外来物种红耳龟在中国野外分布现状及扩散路径研究

龚世平 杨江波 葛 研 Daniel Gaillard

(1.广东省生物资源应用研究所，广东省动物保护与资源利用重点实验室，广东省野生动物保护与利用公共实验室，广州，510260;2.北京大学生命科学学院，北京，100871)

中国是世界上遭受生物入侵危害最为严重的国家之一，已记录的外来入侵生物达560种［1］，严重危害入侵地的生物多样性和生态环境安全，并造成了巨大的经济损失［2－3］。研究表明国际贸易已成为外来物种入侵中国的主要途径之一，起初出于养殖或观赏目的而引入的外来物种，后因放生、养殖逃逸等原因进入野外环境，造成生物入侵危害［2，4］。红耳龟(Trachemys scripta elegans)是一个典型的因国际贸易而引入中国的外来入侵种，该种原产美国和墨西哥，现已被引入到欧洲、非洲、亚洲、美洲等地区的许多国家［5］，成为世界性的入侵物种，被世界自然保护联盟(IUCN)列为全球100种最具威胁的入侵物种之一［6］。

红耳龟最早于20世纪80年代经香港引入中国大陆［7］，在此后的30多年里，红耳龟养殖业在中国逐渐发展壮大，仅海南、江苏、浙江、湖南和广东5个主要养殖大省2005年繁殖的红耳龟数量就多达约2500万只［8］，此外每年仍有数百万只红耳龟通过各种渠道流入中国［7］。目前红耳龟市场贸易遍及中国所有省区，并在龟类贸易市场上占据绝对数量优势［9－10］。长期以来，由于宠物弃养、宗教放生、养殖逃逸，甚至一些错误的执法放生等原因，导致红耳龟已在中国野外普遍存在［7，10］。刘丹等［10］调查发现，截至 2010年9月中国22个省市自治区有红耳龟野外分布记录，分布点达104个。虽然近年来有关媒体对红耳龟生态危害进行了大量科普宣传，但每年仍有大量有关红耳龟放生及野外发现的案例报道，关于红耳龟在中国野外的最新分布情况尚不清楚。掌握外来入侵物种的野外分布现状和扩散路径是开展阻截防控工作的重要基础。因此，本文在收集分析最新数据资料和对部分重点区域进行野外调查的基础上，对红耳龟在中国的野外分布现状及扩散路径进行了研究。

1 研究方法

1.1 数据获取

本文采用文献调研、野外调查、访问调查等相结合的方法获取数据资料。在文献资料收集方面，主要利用广东省科技图书馆的中文和外文数据库，以及Google学术搜索、百度等主流搜索工具进行相关数据资料检索。检索关键词使用“红耳龟”、 “Trachemys scripta elegans(拉丁学名)”、 “red-eared slider(英文名)”，以及俗名“巴西龟”、“红耳彩龟”。考虑到中国民间通常把各类龟都统称为“乌龟”，一些非学术性信息资料中也多以“乌龟”代称各类龟，在利用百度检索有关龟类分布和放生信息时，增加关键词“乌龟”，然后根据所报道信息的配图或文字描述来判断所报道的“乌龟”是否为红耳龟。本研究检索2017年8月30日之前发表的各类文献及信息资料。

在野外调查方面，主要对广东、广西、海南、湖南、湖北、江西、福建、浙江、安徽、云南、江苏、贵州、四川、北京、上海，以及澳门等地进行了野外实地调查，用GPS(Garmin GPSMAP 62sc)对红耳龟的地理位置信息进行记录。在野外调查期间还对当地居民进行访问调查，向调查对象展示红耳龟照片，咨询该种在当地野外分布情况及进入野外的途径。此外，本研究还对部分龟类养殖场及长期从事龟类贸易的人员进行访问调查，了解红耳龟进入中国的时间、路线、数量情况，以及在中国的养殖规模、贸易路线、贸易量、放生情况等信息，从而了解该种在中国的扩散路线及入侵状况。

