肱骨近端骨质疏松对肩袖损伤修复影响的研究进展

泮宸帅 朱贤平 滕晓 丁凌志

肩袖是由肩胛下肌、冈上肌、冈下肌、小圆肌的肌腱在肱骨头前、上、后方形成的袖套样肌腱结构［1］。这些肌腱的运动导致肩关节各方向活动，这些肌腱也将肱骨头稳定于肩胛盂上，对维持肩关节的稳定和活动起着极其重要的作用。随着全民运动的普及，更多老年人参与到运动中来，运动损伤也相应增多，其中肩袖损伤是非常常见的一种。据统计［2］，肩袖损伤在60岁以上人群中的发病率高达25%。肩袖损伤可导致肩关节疼痛，活动受限等一系列的功能障碍。本文对近年来国内外相关文献进行筛选和分析，对肱骨近端骨质疏松对肩袖损伤修复影响的研究进展综述如下。

一、肩袖损伤与骨质疏松的关系

骨质疏松是由多因素引起代谢变化而导致骨生成障碍的综合征，临床表现为周身骨骼疼痛、骨骼弯曲和易发生骨折，其特点为单位体积内骨量减少，骨皮质变薄，海绵骨骨小梁数目及大小均减少，髓腔增宽，骨荷载功能减弱［3］。有研究表明，骨质疏松与年龄、性别、绝经等因素相关［4］。许多研究表明，肱骨近端局部的骨质疏松与肩袖损伤相关［5-11］。Meyer等［5］对14例尸体的肩关节进行研究（其中7例伴有肩袖损伤，7例肩袖完整），通过高分辨CT来测量肩关节的骨密度，结果示伴有肩袖损伤的肱骨头大结节处的骨密度较无肩袖损伤的肱骨头低至少50%。Jiang等［6］对22具尸体标本进行X线测量骨密度，比较肩袖损伤尸体肱骨头及无肩袖损伤肱骨头的骨密度，分析肩袖损伤与肱骨近端骨密度的关系，得出结论：肩袖损伤与骨表面退变及大结节处骨质废用性减低相关。Braunstein等［7］研究发现肱骨大结节处骨质疏松会随着慢性肩袖损伤的病程发展而加速。Cadet等［8］对27例伴有肩袖损伤患者进行研究分析，通过测量肱骨大结节处的骨质疏松评分，来估计骨质疏松程度。该研究表明，在肩袖损伤患者中，大结节处的骨质疏松程度与肩袖回缩程度及病程相关，急性损伤及肩袖轻、中度回缩的患者骨密度要明显高于慢性损伤及肩袖重度回缩的患者。但Oh等［9］研究认为，肱骨大结节处的骨质疏松与有症状的肩袖损伤相关，但与肩袖损伤类型及撕裂大小无关。有研究认为，肩袖损伤后大结节处骨质疏松的原因在于局部失去了肩袖牵拉的刺激［10］。Kannus等［11］发现，对于在保守治疗阶段能改善其肩关节功能的患者，其局部骨丢失量要明显少。

