技术和分子鉴定表明, 胶州湾冬季的优势骨条藻是玛氏骨条藻, 而不是文献中报道的中肋骨条藻。

4)只有短角弯角藻出现在均出现在关注的14个航次中(图3和图7), 不同航次的浮游植物和赤潮物种组成显示了很大的差异。造成这些差异的原因很多, 一方面是由于环境条件的改变, 浮游植物群落发生了较大变化; 另一方面, 不同航次的调查范围、季节、样品采集方法和监测手段等不同引起差异。因此之后的调查中, 需要采用相同的调查方法系统的长时间跟踪。宏条形码技术可以有效分辨个体比较小的物种、寄生生活的物种和隐存种, 但需要结合单细胞分离研究, 不断完善数据库, 促进宏条形码分析方法的应用。

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Advances in biodiversity analysis of phytoplankton and harmful algal bloom species in the Jiaozhou Bay

LIU Shu-ya1, 2, 3, CHEN Nan-sheng1, 2, 3

(1. CAS Key Laboratory of Marine Ecology and Environmental Sciences, Institute of Oceanology, Chinese Academy of Sciences, Qingdao 266071, China; 2. Laboratory of Marine Ecology and Environmental Science, Qingdao National Laboratory for Marine Science and Technology, Qingdao 266237, China; 3. Center for Ocean Mega-Science, Chinese Academy of Sciences, Qingdao 266071, China)

The Jiaozhou Bay is the epitome of China’s coastal ecosystem and an ideal site for research on harmful algal blooms (HABs). Intensive expeditions conducted by several generations of scientists have been carried out to investigate phytoplankton and HAB species in the Jiaozhou Bay, which has resulted in the publication of valuable investigation records. In this review article, we have systematically summarized the phytoplankton and HAB species in the Jiaozhou Bay through the examination of the results from 54 expeditions over the past 84 years (1936—2019). Cumulatively, these expeditions identified 549 phytoplankton species, including 326 Bacillariophyta, 164 Dinoflagellata, 21 Chlorophyta, 9 Chrysophyta, 9 Cryptophyta, 6 Ochrophyta, 5 Haptophyta, 3 Cyanophyta, 2 Xanthophyta, 2 Katablepharidophyta, 1 Euglenophyta, and 1 Rhaphidophyta. Among these, only 40.29% of all species had full-length 18S rDNA sequence, indicating that the molecular marker database needs to be further improved to promote the effective application of metabarcoding analysis. The dominant phytoplankton in the Jiaozhou Bay varied greatly with time, albeit the ratio of Dinoflagellata to Bacillariophyta species did not indicate any significant shifts. A total of 153 HAB species were identified, including 79 Bacillariophyta, 67 Dinoflagellata, 2 Haptophyta, 2 Chrysophyta, 1 Ochrophyta, 1 Xanthophyta, and 1 Rhaphidophyta. The representative dominant HAB species in the Jiaozhou Bay include,,,,,, and. Among these,andcan be regarded as the “resident” species in the Jiaozhou Bay. Through the systematic statistical analysis of the biodiversity of phytoplankton and HAB species in the Jiaozhou Bay, the present review could lay the foundation for the further study of the evolution of phytoplankton and HAB species in the Jiaozhou Bay and the other ocean regions.

voyage investigations; phytoplankton; harmful algal bloom (HAB); HAB species; Jiaozhou Bay

附表1、附表2、附表3见http://dx.doi.org/10.11759/hykx20200722003

Oct. 21, 2020

P745

A

1000-3096(2021)04-0170-19

10.11759/hykx20201021003

2020-10-21;

2020-11-19

中国科学院战略性先导科技专项(B 类), XDB42000000号; 自然科学基金委青年科学基金项目(41906118); 中国科学院率先行动“百人计划”; 泰山学者特聘专家计划; 源头创新计划-人才发展专项-第五批创业创新领军人才研发补助(19-3-2-16-zhc)。

[the Strategic Priority Research Program of Chinese Academy of Sciences, XDB42000000; the Natural Science Foundation of China, No. 41906118; the Chinese Academy of Sciences Pioneer Hundred Talents Program (to Nansheng Chen); the Taishan Scholar Project Special Fund (to Nansheng Chen); the Qingdao Innovation and Creation Plan (Talent Development Program - 5th Annual Pioneer and Innovator Leadership Award to Nansheng Chen), No.19-3-2-16-zhc]

刘淑雅(1990—), 女, 山东招远人, 特别研究助理, 博士, 主要从事有害藻华暴发机理研究, E-mail: liushuya@qdio.ac.cn; 陈楠生(1966—),通信作者, 男, 博士生导师, 研究员, E-mail: chenn@qdio.ac.cn

(本文编辑: 赵卫红)