1.2 数据处理

对检索到的文献信息资料进行整理分析，筛选出有关红耳龟在中国野外分布的文献及网络信息(包括书籍8部、论文73篇、报刊信息67条、其他网络信息90条)，进一步提取了228个野外分布点。野外调查共记录到37个红耳龟分布点。根据红耳龟分布点的地理坐标(或根据地方名称确定的大致地理坐标)，利用ArcGIS10.3软件制作分布图。红耳龟在中国的扩散路径可分为自然和人为两种路径，自然扩散路径指红耳龟在其分布的水系内自行扩散的路径，人为扩散路径指通过贸易和放生活动而进行扩散的路径。人为扩散路径可使红耳龟在全国范围内进行远距离的快速扩散，导致大范围入侵风险。本研究主要根据调查掌握的红耳龟贸易路线来分析人为扩散路径，绘制扩散路径图。

2 结果与分析

2.1 野外分布现状及特点

研究发现，目前红耳龟在全国34个省级行政区(包括23个省、5个自治区、4个直辖市、2个特别行政区)均有野外分布记录。野外分布点多达265个(图1)，其中东南部的广东、台湾、海南、浙江、江苏、福建、湖北的分布点较多(每个省区分布点数超过10个)，达151个，占57.0%;辽宁、上海、山东、云南、河南、湖南、北京等分布点数量中等(每个省区分布点数6～10个)，共有56个，占21.1%;其余省区分布点较少(每个省区分布点数1～5个)，共有58个，占21.9%;分布点最多的省为广东(46个)，最少的为西藏、甘肃、山西(各1个)。从分布的水系来看，中国各主要水系均有红耳龟分布，其中珠江水系和长江水系分布点较为密集。由于人为放生的原因，红耳龟通常在一些人口密集的城镇地区、风景名胜区、森林公园等区域的水体分布概率较高，甚至在一些自然保护区(如广东古田省级自然保护区、广东象头山国家级自然保护区)也有发现。

图1 红耳龟在中国的野外分布(1998～2017)Fig.1 Field distribution of Trachemys scripta elegans in China，as indicated by presence records of the species from 1998 to 2017．The black dots indicate field distribution sites of T.s.elegans

2.2 传入及扩散路径

红耳龟于20世纪80年代或更早时期最先从原产地美国通过贸易进入中国台湾和香港地区，然后主要从香港进入中国大陆广东广州地区，也有少部分从台湾进入福建地区(厦门、泉州、福州)。2003年以后，大量红耳龟被直接从美国进口到中国大陆的北京、上海、广州、杭州等地。红耳龟通过以上路径引入中国大陆后，除了一部分运往全国各地贸易市场外，另外一部分则运往国内的养殖场用于繁殖，主要的养殖省份包括广东、浙江、江苏、海南、江西、湖南、湖北。这些养殖场繁殖的红耳龟除本地区贸易外，还运往全国各地的大城市贸易市场，然后再逐次进入中小城市、乡镇、村庄的贸易市场。进入市场的红耳龟有相当一部分被消费者购买用于放生，部分被放生的红耳龟进入自然水体后在野外生存下来，并进行繁殖和扩散。从国际和全国尺度上看，红耳龟的入侵扩散路径实际上与贸易路径相吻合(图2)。

图2 红耳龟在中国的入侵扩散路径Fig.2 Invasion and diffusion pathways of Trachemys scripta elegans in China

3 讨论

3.1 野外分布

在台湾，20世纪90年代初已经在溪流、湖泊、水库等许多环境发现红耳龟，目前发现的分布点达31个，该种能够在台湾野外环境中繁殖，种群数量超过了本土的黄喉拟水龟(Mauremys mutica)和中华鳖(Pelodiscus sinensis)，成为台湾丰富度排名第二的淡水龟类物种［11－12］。在香港，最早于2000年在滘西洲野外发现红耳龟［13］，现已在多个区域发现野外分布记录。在澳门，作者于2011～2013年在石排湾、九澳水库、黑沙水库、白鸽巢公园等地发现红耳龟。在中国大陆，21世纪初红耳龟人工养殖已形成较大规模［14］，同时该种因人为放生等原因进入野外自然环境，呈蔓延态势［7］。截至2010年9月在中国22个省、直辖市、自治区发现红耳龟野外分布记录，分布点达104个［10］。本研究发现全国34个省级行政区均有红耳龟分布，共统计到265个野外分布点，比此前报道的分布点数量多161个。本研究表明，近年来红耳龟在中国野外蔓延的形势非常严峻。

