影响沉水植物恢复的环境阈值研究进展

鄢文皓，王会会，李前正，王川，周巧红，吴振斌

1. 中国地质大学(武汉)，武汉 430074

2. 中国科学院水生生物研究所淡水生态和生物技术国家重点实验室，武汉430072

3. 中国科学院大学，北京100049

0 前言

我国是一个湖泊众多的国家，面积 1平方公里以上的有2700个，总面积约9万平方公里。但是由于经济的发展，人口的急剧增长和对资源的不合理开发利用，我国水体受到严重污染，出现湖泊富营养化和水体生态功能退化。

湖泊富营养化始于20世纪50年代，80年代起，我国湖泊富营养化问题开始凸显[1]，自1980至2010年，我国25个典型湖区湖泊中有80%的湖泊富营养化水平呈上升趋势[2]。根据2019年国家生态环境部公布的最新资料，监测的107个湖泊(水库)中，贫营养湖泊占 9.3%，中营养湖泊占 61.7%，富营养化湖泊占29%。

在水生态系统中，水生植物是水体保持良性发展的关键生态类群，由于沉水植物相比于其他生活型水生植物对环境胁迫的反应最为敏感，所以沉水植物种群的减少是健康水生态系统退化的重要指标。以沉水植物恢复和重建为核心的水体生态修复技术在近几年发展迅速。而将此技术应用于实际工程中时，因受到沉水植物在不同环境存活和繁殖体越冬等问题的影响，植物的存活率和盖度常常无法达到预期效果。众所周知，沉水植物的生长受多种因素的综合影响，主要可分为生物因素和非生物因素，生物因素主要包括着生和浮游藻类、附生植物、鱼类牧食、人工收获，非生物因素主要包括光照、温度、基质、溶解氧、水体营养盐、透明度、风浪、有毒污染物等[3]，一些生物因素例如着生和浮游藻类以及附生植物，其过度生长会改变光照强度等非生物因素，从而间接影响沉水植物的生长。

目前，针对沉水植物生存的环境因子阈值和植物群落恢复的研究多以单一因子为主，然而植物的生长繁殖受到水下光照、水质水文状况和沉积物条件等多种环境因子的综合影响。然而，诸多因子中哪些因子是最为关键的影响因子？因子间的综合作用能否改变单一因子的重要性和作用阈值？因子间的交互作用如何影响沉水植物恢复的工程实践？这些涉及沉水植物生理生态学的研究还没有统一的定量的研究结论。因此，本文试图总结现有的沉水植物影响因素的研究成果，分析一般情况下各种因子的重要性排序和单一因子的影响阈值，提出沉水植物生长的综合环境因子边界条件研究的必要性。

由于光照是沉水植物初级生产力的能量来源，常因水下光衰减而影响植物的光合作用，因此本文首先针对光照这一非生物因素进行综述和讨论。沉水植物的茎叶和根部能够分别从水体和沉积物中吸收营养盐，亦会受到营养盐含量的胁迫，因而文章进一步总结了水体营养盐含量和沉积物底质营养水平的影响，并初步探讨了因素间的交互作用。

1 水下光照

光合作用是沉水植物最重要的代谢活动，光照强度是影响沉水植物生长最主要因素。受水体透明度、水深、水体颜色等多种因素的影响，沉水植物长期处于弱光环境下，光合作用产物不能满足其呼吸消耗，进而造成沉水植物衰竭[4]。

光照强度主要受水体物理性质的影响，水下层照度与水深的关系可以通过比尔定律说明:

其中Ih为水深为h时的光照强度，I0水面的光照强度，k为光在水体中的垂直衰减系数，透明度和该系数成明显的负相关[4]。合田健[5]提出光补偿深度的概念，光补偿深度指的是光照强度等于植物光合作用和呼吸作用平衡时的水体深度。光补偿深度概念有利于指导野外条件下沉水植物恢复实践，水深和光照强度以及光补偿深度和透明度的回归模型，进一步验证了这一概念[6]。沉水植物萌发期水体光照条件是决定其能否再生的关键因素。苦草(Vallisneria spiralisL.)、黑藻(Hydrilla verticillataL.)及金鱼藻(Ceratophyllum demersumL.)繁殖体的萌发无需强光刺激，但当相对光照强度小于 5%时能引起幼苗白化和光合作用受阻[7]。大叶藻(Zostera marinaL.)幼苗在 10%低光照强度(平均每日光合有效辐射为 3.3 E·m-2·d-1)条件下，其叶片会变薄而容易破损，地下生物量下降，且不易扎根和吸收营养物质[8]。对于植物成株，苦草和菹草(Potamogeton crispusL.)适宜于10000—15000 Lux条件下生长，而黑藻适宜于15000—30000 Lux条件下生长，三种植物均在光照强度大于 30000 Lux时生长受到抑制[9]。黑藻处于1250 Lux以上的光强能正常生长，小于200 Lux时黑藻不能正常存活[10]。

沉水植物能否存活的条件就是光照强度是否满足其光补偿点，这也是生态工程中植物恢复的最低边界条件。而在最佳的光照强度范围，沉水植物能够正常生长且达到最佳的生长效率，因此研究沉水植物的最佳光照强度范围将为工程实践提供适宜的参数参考。表示光照强弱的主要参数有照度和光合有效辐射(Photosynthetically Active Radiation 简称PAR)两种，照度是单位面积的光通量，是受光表面被照亮程度的一个量，单位是勒克斯(Lux)。而PAR是太阳辐射中对植物光合作用有效的光谱成分，单位以光合作用光子通量密度(Photosynthetic Photon Flux Density，PPFD)计，单位为 μmol·m-2·s-1，两者换算数值因光源不同而略有不同，例如在光源为太阳光时，1 μmol·m-2·s-1约为 54 Lux；又如光源为冷白色荧光灯以及高压钠灯时，1 μmol·m-2·s-1分别约为 74 Lux和82 Lux。

根据已有的研究结果，文章总结出几种常见沉水植物最适宜的光照范围(图1)，其中金鱼藻对光照条件的适应范围最广，苦草是典型的低光照需求植物，主要覆盖在水体底层。水下光衰减是水体中非生物的颗粒性物质和浮游生物综合影响的结果，由于沉水植物生活型的区分，冠层型和草甸型植物对光照的需求存在差异，因此实际水体中需要针对表层水体和底层水体的光照条件分别加以说明。对于水下光照条件的表征，相比于照度，PAR更能精准表征依靠光合作用生产的植物的光度，因此，PAR能够作为一种更有效的参数[11]。

2 水体营养盐

图1 不同沉水植物生长适宜的光照强度范围Figure 1 Suitable light intensity range for the growth of different submerged macrophytes

水体营养盐指的是水体中的 N、P等营养盐的含量，水体营养盐作为水体生态系统重要的环境因子之一，是沉水植物生长的重要物质来源。但是随着湖泊的富营养化程度逐渐增加，水体营养盐含量过高会对沉水植物的生长产生胁迫作用。目前关于水体营养盐这一影响因素研究存在分歧，有些学者认为沉水植物对富营养化水体的敏感性并非是由水体中氮、磷的浓度上升而导致的，而是受到水体透明度、种间竞争等因素影响[12]。根据已有的研究结果，文章总结了不同沉水植物对水体各种营养盐水平的耐受范围和最佳生长浓度(图2)，几种沉水植物对水体TN、TP、NH4+-N、NO3--N的耐受范围大致相同。

2.1 TN

沉水植物的根系和叶片能分别从沉积物和水体中吸收氮素，氮素能从沉积物或水体中进入植株表观自由空间，接着透过质膜进入细胞内部。沉水植物吸收氮素和其他矿质离子吸收相似，氮素从土壤中进入植株根部，在质膜处通过被动运输以及主动运输进入细胞内部[13]，植物对氮素的吸收主要分为吸收、转运、同化等过程[14]。