二、肱骨近端骨质疏松的测量方法

目前有文献应用腰、髋的骨质疏松测量来评估肱骨近端的骨质疏松［12］。Park等［13］对 175例患者（74例男性，101例女性）的肱骨大结节、肱骨头、解剖颈进行骨密度的测量，得出肱骨近端的骨密度和腰、髋骨密度高度相关。但有研究认为，腰、髋的骨密度来预测肱骨近端是不可靠的，作者认为应用重塑理论，肱骨的骨密度决定于肩袖的完整及肩关节的负荷水平，虽然在解剖上肩、髋的结构类似，但肩关节为非负重关节，这一点可能决定了其骨密度和腰、髋骨密度无明显相关［9］。Almeida等［10］通过对比应用腰、髋骨质疏松指数来估计肱骨近端骨质疏松的方法及直接测量肱骨近端骨质疏松后认为，两种方法会得到不同的测量结果。目前有较多测量肱骨近端局部骨密度的方法，Mather等［14］对108例患者进行肱骨近端双能X线吸收计量法，通过其测量肱骨近端皮质骨的厚度及评估肱骨近端矿物质密度，认为此法对于排除骨质疏松是有效、安全、廉价的方法。其他一些研究也支持应用测量皮质骨厚度来评估肱骨近端骨质疏松的方法［15-16］。有研究通过高分辨CT对肱骨近端骨质进行检测并行骨质疏松相关研究［7,17-18］。大结节处骨密度高低分布决定了修复过程中锚钉置入位置，但众多研究结果仍存在争议。Kirchhoff等［18］通过对CT测量，作者在大结节上设立内外侧的前、中、后共6个圆柱状观测区，测量各观察区中骨量体积比值、骨小梁厚度、骨小梁间隙等数值，得出结论：大结节内侧的骨质明显优于外侧骨质。但是Ho等［9］对65例肩袖损伤的患者应用双能X线吸收计量法、测量大结节处的骨密度，作者把大结节按前、后，内、外共分为四个区域，得出结论：后外侧骨密度最高，而内侧的骨密度最低。这两个研究的结论相矛盾，作者认为两个研究的标本不同，一个为尸体研究，一个为临床患者研究，这也间接证明肩袖损伤与继发性的骨质疏松相关。

三、骨质疏松对锚钉固定的影响

肩袖修复可靠性受各种因素影响［7］，其中骨质疏松带来的骨密度下降可能造成锚钉松动和脱离。Pietschmann等［19］应用3种锚钉对非骨质疏松的肱骨头与骨质疏松的肱骨头进行锚钉拔出力对比，结果示非骨质疏松患者的肱骨头锚钉拔出力要明显大于骨质疏松患者的肱骨头。锚钉固定位置也与拔出力相关。Tingart等［17］通过对20具尸体肱骨头进行内外侧的前、中、后共6个区域划分，并进行高分辨率CT测量各区域骨小梁及皮质骨骨密度，并对各个区域行锚钉固定并测量锚钉的拔出力，结果示内侧尤其是内前、中这两个区域的骨密度最高，且锚钉拔出力最强。因此，对于骨质疏松患者，锚钉固定的难度较非骨质疏松患者要大得多，临床上可以通过改进固定方式，选用合适的锚钉类型改善锚钉在疏松骨质中的固定效果。目前很多的研究表明，当锚钉置入方向与骨面呈45°时，拔出力最大，且失败率最低［20-21］。在锚钉选择上，根据材料可分为金属锚钉和可吸收生物锚钉。Tingart等［22］发现应用生物锚钉随时间推移固定作用会明显降低，而金属锚钉在拔出力方面要明显优于生物型锚钉，特别是在骨质疏松的肱骨近端。Uruc等［23］以绵羊肱骨头为实验材料，通过应用新的外排螺钉（螺钉长度更长，螺纹更深，并加用垫片的外排钉）对比普通外排螺钉，测试肩袖修补后的螺钉拔出力，结果示新方法螺钉拔出力明显更大，（121.10±10.17）N 对比（176.10±10.34） N。

四、骨质疏松对肩袖骨-腱愈合的影响

很多因素都可以影响肩袖修复术后愈合［24-25］，其中肱骨近端骨质疏松是影响肩袖修复的独立因素［26］。Chen等［27］将实验兔分为三组，分别为对照组、骨质疏松组及骨质增强组。在应用相应药物8周后对冈上肌腱及骨之间的附着力以及骨腱界面局部切片进行比较，发现对照组及骨质增强组在腱骨附着力上大于骨质疏松组，且对照组切片中可观察到厚而整齐的4层腱骨愈合界面，包括肌腱层、未矿化纤维软骨层、矿化纤维软骨层以及骨组织层，在骨质增强组中，未矿化纤维软骨层、矿化纤维软骨层明显较对照组厚，而骨质疏松组腱骨愈合界面则相对薄而且紊乱，进而得出肱骨近端骨密度的增加会提高腱骨界愈合的结论。在局部骨质疏松的情况下，容易出现骨床松动和肩袖附着点固定强度不够，无法提供良好的微环境来促进腱骨愈合。