就红耳龟在中国野外分布点的数量而言，由于调查强度和信息收集的局限性，肯定存在一些遗漏的分布点，实际分布点数量应该更多。例如，某些地区可能有红耳龟分布，但无相关调查和媒体报道，此类分布点就无法统计到。本研究发现红耳龟分布点在东南沿海省份(尤其是广东省)较为密集，在西北地区、东北地区、西南地区相对稀疏，这可能与不同地区的龟类放生习俗有关，南方省份(尤其是广东地区)的龟类放生习俗较为盛行［15］。在人口密集的大城市(例如，广州、深圳、北京、上海、武汉等)附近水域红耳龟分布点较多，这可能与大城市人口多，饲养宠物龟和放生龟类人数相对也较多有关。在一些风景名胜区、森林公园，甚至自然保护区也发现红耳龟，主要是宗教放生活动导致［16－18］。从分布范围来看，红耳龟已在全国所有省区、主要水系、多数淡水湖泊均有分布，成为在中国分布范围最广的外来入侵爬行动物。

3.2 扩散路径

作为淡水龟类，红耳龟自然扩散路径一般是从入侵点开始，沿着水系或水网的空间延伸方向进行扩散，其扩散路径受到自身扩散能力、水系或水网的空间分布，以及相应区域的食物资源及生态条件的影响。在广东和海南的野外研究发现，红耳龟具有一定的活动家域，面积通常为3.83～8.12 hm2，家域范围相对稳定，未发现远距离的迁移，推测可能是因为入侵地区食物资源丰富，较小的家域已能够满足其生存和繁殖［17，19－20］。Gibbons 等［21］在美国原产地的一项研究表明，红耳龟长距离迁移的原因可能包括觅食、寻找配偶、越冬、幼龟离巢、栖息地不适宜等。人为扩散路径则是人为贸易运输的路径，相比自然扩散路径，人为扩散路径具有速度快、范围广、不受水系或水网空间分布的影响，可以跨越自然屏障等特点。据业内人士介绍，近5年来全国每年人工繁殖的红耳龟数量多达3000～5000万只，其中每年用于放生的红耳龟保守估计超过500万只。在中国，红耳龟贸易从养殖场到大城市集贸市场，再依次到中小城市、乡镇、村，形成了一个十分庞大而复杂的贸易网络(图2)，正是这个贸易网络为红耳龟的扩散提供了便捷的路径，使其能够在中国野外环境广泛分布和快速蔓延。在国际上，一些发达国家高度重视红耳龟的危害，美国1975年禁止红耳龟的国内贸易，欧洲1997年禁止进口红耳龟，韩国也于2001年禁止进口红耳龟［7］，但中国目前还没有相关法律法规禁止红耳龟的进口和国内贸易，这使得红耳龟借助贸易流通渠道在全国范围内扩散十分容易。

3.3 入侵途径与危害

红耳龟进入中国野外环境的主要途径有3个，包括宗教放生、宠物弃养、养殖逃逸，其中最主要的是宗教放生［7，10］。宗教放生在中国普遍存在，红耳龟因其价格便宜和容易获得而成为常见的放生龟种，长期普遍存在的宗教放生活动导致大量红耳龟进入野外环境［10，15］。当前民众普遍对红耳龟放生的生态风险缺乏认识，对外来龟类的鉴别知识缺乏［10，15］，甚至一些野生动物管理执法人员也误将包括红耳龟在内的大量外来种当作珍稀濒危野生动物放生到自然保护区等重要而敏感的自然环境中［7］。另外，作者调查了解到，一些寺庙等宗教组织购买红耳龟等外来物种，在自然水域举行宗教放生活动，一些民众认同佛教宣传的“众生平等”思想，认识不到放生红耳龟存在的生态风险。2017年1月1日起施行的《中华人民共和国野生动物保护法》对外来物种放生有明确规定，其中第五十四条规定:“违反本法第三十七条第二款规定，将从境外引进的野生动物放归野外环境的，由县级以上人民政府野生动物保护主管部门责令限期捕回，处一万元以上五万元以下的罚款;逾期不捕回的，由有关野生动物保护主管部门代为捕回或者采取降低影响的措施，所需费用由被责令限期捕回者承担。”由于红耳龟放生是一个普遍存在的问题，执法管理难度很大，目前来看依靠法律来禁止红耳龟放生仍存在很多现实困难。