国内的典型浅水湖泊水体 TN浓度范围大致在1—4 mg·L-1，氮赋存状态中硝态氮相较于氨氮浓度高，比如典型富营养化湖泊太湖，TN 浓度为 1.8—3.2 mg·L-1[15]，硝态氮占总溶解性无机氮含量的87.6%，硝态氮浓度约为氨氮的7倍[16]。洞庭湖水体TN 浓度范围大致在 1.2—2.3 mg·L-1[17]，硝态氮浓度约为氨氮的2—4倍[18-19]。然而黑臭水体TN浓度较湖泊水体高，通常超过 10 mg·L-1，氮赋存形态中氨氮浓度相较于硝态氮浓度较高。我们对安徽省某黑臭河流进行了调研，其中水质TN范围12.8—21.6 mg·L-1，氨氮 11.92—19.55 mg·L-1。研究表明水体TN为2—16 mg·L-1时，沉水植物都能很好的生长，且较高的总氮有利于植物生长[20]。4—8 mg·L-1的TN范围是轮叶黑藻的最适宜生长条件[3]。单因素实验研究中，实验水体中总氮浓度的升高并不会对沉水植物的生长产生抑制作用，相反总氮的增高对沉水植物的生长产生有利作用，但是富营养湖泊中总氮的上升会造成其他藻类的异常增殖，与沉水植物进行竞争，从而导致沉水植物的衰败[21-22]。沉水植物的根系和叶片能分别从底质和水体中吸收氮素，其中NH4+-N和 NO3--N两类基础无机氮源被认为最易被植物吸收和利用[23]，因而这两种赋存形态N对沉水植物的影响研究更具有实际参考价值。

2.2 NH4+-N、NO3--N

氮素作为植物营养的中重要的元素之一，沉水植物主要对其中的无机氮源 NH4+-N、NO3--N进行吸收。研究表明，当NH4+-N浓度过高的时候，植物吸收过多的NH4+-N就会产生氨害[24]，当NO3--N浓度过高的时候，也会抑制沉水植物的生长。低浓度的氨氮(0.5、1.2 mg·L-1)对轮叶黑藻的生长稍有促进作用，但氨氮超过4 mg·L-1时，黑藻的相对生长率明显下降；当浓度达到16 mg·L-1时，黑藻在20多天内全部死亡[25]。另一项研究结果表明氨氮大于1.5 mg·L-1时轮叶黑藻就会受到胁迫。适宜穗花狐尾藻(Myriophyllum spicatumL.)生长氨氮浓度为 1.5—4.0 mg·L-1，8 mg·L-1浓度下，其生长受到抑制[26]。当水体硝态氮为 2—5 mg·L-1时，伊乐藻能够正常生长，而且随着硝态氮浓度的升高对伊乐藻其促进作用；当硝态氮达 10 mg·L-1时，伊乐藻的生长收到抑制[27]。Mulligan[28]研究发现，伊乐藻在硝态氮4 mg·L-1时仍可生长，但是更高的浓度会抑制其生长从而导致生物量的降低。

植物在吸收NH4+-N、NO3--N时，主要依赖于铵转运蛋白(ammonium transporter，AMT)和硝酸盐转运蛋白(nitrate transporter，NRT)。根据吸收系统对两种离子亲和力的差异分为低亲和系统(LATS)和高亲和系统(HATS)。HATS 在 NH4+-N ＜1 mmol·L-1、NO3--N 0.2—0.5 mmol·L-1占 优势 ，NH4+-N ＞1 mmol·L-1、NO3--N ＞0.5 mmol·L-1时 LATS 占优势[23，29]

在植物吸收动力学中，Vmax(最大吸收速率)和Km(米氏常数)为主要的参数，普遍认为离子主动吸收符合米氏动力学方程(Michaelis-Menten)；

1/Km表征吸收系统的亲和力，其中Km越小表示吸收系统对这种离子的亲和力越强。随着水体N、P浓度的增加，竹叶眼子菜对 NH4+-N 的吸收动力学特征出现环境依赖性，竹叶眼子菜(Potamogeton malaianusMiq.)对NH4+-N的最大吸收速率增加，而对NH4+-N的亲和力能力降低，吸收动力学中的Km随着培养液营养浓度的增加而增加，研究表明竹叶眼子菜能通过调整自身吸收动力学特征来适应适应水体营养浓度的变化[30]。