骨质疏松患者通常伴随着维生素D的缺乏［28］。Angeline等［29］将实验小鼠分为两组，分为骨质疏松组及对照组，对所有小鼠实施肩袖修复术，术后2周测量其失效负荷，发现骨质疏松组失效负荷要明显低于对照组，术后4周组织切片观察，发现骨质疏松组骨组织形成与胶原纤维形成较对照组少。Oh等［30］研究发现，维生素D的缺乏会导致肌肉脂肪化及肌力下降，而Goden è che等［31］发现，肌肉脂肪化和肩袖修复后肩关节评分及再撕裂率明显相关，即脂肪化程度越高，肩袖术后功能评分越低，再撕裂率越高。Dougherty等［32］对维生素D及肩袖损伤相关性研究进行综述，得出结论：维生素D在肩袖损伤修复后，可以减少局部炎症，增加骨、肌肉、腱-骨界面的愈合。但是Ryu等［33］对91例肩袖全层撕裂的患者进行研究，发现术前血清维生素D含量与术后肩关节评分无明显相关性。Alkhenizan等［34］对沙特阿拉伯首都利雅得的居民进行社区调查，发现血清维生素D含量与骨质疏松水平、性别、种族等无明显相关性。

五、延迟锻炼对肩关节恢复的影响

对于伴有局部骨质疏松的肩袖损伤患者，肩袖修复术后需将康复训练计划延迟，给予6 周左右的肩关节制动，使已修复的肩袖有良好的腱骨愈合环境，之后再逐渐恢复康复训练［3］。Parsons等［35］对43例肩袖全层撕裂的患者制动6周后开始行功能锻炼，并检测1年后患者的肩关节功能评分及活动度，得出早期制动不会导致远期的肩关节僵硬的结论。Chen等［36］认为延期的功能锻炼与早期锻炼相比，术后3、6、12个月患者抬臂能力无明显差异，而延期功能锻炼组在再撕裂比率方面较早期功能锻炼组低。Yi等［37］通过对肩袖损伤患者早期和延期功能锻炼的比较，发现两者术后功能恢复无明显差异。但Mazuquin等［38］认为，早期功能锻炼对于肩关节术后恢复有较大帮助，特别是针对中小型肩袖撕裂的患者。

总结：肩袖损伤往往伴有肱骨近端局部的骨质疏松，对肩袖损伤修复增加了挑战。肱骨近端骨质疏松的影响因素很多，既有全身因素，又可因局部应力刺激减少所致。肱骨近端特别是大结节处的骨质疏松会导致肩袖损伤修复过程中锚钉固定不牢靠、拔出率增加等，对术后的康复愈合也是一个不利因素。骨质疏松患者常伴有维生素D缺乏，而维生素D在肩袖术后愈合的很多方面起了积极作用，其具体的机制需要进一步研究。

［1］ 闵楠,薛庆云. 肩袖损伤治疗进展［J/CD］. 中华肩肘外科电子杂志, 2013, 1（1）:61-64.

［2］ Yamamoto A, Takagishi K, Osawa T, et al. Prevalence and risk factors of a rotator cuff tear in the general population［J］. J Shoulder Elbow Surg,2010 ,19（1）:116-120.

［3］ 张阳洋, 杨星光, 赵金忠. 伴有骨质疏松的肩袖损伤治疗进展［J］. 国际骨科学杂志, 2016, 37（4）：214-218.

［4］ Clavert P, Bouchaïb J, Sommaire C, et al. Does bone density of the greater tuberosity change in patients over 70? ［J］. Orthop Traumatol Surg Res, 2014 ,100（1）:109-111.

［5］ Meyer DC, Fucentese SF, Koller B, et al. Association of osteopenia of the humeral head with full, thickness rotator cuff tears［J］. J Shoulder Elbow Surg, 2004, 13（3）: 333-337.

