笼养黑叶猴日行为时间分配及其影响因素研究

田明亮 郭爱霞 谢绪昌 刘 青 薛 媛

(济南动物园，济南，250031)

黑叶猴(Trachypithecusfrancoisi)，隶属灵长目(Primate)，猴科(Cercopithecidae)，疣猴亚科(Colobinae)，乌叶猴属[1]。黑叶猴是我国国家Ⅰ级重点保护野生动物，主要分布在越南和中国，在中国仅分布在广西、贵州、重庆南部，分布区域狭窄，数量很少[2]。

人工饲养条件下，黑叶猴全年均可发情受孕，妊娠期约6个月，每胎产1仔。刚出生的黑叶猴幼仔完全没有独立生活能力，主要由其母亲抚育，以母乳为食，父亲则不参与育幼，幼仔1周岁左右时断奶，此时黑叶猴已经基本具备独立生活能力。4—5周岁黑叶猴性成熟。

黑叶猴的行为研究可为其人工饲养繁殖、野外种群恢复以及保护对策的制定提供科学依据[3]。然而，我国对黑叶猴的行为研究起步却比较晚。20世纪80年代以后，黄进同等[4]、吴名川等[5]，梅渠年等[6]对黑叶猴开展了生态分布、栖息环境等方面的研究，但并未对黑叶猴行为进行专门研究。进入21世纪后，对黑叶猴的行为研究开始深入，罗洪章等[3]、韩家亮等[7]、周歧海等[8-10]对黑叶猴行为进行了研究，研究了不同性别、发育阶段、季节等条件下黑叶猴行为的变化与差异，这些研究均是针对生活在我国南方地区的黑叶猴。本研究特针对济南动物园黑叶猴开展行为研究，以期对黑叶猴的饲养管理和繁殖提供参考。

1 研究方法

1.1 研究地点

济南动物园位于36.7°N，117.0°E，属于暖温带大陆性季风气候，与黑叶猴野外栖息地的亚热带湿润季风气候差异很大。本地区季风明显，四季分明，冬冷夏热，雨量集中；从时间长短上来看，冬夏长，春秋短；冬季雨雪稀少，北风频吹，寒冷干燥，极端最低温度平均在-20℃以下；夏季不仅炎热，且多降水，雨热同季，极端最高温度超过40℃。

黑叶猴外笼舍共3间，相邻，坐南朝北，东到西依次为1—3号笼，以钢丝勾花网相隔，内侧是内舍，内侧与内舍用混凝土墙和玻璃窗隔开；外侧是展览面，展览面下部为钢化玻璃，上部与其他面为钢丝网。外笼舍活动场中有大型石块、立木、横木、窗台。每间外笼舍面积为3.5 m×7.2 m，高5 m。内舍与外笼舍一一对应，也是3间相邻，相互间以混凝土墙相隔，每间面积3.5 m×2.8 m，高4 m，设有斜梯、高处平台、低处平台、栖架、休息间。

每天8：10左右饲养员开始清扫室内、室外卫生。8：30左右喂黑叶猴1次牛奶，随后喂树叶。10：20左右和16：20左右饲喂黑叶猴水果、蔬菜、窝头、饼干、鸡蛋等。16：30左右再喂一次树叶。馆舍基本为封闭性结构，游客对黑叶猴的投喂几乎没有。

1.2 研究动物

黑叶猴一般1岁左右断奶，从出生到断奶为黑叶猴的幼年阶段，也是其母亲的育幼期，此时黑叶猴幼仔尚未独立生活，对母亲的依赖度较高；黑叶猴4—5岁性成熟，从断奶到性成熟为黑叶猴的亚成年阶段；性成熟后的黑叶猴进入成年阶段。本研究的试验动物为济南动物园笼养的13只黑叶猴(表1)。

1.3 试验方法

本研究在秋季2015年10—11月和春末夏初2016年5—6月进行，这两个时期的济南动物园气候条件相近，白天气温多在15℃—25℃，适宜黑叶猴在外笼舍活动，且避免了寒热因素对动物行为观察不利的影响。观察时选择天气晴朗、动物表现正常的非节假日，以减少天气、园内游客等因素的干扰。试验动物8：00由内舍放到外笼舍，由在外笼舍展览面玻璃外着非工作服的观察人员进行观察，16：20—17：00收回内舍，收回内舍的动物由饲养人员通过内舍玻璃窗进行观察，以避免观察对动物行为产生影响。每组样本累计观察时间7 d，63 h。