中国与美国所处的纬度范围基本一致，红耳龟自然分布的纬度范围涵盖中国绝大部分地区。Rodder等［22］利用物种分布模型对红耳龟潜在适宜分布区进行了预测，结果表明在中国除了西藏、甘肃、青海、宁夏、内蒙古、黑龙江、吉林等地区外，其余大部分地区的气候条件都适宜红耳龟生存，尤其是东南部省份。中国东南诸省大量红耳龟养殖场的存在也证明这些地区的气候条件适宜红耳龟生存和繁殖。有关研究表明，红耳龟繁殖力强，对低温、环境污染、盐胁迫等具有较强的耐受性［7，23］，食性杂［24］，对食物等生存资源的竞争力强于入侵地龟类［25－26］，严重威胁入侵地的龟类及生物多样性。目前中国本土的淡水龟类，如三线闭壳龟(Cuora trifasciata)、平胸龟(Platysternon megacephalum)、黑颈乌龟(Mauremys nigricans)、四眼斑水龟(Sacalia quadriocellata)、眼斑水龟(Sacalia bealei)等野外种群数量已经严重下降［27］，红耳龟的入侵可能导致这些濒危龟类的处境雪上加霜。另外，红耳龟普遍携带致病性的沙门氏菌(Salmonella spp．)，在广东和海南的调查发现红耳龟携带率分别达到39%和54%，其中包括对人类具有高致病性的波摩那沙门氏菌(Salmonella pomona)，严重威胁人类健康和生态环境安全［28－29］。

3.4 防控建议

基于对红耳龟在中国的分布现状、入侵扩散路径及潜在危害的分析，提出6点管理防控建议:(1)加强关于外来物种入侵危害及防控方面的科普教育，提高公众对外来入侵物种的识别能力和防范意识。充分利用网络、报刊和电视等大众媒体及学校的教育资源对公众开展科普宣传，组织专门的培训活动提高野生动物执法管理人员对外来入侵物种的鉴别能力、防范意识和执法管理水平，有针对性地面向寺庙、放生协会、宗教组织等开展科普教育工作，引导其遵守国家法律，开展科学放生活动，避免乱放生。(2)加强外来入侵物种防控立法，借鉴发达国家相关立法经验，从国家层面针对外来入侵物种防控进行专门立法，为相关防控工作的开展提供指导和法律依据。(3)加强对外来入侵物种放生行为的监督和执法管理。在一些放生活动比较集中的节假日(例如清明节)，加强对放生活动频繁区域的巡逻执法。面向社会设立外来物种放生监督举报电话，发挥公众在外来入侵物种放生管理中的参与和监督作用。(4)设立动物放生科学咨询机构，制定动物放生的规范和标准，为放生活动提供科学咨询和专业指导，规范动物放生活动。(5)加强对红耳龟贸易和养殖的管理。出台相关政策，禁止或严格限制红耳龟商业性进口活动，对国内养殖企业加强监督管理，防止养殖逃逸，限制养殖规模，并逐步实现禁止商业性养殖和贸易。(6)在入侵区域积极开展红耳龟清除工作，在关键的扩散通道开展防控阻截工作，尤其要花大力气清除侵入自然保护区等关键生态区域内的红耳龟。(7)加强红耳龟野外分布调查和监测，积极开展入侵机制、扩散规律、生态危害、风险评估及防控技术研究，为红耳龟入侵风险评估、科学防控、执法管理、政府决策等提供理论依据和技术支持。

致谢:华南理工大学刘玉玲同学协助检索文献资料，中国科学院水生生物研究所陈懋助理研究员协助制作地图，在此一并致谢!

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