2.3 TP

水体中TP浓度对沉水植物生长的影响程度因植物物种而不同，轮叶黑藻在 TP为 0—0.2 mg·L-1情况下能够正常生长，在 0.2 mg·L-1下生长最好，而在高磷处理情况下(0.4—0.8 mg·L-1)受到胁迫。穗花狐尾藻在TP为0.1—0.8 mg·L-1能够正常生长，在0.4 mg·L-1下生长最好，而在低磷处理情况下(0—0.02 mg·L-1)受到胁迫[31]。伊乐藻在 TP 为 0.064—0.512 mg·L-1时能够正常生长，且最佳生长浓度为 0.128 mg·L-1，当TP 达到 1.024 mg·L-1时，伊乐藻光合速率生物量明显降低，生长受到抑制[32]。一般富营养化湖泊的TP浓度在 0.05—0.3 mg·L-1左右，一些富营养化程度较高的湖泊例如滇池(外海)、巢湖TP浓度在 0.1—0.4 mg·L-1[15]左右，一些富营养化程度较低的湖泊例如洞庭湖、洪泽湖、鄱阳湖TP浓度在0.05—0.15 mg·L-1左右[17，33-34]。根据以上研究，实验中适合沉水植物生长的 TP浓度范围与富营养化水体的TP浓度范围相差不远，但富营养化水中TP浓度的上升会导致水体中藻类的异常增殖，水体透明度降低引起沉水植物不能接收足够的光照，因此水体TP含量可能通过改变水下的光照条件间接影响植物的生长。

磷素作为植物不可或缺的无机营养元素，植物根系从土壤中吸收的磷主要包括H2PO4-和HPO42-两种形式，主要以扩散形式运输至根系表面。根据植物动力学研究，植物为应变外界磷浓度体内存在两个运载系统，一个是对磷素高度亲和以及高效吸收的运载系统，这个系统在外界磷浓度胁迫时占主导；Km值变化在 3—7 μmol·L-1。另一个则是对磷低亲和的组成运载系统，主要参与根系已吸收的磷在植物细胞间和组织间的跨膜运输，Km值变化在 50—330 μmol·L-1[35]。

以上研究结果表明，沉水植物在一定范围的水体氮磷条件可以进行自我调节产生防御机制，而超过了这个阈值，其生长繁殖就会受到抑制。但在实际的湖泊水体中，例如滇池(草海)[15]TN浓度并没有达到实验中测试的胁迫上限，沉水植物依旧退化消失。水体氮磷浓度的上升导致的浮游藻类增殖，水体透明度降低引起沉水植物光照条件的改变，进而产生间接的影响。因此，影响沉水植物生长的各个环境因子之间的交互作用，会改变单一因子的作用阈值，这种交互作用的存在使得复合因素条件下的沉水植物生长研究更为必要。

图2 不同沉水植物对于水体营养盐水平的耐受范围和最佳生长浓度Figure 2 Tolerance range and optimal growth concentration of different submerged macrophythes for nutrient levels in aquatic

3 水体沉积物

沉积物是矿物、岩石、土壤的自然侵蚀产物，生物活动及降解有机质等过程的产物，随水迁移而沉积在水体底部的堆积物质的统称，含有多种有机物和无机营养物。沉积物对沉水植物主要起固持作用，同时也为沉水植物提供营养来源。沉积物的物理性质和化学性质会对沉水植物产生影响。