采用扫描取样法观察动物行为，每5 min记录1次所观察动物个体的行为及其所在位置，每1 h记录12次。正式试验之前进行4 d的预试验，以初步确定黑叶猴的日常活动特点和行为种类，并对黑叶猴的行为进行准确定义和分类。记录的数据采用Excel和SPSS 19.0软件进行数据分析与处理，分析数据使用单因素方差分析和多因素方差分析，均值多重比较采用LSD法和Tamhane’sT2法。

根据预试验观察的结果，将黑叶猴的日行为定义为运动、休息、取食、社会性行为、育幼行为、幼仔行为和其他7大类型，运动、休息、社会性行为、育幼行为和幼仔行为又分为多个小类型，各个行为类型定义情况详见表2。

表1 试验黑叶猴情况Tab.1 Situation of Francois’ langur

表2 黑叶猴日行为类型定义Tab.2 Definition of daily behavior type of Francois’ langur

续表2

2 结果与分析

2.1 黑叶猴日行为时间分配

在黑叶猴的日行为中，休息所占的时间最多，占60.41%，是最主要的行为；社会性行为其次，占13.56%；取食占13.12%；运动占12.05%；爬跨、交配、性显示、排尿、排便等其他行为非常少，仅占0.86%。休息行为中，个体蹲坐占44.96%，是最主要的休息方式；拥坐次之，占10.78%；睡眠占3.60%。社会行为中梳理最多，占9.61%，是黑叶猴最主要的社会性行为方式。将黑叶猴日行为分为活动和非活动两大类，其中活动类行为包括运动、取食、玩耍、攻击，所占时间合计为29.12%，非活动类行为包括休息和梳理，所占时间合计为70.02%(图1)。

图1 黑叶猴日行为时间分配Fig.1 Time budget of daily behaviors of Francois’ langur

2.2 黑叶猴行为日节律变化

黑叶猴运动行为有3个非常明显的高峰期，分别是8：00—9：00、11：00—12：00和15：00—16：00；有2个低谷期，分别是10：00—11：00和12：00—14：00。黑叶猴早上7：00左右醒来后，一般先活动一段时间，于是出现8：00—9：00的运动高峰期；10：20左右人工饲喂后，黑叶猴会进行一段时间的集中取食，运动相对较少，取食结束后运动增多，出现低谷期和高峰期；运动行为在12：00—15：00出现低谷期，这是因为黑叶猴有中午睡眠休息的习性，当黑叶猴醒来后运动逐渐增多，所以在15：00—16：00再次出现高峰期。

黑叶猴休息行为节律变化总体较为平缓，仅在13：00—16：00出现一较长的高峰期，这与黑叶猴有午睡的习性有关，也与黑叶猴活动避开午后高温有关；16：00以后出现非常明显的低谷，这是因为16：20左右黑叶猴开始进入内舍集中取食，休息行为减少。

黑叶猴取食行为有3个非常明显的高峰期，分别是8：00—9：00、10：00—11：00和16：00—17：00，这与人工饲喂时间紧密相关。由于黑叶猴的人工饲喂时间点在10：20和16：20，黑叶猴会在饲喂后进行一段时间的集中取食，所以出现10：00—11：00和16：00—17：00两个取食高峰期。由于8：30左右还会饲喂黑叶猴牛奶，然后再喂树叶，所以8：00—9：00黑叶猴取食行为也出现高峰期。在其他时间段，黑叶猴也会有零零散散的取食行为，但频次相对较低。

黑叶猴的社会性行为在9：00以后增多，在12：00—13：00出现频率最高峰，这段时间黑叶猴刚开始午睡，也是以梳理为主的社会性行为发生的高峰期。此外，黑叶猴社会性行为与取食具有一定的负相关关系。