［6］ Jiang YB, Zhao J, Van Holsbeeck MT, et al. Trabecular microstructure and surface changes in the greater tuberosity in rotator cuff tears［J］. Skeletal Radiol, 2002, 31（9）: 522-528.

［7］ Braunstein V, Ockert B, Windolf M. et al.Increasing pullout strength of suture anchors in osteoporotic bone using augmentation:a cadaver study［J］. Clin Biomech （Bristol,Avon）, 2015, 30（3）: 243-247.

［8］ Cadet ER, Hsu JW, Levine WN, et al. The relationship between greater tuberosity osteopenia and the chronicity of rotator cuff tears［J］. J Shoulder Elbow Surg, 2008, 17（1）: 73-77.

［9］ Oh JH, Song BW, Lee YS. Measurement of volumetric bone mineral density in proximal humerus using quantitative computed tomography in patients with unilateral rotator cuff tear［J］. J Shoulder Elbow Surg, 2014, 23（7）: 993-1002.

［10］ Almeida A, Atti V, Agostini DC, et al. Comparative analysis on arthroscopic sutures of large and extensive rotator cuff injuries in relation to the degree of osteopenia［J］. Rev Bras Ortop, 2015,50（1）: 83-88.

［11］ Kannus P, Leppälä J, Lehto M, et al. A rotator cuff rupture produces permanentosteoporosis in the affected extremity,but not in those withwhom shoulder function has returned to normal［J］.J Bone Miner Res, 1994, 10（8）：1263-1271.

［12］ Levy JC, Ashukem MT, Formaini NT. Factors predicting postoperative range of motion for anatomic total shoulder arthroplasty［J］. J Shoulder Elbow Surg, 2016, 25（1）: 55-60.［13］ Park JY, Kim MH. Changes in bone mineral density of the proximal humerus in Koreans: Suture anchor in rotator cuff repair［J］.Orthopedics, 2004, 27（8）: 857-861.

［14］ Mather J, Macdermid JC, Faber KJ, et al. Proximal humerus cortical bone thickness correlates with bone mineral density and can clinically rule out osteoporosis［J］. J Shoulder Elbow Surg,2013, 22（6）: 732-738.

［15］ Spross C, Kaestle N, Benninger EA, et al. Deltoid tuberosity index:a simple radiographic Tool to assess local bone quality in proximal humerus fractures［J］. Clin Orthop Relat Res, 2015, 473（9）:3038-3045.

［16］ Helfen T, Sprecher CM, Eberli U, et al. High-Resolution Tomography-Based quantification of cortical porosity and cortical thickness at the surgical neck of the humerus during aging［J］.Calcif Tissue Int, 2017, 101（3）:271-279.

［17］ Tingart MJ, Apreleva M, Zurakowski D, et al. Pullout strength of suture anchors used in rotator cuff repair［J］. J Bone Joint Surg Am, 2003（11）: 2190-2198.

［18］ Kirchhoff C, Kirchhoff S, Sprecher CM, et al. X-treme CT analysis of cancellous bone at the rotator cuff insertion in human individuals with osteoporosis: superficial versus deep quality［J］.Arch Orthop Trauma Surg, 2013, 133（3）: 381-387.

［19］ Pietschmann MF, Fröhlich V, Ficklscherer A, et al. Suture anchor fixation strength in osteopenic versus non-osteopenic bone for rotator cuff repair［J］. Arch Orthop Trauma Surg, 2009, 129（3）:373-379.

［20］ Liporace FA, Penny K, Bono CM, et al. The mechanical effects of suture anchor insertion angle for rotator cuff repair［J］.Orthopedics, 2002, 25（4）: 399-402.

［21］ Strauss E, Frank D, Kubiak E, et al. The effect of the angle of suture anchor insertion on fixation failure at the tendon-suture interface after rotator cuff repair: deadman's angle revisited［J］.Arthroscopy, 25（6）:597-602.