3.1 物理特征

沉积物的物理特性主要是水体底泥的紧密度、颗粒组成、含水率等特性。不同物理底质对菹草、轮叶黑藻、微齿眼子菜(Potamogeton maackianusA.Bennett)顶枝断枝的恢复生长的结果表明菹草和轮叶黑藻两种沉水植物在黏土生长最好、腐殖土其次、沙土最差，微齿眼子菜在这三种基质上几乎没有生长，各物种对不同基质的适应顺序为轮叶黑藻＞菹草＞微齿眼子菜[36]。张俊[37]通过向底质中加入原底质30%、70%、100%体积量的沙以改变底质的物理性质，得出加入原底质70%—100%体积量的沙对菹草的生长有利。沉积物的物理特性会影响沉水植物的生理性质，主要影响植物根系的穿插和根系活力大小，进而影响沉水植物的生长[38]。

3.2 化学特性

沉积物中的营养程度是底质的主要化学特征，沉积物的营养程度取决于沉积物中的氮、磷、有机质的形态和含量。不同沉积物营养对三种沉水植物生长的影响研究，结果表明在高底质营养(0.054%N，0.073% P)处理下，苦草、大茨藻(Najas marinaL.)、轮叶黑藻的生物量、叶绿素含量、水体溶解氧量均高于低底质营养处理组(0.04% N，0.06% P)[39]。楚建周[40]研究了不同营养水平的沉积物对黑藻生长的影响，结果表明中营养水平沉积物充分满足黑藻的正常生长，低营养水平沉积物下黑藻生物量积累较低，高营养水平下对黑藻前期的生长有利，后期会影响其生长。沉积物中TP含量对菹草生长影响结果表明，沉积物中 TP 含量小于 2000 mg·kg-1时，菹草能够正常生长，当 TP 含量大于 2500 mg·kg-1时，菹草生长受到抑制并出现死亡现象[41]。苦草和伊乐藻(Elodea nuttalli)分别在氨氮含量低于 50 mg·kg-1和500 mg·kg-1能够正常生长，在硝态氮含量高于2000 mg·kg-1和 3000 mg·kg-1无法正常生长[42]。沉积物有机质含量影响着苦草根系的形态和生物量，沉积物有机质含量（以烧失率计）在8.3%—9.4%范围内，中等水平有机质组植物的总生物量约为最高有机质组的2.5倍，随着有机质含量的升高，苦草的根系形态由短粗且分支较多变为细长且分支较少[43]。

沉积物物理性质主要通过孔隙度和粘度改变根系生长的机械阻力而影响沉水植物对营养物质的吸收。现有研究多是以不同类型的土壤或河沙掺杂为培养基质，改变底质的孔隙度、含水率、团粒结构来研究沉积物的物理性质对沉水植物的生长影响。

沉积物的化学特征以可溶性的无机离子和较难溶的有机形态对植物的根系产生影响。无机的铵根、硝酸根等可直接通过植物根系的高亲和力转运系统和低亲和力转运系统直接被吸收[44]，离子浓度过高则导致细胞受到不可逆的损伤；过高的有机态磷降低了沉积物的氧化还原电位，可能导致根系缺氧进而产生胁迫。沉水植物对沉积物间隙水中离子的吸收调节是一个动态过程，低、高亲和力系统可能交替发挥作用，沉积物中有机态和无机态氮磷的比例或可改变植物是否能够在某一浓度范围内存活的故有观念，这将拓宽生态工程中沉水植物恢复的边界条件。

4 其他因素和综合因素对沉水植物的影响

除了上述的三个主要因素之外，水体流速和pH值也会影响沉水植物的生长，其中流速的影响主要发生在河流和承担航运功能的湖泊水体中，通过对植物形态的拉伸、水流应力对植株的破坏以及间接造成底质扰动水体悬浮物变化影响沉水植物的生长。Westlake[45]等研究表明在水流速度为 0—0.01 m·s-1时，植物的光合速率与水流速度呈现正相关的关系。但是在流速从 0.01 m·s-1增加到 0.086 m·s-1，Madsen[46]发现其研究的八种沉水植物的净光合速率与流速呈现负相关关系。这说明水体流速对沉水植物光合作用的影响具有两面性，在流速较小的情况下为促进作用，在流速超过一定范围之后，则为抑制作用。在流速对沉水植物生物量和生物多样性的研究方面，Madsen[47]与 Biggs[48]将水流对生长期沉水植物的影响进行了概括，当水体处于低流速时(v＜ 0.1 m·s-1)，沉水植物生物量较高，物种多样性丰富；当水体处于中流速 (0.1 m·s-1＜v＜ 0.9 m·s-1)时，沉水植物生物量较低，物种多样性较少；当水体处于高流速(v＞ 0.9 m·s-1)时，沉水植物衰减，水生附着物、苔藓类植物增加。

