北京动物园圈养平原斑马种群统计学与遗传学分析

由玉岩周军英杜洋李莹曹长雷

(1.圈养野生动物技术北京市重点实验室，北京动物园，北京，100044；2.中国动物园协会，北京，100037；3.长江师范学院生命科学与技术学院，重庆，408100)

北京动物园圈养平原斑马种群统计学与遗传学分析

由玉岩1*周军英杜 洋李 莹曹长雷3

(1.圈养野生动物技术北京市重点实验室，北京动物园，北京，100044；2.中国动物园协会，北京，100037；3.长江师范学院生命科学与技术学院，重庆，408100)

稿件运行过程

斑马； 动物园； 圈养种群； 繁育； 遗传管理

圈养野生动物的目的在于使物种能够长期生存，期望能够在有限的空间和动物种群数量条件下，实现动物种群良性的可持续发展[1]，我们有必要把物种作为动态的进化实体进行保育并维持物种的遗传健康[2]。早在20世纪70年代末，美国动物园最先发现，圈养野生动物的近亲繁殖会影响动物种群的可持续发展[3]，因此，圈养野生动物种群的遗传学管理便应运而生。圈养种群的遗传学管理是避免近亲繁殖、保持种群较高基因多样性水平非常必要的一种管理手段[3]，是动物园保护物种健康发展的需要[4]。通过对圈养野生动物种群的遗传学管理，可以为不同物种建立真实的谱系，以确定特定个体对当前和未来种群的遗传重要性，并监测遗传多样性的时空变化情况[5]。我国近些年有关圈养野生动物种群的遗传学管理的报道多集中于珍稀濒危鸟类[6-8]和灵长类[9-10]，而针对动物园种群较大，且繁育良好的食草动物往往予以忽视。然而，经过近几十年的繁衍，部分物种在繁育过程中逐步出现了种群衰退现象，如死胎、流产、幼崽生存率低等问题凸显，同时，部分种群的管理也出现了问题，其中，平原斑马(Equusburchelli)就是一个最为显著的例子。

平原斑马亦称草原斑马或普通斑马。被列入《世界自然保护联盟》(IUCN)2015年濒危物种红色名录ver 3.1，野外种群现状稳定，该物种的生存尚未受到威胁。根据2002年IUCN的记录，野外平原斑马数量是66万只，但目前数量仍在缓慢下降，原因主要来自人类活动的影响，如野生动物栖息地的占用、畜牧业的发展以及被家畜占用的水源地等原因。平原斑马广泛分布于非洲东部、中部和南部，栖息于水草丰盛的热带草原。斑马是高度社群性的动物，其家庭结构多为每个家庭有1只雄性斑马，最多6只雌性斑马及它们的子女组成小群生活[11]。而一些尚未结婚、交配的雄性斑马则会自己单独生活，或是跟其他雄性一起生活，直至它们有能力去挑战有家室的雄性斑马[11]。在繁殖季节，斑马表现得十分紧张而活跃，雄兽之间互相会毫不客气地进行激烈的争斗，打斗的方式为互相碰击颈部、用嘴咬、用前蹄踢等[12]。野外生境中，每只获胜的雄兽每年要交配数只雌兽。雌兽的妊娠期约为11～13个月，每隔3 a生产1次[12]，每胎产1仔，幼仔出生后不久，即可站立和走路，哺乳期约为6个月，3.5～4岁时性成熟。寿命约为20～30 a[12]。

北京动物园饲养斑马的历史可以追溯到1971年，1971～2013年，北京动物园圈养及繁育斑马数量累计达到132只，在过去42 a中，北京动物园繁育的斑马后代已经遍布全国各大动物园。由于早期对斑马的饲养和繁殖并没有考虑到遗传管理问题，致使早期斑马的饲养繁育只注重数量增长，并未考虑种群的可持续发展及种群繁育力衰退问题。近些年斑马的流产率非常高，本研究通过查询北京动物园历史档案，建立斑马谱系，运用谱系分析软件进行种群遗传学分析，并最终制定科学的种群管理策略，为斑马的科学繁育提供依据，对圈养斑马种群的健康发展具有重要的意义。

1 研究方法

1.1谱系调查

本研究对北京动物园自1971年以来饲养繁育的斑马情况进行了调查，对历史圈养斑马的引进、输出、出生、死亡、繁育后代等谱系信息进行了查询与总结。

1.2数据分析

谱系数据录入及分析使用ISIS(International Species Information System)开发的SPARKS v1.6软件；种群统计学和遗传学分析使用PMx v1.0软件。通过PMx v1.0软件分析并明确奠基者数量、潜在奠基者数量及奠基者编号，对奠基者后代数量进行统计。通过PMx v1.0软件对种群数量变化情况及年龄结构进行分析，对不同时期斑马的死亡率进行统计，比较不同月份斑马的出生及死亡情况，并计算种群整体基因多样性保存比率、潜在的基因多样性保存比率、奠基者基因等量值、平均亲缘关系值、世代长度、有效种群数量，以及有效种群数量与种群数量的比值(Ne/N)等。

有效种群大小(Ne)是指一个种群中能将其基因连续传递到下一代的个体平均数，实际上相当于理想状态下(种群大小的稳定，世代之间没有重叠，所有个人以相同的概率给下一代贡献配子)种群的大小。Ne=4NmNf/(Nm+Nf)，其中，Nm表示雄性个体数，Nf表示雌性个体数，Nm和Nf应是指具有正常繁殖、生育能力和不致引起近缘变异和突变的数量。有效种群数量与种群数量的比值(Ne/N)，是判断种群遗传管理有效性的重要参数，Ne/N越接近1则表明有更多的个体适应繁育后代，反之则有更少的个体适宜繁育后代。