睡眠属于休息行为中一类比较特殊的行为，因此单另进行分析和研究。黑叶猴的睡眠行为在12：00—14：00有一明显的高峰期，绝大多数睡眠行为都发生在这一高峰期内，在其他时间段黑叶猴也会有少量的睡眠零星出现(图2)。

图2 黑叶猴行为日节律变化1Fig.2 Daily rhythm 1 of behaviors of Francois’ langur

不同性别和发育阶段的黑叶猴日行为节律变化表现出一定的一致性，其中取食和睡眠行为的节律变化一致性非常强，运动和社会性行为的节律变化一致性较强，而休息和其他行为的节律变化一致性不明显(图3)。

运动 Moving

休息 Resting

睡眠 Sleeping

取食 Feeding

社会性行为 Social behavior

其他 Other图3 黑叶猴行为日节律变化2Fig.3 Daily rhythm 2 of behaviors of Francois’ langur

2.3 性别和发育阶段对黑叶猴日行为的影响

黑叶猴亚成年个体的运动和取食行为比成年个体多，且差异显著(P<0.05)；睡眠行为比成年个体少，且差异显著(P<0.05)；雄性亚成年个体的休息行为比雄性成年个体多，社会性行为比雄性成年个体多，且差异均显著(P<0.05)，雌性亚成年个体与成年个体的休息和社会性行为差异不显著(P>0.05)；其他行为无显著差异(P>0.05)。

黑叶猴雄性个体的运动行为比雌性个体多，且差异显著(P<0.05)。亚成年雄性个体的休息行为比亚成年雌性个体少，且差异显著(P<0.05)，而成年雄性个体与成年雌性个体的休息行为无显著差异(P>0.05)；雌雄黑叶猴在睡眠、取食、社会性行为和其他行为上差异不显著(P>0.05)(表3，表4和表5)。

表3 黑叶猴日行为时间分配的比较Tab.3 Compare of time budget of Francois’ langurs’ daily behaviors %

表4 性别和发育阶段的主体间效应的检验Tab.4 Tests of between-subjects effects of gender and developmental stage

表5 休息和社会性行为的简单效应检验Tab.5 Tests of simple effect of resting and social behavior

2.4 妊娠对雌性黑叶猴日行为的影响

妊娠前期(妊娠2个月)的雌性黑叶猴，与未妊娠个体相比，运动行为显著增加(P<0.05)，取食和其他行为显著减少(P<0.05)，休息、睡眠和社会性行为无显著变化(P>0.05)。与妊娠前期和未妊娠个体相比，妊娠后期(妊娠5.5个月)的雌性黑叶猴运动和社会性行为均显著减少(P<0.05)；其休息行为均显著增加(P<0.05)；其睡眠行为减少，但差异均不显著(P>0.05)；其取食行为与妊娠前期个体相比显著增加(P<0.05)，与未妊娠个体相比也有所增加，但差异不显著(P>0.05)；其他行为与妊娠前期个体无显著差异(P>0.05)，与未妊娠个体相比显著减少(P<0.05)(表6)。

2.5 育幼期黑叶猴母仔日行为的变化

与3月龄幼仔相比，6.5月龄幼仔的睡眠和社会性行为均显著增加(P<0.05)，幼仔行为显著减少(P<0.05)，休息和取食行为增加但差异不显著(P>0.05)，运动行为变化不明显。与幼仔3月龄的雌性黑叶猴相比，幼仔6.5月龄的雌性个体社会性行为显著增加(P<0.05)，育幼行为显著减少(P<0.05)，休息行为增加但差异不显著(P>0.05)，运动、睡眠和取食行为变化不明显(表7和表8)。

表6 不同生理阶段雌性黑叶猴日行为的时间分配Tab.6 Time budget of daily behaviors of female Francois’ langurs in different physiological phases %

注：同列标注不同小写字母表示差异显著(P<0.05)，标注相同字母或未标注字母表示差异不显著(P>0.05)
Note：In the same column，significant differences were found in different lowercase letters labeled(P<0.05)，no significant differences were found in the same or unmarked letters labeled(P>0.05)

表7 不同月龄幼仔日行为的时间分配Tab.7 Time budget of daily behaviors of cubs in different months age %