水体 pH 作为水体的重要指标之一，主要会改变水体溶解无机碳的平衡状态，从而影响沉水植物的生长。陆生植物可以直接利用空气中的 CO2，然而沉水植物组织几乎全部位于水下，只能利用水中溶解的 CO2作为无机碳源，因此CO2向水体中的扩散溶解的速度会影响沉水植物的光合作用从而影响沉水植物的生长[49]。因此，可溶解性无机碳(DIC)作为沉水植物生长所需的无机碳源影响着沉水植物的生长。一般水体中会存在三种不同形态的无机碳，分别为 CO2、HCO3-、CO32-，三种形态的无机碳的比例受水体 pH的影响，在 pH小于6.4时，水体CO2占比例较多，在pH为6.4—10.3时，水体HCO3-占比例较多，在pH大于10.3时，水中CO32-占比例较多。大部分水生植物以水体中的 CO2为无机碳源，少部分水生植物以HCO3-为无机碳源[50]，因此水体pH的上升会导致水体中溶解的 CO2浓度降低，HCO3-和CO32-浓度升高，从而导致沉水植物的光合作用受阻进而影响沉水植物的正常生长。

沉水植物在水中生长时受多个因素影响，并且多因素间的相互作用可能与单因素作用结果大相径庭，因此研究多个因素对沉水植物的生长显得尤为重要。例如流速和光照这两种环境因素就能产生相互作用，流速过大扰动底质导致水体透明度下降、水体悬浮物浓度上升，最终导致水底层光照降低。李善鹏[39]研究了不同光照强度和底质营养两种因子对三种沉水植物的影响，结果表明光照强度和底质营养的交互作用均对轮叶黑藻、苦草、大茨藻的生理生长有显著影响，在高底质营养条件下，大茨藻适宜较高光照强度，轮叶黑藻适宜中等光照强度，而苦草适宜低光照强度。水体pH和光照以及水体中氨氮的浓度会产生协同作用影响沉水植物的生长，单独的pH因子对沉水植物的生长影响较小，氨氮和pH的协同作用加快了沉水植物黑藻、金鱼藻、篦齿眼子菜(Potamogeton pectinatusL.)的衰败，pH越高衰败驱动越明显，当 pH 和氨氮胁迫作用下，黑藻最早出现死亡，金鱼藻其次，篦齿眼子菜耐受性相较于其他沉水植物较强[51]。

5 结论与展望

根据上述研究现状的分析，光合作用是沉水植物最基础也是最重要的代谢活动，光照强度是影响沉水植物生长的主要限制因子。其次，植物成株的生长和繁殖体的萌发需要合适浓度范围的水质和底质，水体和底质营养盐也作为显著影响因子影响着沉水植物的生长。水流速度由湖泊河流水文状况决定，非泄洪期间一般不会对沉水植物产生明显影响。水体pH受碳酸根离子含量影响较大，在淡水湖泊河流水体中一般不会对植物产生明显影响，因此可以将流速和 pH归分为一般影响因子。目前的研究多是以单一因子对沉水植物的影响为主，较少涉及多重因素，单因子实验得出的阈值在多因子条件下，其阈值可能受因子之间的交互作用而发生变化。因此，研究多重因素对沉水植物的联合影响能够进一步丰富沉水植物的生理生态学的理论发展；同时多重因素的综合作用更加符合待恢复水体的实际现状，深入的研究将为沉水植物恢复和重建提供更为科学的指导。