［22］ Tingart MJ, Apreleva M, Lehtinen J, et al. Anchor design and bone mineral density affect the pull-out strength of suture anchors in rotator cuff repair: which anchors are best to use in patients with low bone quality? ［J］. Am J Sports Med, 2004, 32（6）:1466-1473.

［23］ Uruc V, Ozden R, Dogramaci Y, et al. A new anchor augmentation technique with a cancellous screw in osteoporotic rotator cuff repair: an in vitro biomechanical study on sheep humerus specimens［J］. Arthroscopy, 2014, 30（1）:16-21.

［24］ Mulligan EP, Devanna RR, Huang M, et al. Factors that impact rehabilitation strategies after rotator cuff repair［J］. Phys Sportsmed, 2012, 40（4）: 102-114.

［25］ Mall NA, Tanaka MJ, Choi LS, et al. Factors affecting rotator cuff healing［J］. J Bone Joint Surg Am, 2014, 96（9）: 778-788.

［26］ Chung SW, Oh JH, Gong HS, et al. Factors affecting rotator cuff healing after arthroscopic repair osteoporosis as one of the independent risk factors［J］. Am J Sports Med, 2011, 39（10）:2099-2107.

［27］ Chen X, Giambini H, Ben-Abraham E, et al. Effect of bone mineral density on rotator cuff tear: an osteoporotic rabbit model［J］.PLoS One, 2015, 10（10）: e0139384.

［28］ Nikolaidou O, Migkou S, Karampalis C. Rehabilitation after rotator cuff repair［J］. Open Orthop J, 2017, 28（11）: 154-162.

［29］ Angeline ME, Ma R, Pascual-Garrido C, et al. Effect of dietinduced vitamin D deficiency on rotator cuff healing in a ratmodel［J］. Am J Sports Med, 2014, 42（1）: 27-34.

［30］ Oh JH, Kim SH, Kim JH, et al. The level of vitamin D in the serum correlates with fatty degeneration of the muscles of the rotator cuff［J］. J Bone Joint Surg Br, 2009, 91（12）: 1587-1593.

［31］ Goden è che A, Elia F, Kempf JF, et al. Fatty infiltration of stage 1 or higher significantly compromises long-term healing of supraspinatus repairs［J］. J Shoulder Elbow Surg,2017,26（10）:1818-1825.

［32］ Dougherty KA, Dilisio MF, Agrawal DK. Vitamin D and the immunomodulation of rotator cuff injury［J］. J Inflamm Res,2016, 14（9）: 123-131.

［33］ Ryu KJ, Kim BH, Lee Y, et al. Low serum vitamin D is not correlated with the severity of a rotator cuff tear or retear after arthroscopic repair［J］. Am J Sports Med, 2015, 43（7）: 1743-1750.

［34］ Alkhenizan A, Mahmoud A, Hussain A, et al. The relationship between 25 （OH） D levels （vitamin D） and bone mineral density（BMD） in a saudi population in a Community-Based setting［J］.PLoS One, 2017, 12（1）: e0169122.

［35］ Parsons BO, Gruson KI, Chen DD, et al. Does slower rehabilitation after arthroscopic rotator cuff repair lead to long-term stiffness? ［J］.J Shoulder Elbow Surg, 2010, 19（7）:1034-1039.

［36］ Chen L, Peng K, Zhang D, et al. Rehabilitation protocol after arthroscopic rotator cuff repair: early versus delayed motion［J］.Int J Clin Exp Med, 2015, 8（6）: 8329-8338.

［37］ Yi A, Villacis D, Yalamanchili R, et al. A comparison of rehabilitation methods after arthroscopic rotator cuff repair:a systematic review［J］. Sports Health, 2015, 7（4）: 326-334.

［38］ Mazuquin BF, Wright AC, Russell S, et al. Effectiveness of early compared with conservative rehabilitation for patients having rotator cuff repair surgery:an overview of systematic reviews［J］.Br J Sports Med, 2018, 52（2）:111-121.