注：同列标注不同大写字母表示差异显著(P<0.05)，未标注字母表示差异不显著(P>0.05)
Note：In the same column，significant differences were found in different uppercase letters labeled(P<0.05)，no significant differences were found in unmarked letters labeled(P>0.05)

表8 育幼期雌性黑叶猴日行为时间分配Tab.8 Time budget of daily behaviors of female Francois’ langur during lactation %

注：同列标注不同小写字母表示差异显著(P<0.05)，未标注字母表示差异不显著(P>0.05)
Note：In the same column，significant differences were found in different lowercase letters labeled(P<0.05)，no significant differences were found in unmarked letters labeled(P>0.05)

3 结论与讨论

3.1 黑叶猴行为时间分配

由于行为观察方式、行为类型定义、所选观察时段和饲养环境的不同，本研究中黑叶猴行为时间分配与罗洪章等[3]、韩家亮等[7]、周歧海等[8]的研究结果也有所差异。但总体来说，本研究中的笼养黑叶猴日行为中休息行为占总时间的60.41%，以休息为主的非活动类行为(包括休息行为以及社会性行为中的梳理和被梳理)占总时间的70.02%，活动类行为(包括运动、取食行为以及社会性行为中的玩耍和攻击)占总时间的29.12%，从动物日活动的活跃情况来看，本研究与罗洪章、韩家亮、周歧海等的研究结果是基本一致的。

与野外黑叶猴相比[8]，笼养黑叶猴的取食行为明显减少，这是因为笼养条件下黑叶猴的食物充裕且适口性好，营养价值也较高，黑叶猴进食速度提高而需要摄入的食物则减少，取食时间缩短，取食行为占的时间也就减少了。

梳理在黑叶猴社会性行为中所占比例为70.88%，是黑叶猴最主要的社会性行为方式，是黑叶猴相互交流感情和建立和睦关系的重要途径。梳理可以发生在雌性与雌性间、雌性与雄性间、成体与幼体间，一般雄性之间较少发生。梳理也是外来个体是否融入黑叶猴小社群的重要标志，如果外来个体与小社群内各个体间能够互相梳理，就可以认为它已经基本融入该小群体。

其他行为包含多种出现频率很低的行为，出现的偶然性非常强，因此未对其数据进行讨论分析。

3.2 黑叶猴行为日节律变化

不同性别和不同发育阶段的黑叶猴在取食、睡眠、运动、社会性行为4种行为日节律变化上表现出较明显的一致性，特别在取食和睡眠方面表现出的一致性更加明显，在休息和其他行为方面表现的一致性较不明显。日行为节律变化的一致性较强是黑叶猴营社群性生活的反映，也与黑叶猴猴群生活在同一饲养条件下，环境、温湿度、气候、饲喂时间、食物种类等影响黑叶猴行为节律变化的各种因素较为一致有关。取食行为受人工饲喂的影响极强，所以表现出极强的一致性。黑叶猴虽然是典型的昼行性动物，但却有在午后短暂睡眠的习性，在笼养条件下仍然保持了这一习性，并表现出了很强的节律一致性。在午后这段时间，黑叶猴不仅睡眠行为出现频率较高，还出现了13：00—16：00的休息高峰期，这是黑叶猴在野外适应中午强烈日照和较高气温的一种对策，在夏季这种现象表现还会更明显[10-11]。根据这些黑叶猴行为日节律变化规律，饲养人员可以对动物的饲喂、展出和治疗等做出合理的时间安排。

3.3 影响黑叶猴行为时间分配的因素

亚成年黑叶猴处于生长发育的重要阶段，此时的动物新陈代谢旺盛、食物需求量大，而且精力充沛又好奇心强，正处于通过玩耍和运动等行为学习各项生存技能的关键时期，这导致其与成年黑叶猴在日行为上出现非常明显的差异。黑叶猴亚成年个体的运动、取食和社会性行为均多于成年个体，休息和睡眠行为则少于成年个体，而且除雌性黑叶猴的休息和社会性行为在亚成年与成年个体间的差异未达显著水平(P>0.05)外，其余各行为在亚成年与成年个体间的差异均达显著水平(P<0.05)。在社会性行为中，亚成年雌雄个体的玩耍行为分别占6.10%和12.47%，明显高于成年雌雄个体的1.59%和2.24%。罗洪章等[3]的研究发现黑叶猴青年体的移动、取食、戏耍行为极显著多于成体(P<0.01)，而休息行为极显著少于成体(P<0.01)，与本研究结果类似。

性别对黑叶猴行为的影响相对要小。雄性黑叶猴的运动行为比雌性更多，且差异显著(P<0.05)；在亚成年阶段，雄性黑叶猴休息行为比雌性更少，且差异显著(P<0.05)；黑叶猴的睡眠、取食和社会性行为在性别间无显著差异(P>0.05)。根据黑叶猴生物特性和济南动物园长期的饲养经验，雄性黑叶猴比雌性更好动、好斗，而雌性则更安静、喜欢以梳理毛发方式相互交流，这可能是造成以上结果的主要原因。但是，本研究中性别对黑叶猴行为的影响与罗洪章等[3]、韩家亮等[7]、周歧海等[8]的研究结果并不一致，可能与饲养气候、环境、季节以及研究方法等因素的差异有关，具体原因有待进一步研究。

亚成年雄性黑叶猴表现得比其他个体更加好动，其社会性行为中的玩耍行为高达12.47%，远高于成年雄性、成年雌性和亚成年雌性的2.24%、1.59%和6.10%，其运动行为中活动剧烈的奔跳行为高达10.03%，也远高于成年雄性、成年雌性和亚成年雌性的3.13%、1.43%和2.98%，这应当与黑叶猴一夫多妻制社会有一定关系。一个黑叶猴小群一般有1只成年的主雄猴，亚成年个体和幼仔多为其子女，其主雄地位一旦被外来成年雄性夺走，新的主雄猴会将亚成年雄性个体驱离猴群，对幼仔则会出现杀婴现象。即使主雄猴没有发生变化，当亚成年雄性个体在生长发育到一定阶段后，一般也会被主雄猴驱离猴群。因此亚成年雄性个体必须通过玩耍和运动迅速学习和掌握各项生存技能，为其将来离开猴群后的生活做好充足的准备，才能够更好地生存下来，繁衍生息[9]。

雌性黑叶猴妊娠后，其行为发生一定变化。与未妊娠个体相比，妊娠前期的雌性黑叶猴除运动和取食行为变化显著(P<0.05)外，其余行为基本无较大变化，运动和取食行为的变化原因不明，可能是试验动物的个体差异。在妊娠后期，雌性黑叶猴比平时更加喜欢安静，取食基本恢复到未妊娠时水平，休息行为显著增加(P<0.05)，运动和社会性行为显著减少(P<0.05)，这些变化可以降低雌性黑叶猴及胎儿在妊娠后期受到伤害的风险，以保证其将来顺利分娩。

育幼行为和幼仔行为是黑叶猴母亲和幼仔间在育幼时期发生的特殊行为，在此期间，黑叶猴母亲独自承担抚育幼仔的任务，花费大量时间用于抚育幼仔，而幼仔则对母亲具有很强的依赖性，这使黑叶猴母仔的行为时间分配发生较大变化。刚出生的幼仔尚不能独立生活，高度依赖母亲，其幼仔行为频繁，其母亲的育幼行为也频繁。随着幼仔的成长发育，幼仔对母亲的依赖性逐渐降低，开始慢慢尝试独立活动，甚至开始离开母亲独立睡眠，幼仔行为逐渐减少，其母亲的育幼行为也随之减少。幼仔月龄越小，越依赖母亲，母亲和幼仔与群内其他个体的互动也就越少，因此它们的社会性行为也较少。随着月龄增长，幼仔逐渐增加与群内其他个体的互动，尤其是与亚成年个体和其他幼仔间的玩耍行为增加剧烈，其母亲也在减少育幼行为的同时增加了与群内其他成员间的互动，导致幼仔与母亲的社会性行为均显著增加(P<0.05)。幼仔1岁左右时基本已经能独立生活，其幼仔行为偶有发生，但频率很低，此时基本可认为黑叶猴幼仔的育幼期已经结束。