通过使用PMx v1.0软件计算MSI配对系数(MSI配对表是根据配对动物的平均亲缘关系值、雄雌动物平均亲缘关系值的差距、产生后代的近亲繁殖系数、配对动物祖先未知因素的总量进行计算的一组数值，通过该表的绘制，可以明确斑马的最佳配对，数值以1～7表示，1～4为适宜配对，>4为不适宜配对)。

2 结果

2.1圈养种群数量概况

1971～2013年，北京动物园斑马圈养及繁育累计132只。剔除死胎、流产、死亡、来源和去向不明等个体，最终用于种群谱系分析的个体共计56只，其中雄性38只，雌性18只。

对1971～2013年北京动物园圈养斑马种群繁育数量变化情况进行了统计，并将剔除前和剔除后的数据进行了比较(图1)。剔除数据后，种群数量总体呈稳定趋势，平均增长率λ为0.98。

2.2种群年龄结构与性比

目前，对斑马现存活个体种群年龄结构的分析显示(图2)，种群中育龄个体数量较多，0～3岁幼年个体数量不足，种群数量呈缓慢稳定增长趋势。历史圈养斑马种群总体性别比例为雄性：雌性=1.17∶1(性别不详个体未列入该分析，下同)。现存活斑马种群性别比例为雄性：雌性=2.11∶1，适宜繁殖年龄个体性别比例为1.76∶1，性别比例严重偏离斑马一雄多雌的种群现状。

图1 1971～2013年北京动物园圈养斑马种群数量变化情况Fig.1 Changes of captive population of zebra in Beijing Zoo from 1971 to 2013

图2 北京动物园斑马圈养种群年龄和性别结构Fig.2 Age and sex structure of captive zebra population in Beijing Zoo

2.3圈养种群的繁殖、死亡情况

谱系数据统计结果显示，斑马的繁殖年龄通常多在5～21岁间，据记载斑马最早繁殖年龄为2岁，最晚繁殖年龄为22岁。斑马的生理寿命约为30岁，而北京动物园圈养斑马最高存活年龄为32岁。雌性繁育周期平均1.11 a/胎。1岁前是幼龄斑马的死亡高峰期。在对1971～2013年北京动物园圈养斑马月出生、死亡数量情况的调查结果表明(图3)，42 a间，斑马在1月出生数量最多，累计达到35只个体；而6～7月死亡数量最多，累计达到15只，3月斑马死亡数量较6～7月为少，累计死亡5只个体。

通过不同时期斑马死亡率的统计结果(表1)显示，幼年斑马在30日龄死亡率较高，为11%，雌性、雄性30日龄死亡率相同，均为11%；刚出生斑马的死亡率(含流产)为18%，雄性死亡率为13%，雌性死亡率为24%；未成年个体的死亡率为4%，死亡个体全部为雄性；繁殖期和繁殖后期死亡个体数量明显下降。

图3 1971～2013年北京动物园圈养繁育斑马月出生、死亡数量Fig.3 The born and death number of zebra from 1971 to 2013 in Beijing Zoo

表1不同时期斑马死亡率统计

Tab.1 The zebra mortality rate in different period

由于2000年前，斑马的死亡病例还不是十分健全，仅对2000年之后的当年新生个体的死亡原因进行了统计(表2)。结果表明，新生个体死亡率为40%，且近一半的死亡原因为死胎和流产，以2004年死亡率最高为66.67%。

表2 北京动物园2000～2012年0～2岁斑马死亡原因统计

Tab.2 The death reason statistics of 0 to 2 years old the zebra in Beijing Zoo

2.4 圈养种群遗传学分析

北京动物园斑马圈养种群主要来源于不同时期引进的7只奠基者(表3)，其中5只个体已经死亡，现今种群中还有2只存活的奠基者已经繁育了后代，存活个体处于育龄年龄的雄性个体23只，雌性13只，种群只保留了野生个体83%的基因多样性。该种群的奠基者基因等量值是9，而奠基者的后代数明显不均衡(图4)，基因库87%的基因仅来自于3只奠基者，其中T132号(♂，已故)个体的后代数最多，T62次之。目前，存活奠基者为T62(♂)，T73(输出，♂)，T74(输出，♂)。由于T62后代数过多，已不适宜再继续产生后代，而T73和T74已经输出，不能满足园区内个体的繁育需求。其中，仅T132和T133为长期的配偶，其余奠基者均与非奠基者进行了配对。种群中，潜在奠基者的数量仅有2只，占整个种群数量的2.13%，如果能够使潜在奠基者的基因融入种群，则种群的基因多样性水平可提升至94%。种群的平均亲缘关系值(MK)是0.17，近似于半同胞间的近亲繁殖。

表3 北京动物园圈养斑马种群遗传学参数

Tab.3 Genetic parameters of captive zebra population in Beijing Zoo

图4 北京动物园历史圈养斑马种群奠基者后代数量Fig.4 Founder contribution and descendants of zebra of captive population in Beijing Zoo

2004年繁殖的数量最多为9只，2010年和2012年分别繁育后代7只，2001年和2005年繁育后代6只，其余年份繁育后代数在1～4只不等。后代年数量变化呈现增减式波动现象。根据配对适宜度指数(MSI)评估现存圈养斑马种群情况，结果表明大部分都是不利于遗传健康的配对繁育的后代。根据配对适宜度指数(MSI)表的分析结果(表4)，适合配对的遗传优势个体已经很少。

表4 圈养斑马MSI配对表

Tab.4 Breeding pairs with various MSI scores in captive zebra

注：本MSI配对表仅列出了适宜配对的个体；“-”表示数值已经>7，不适宜再配对

Note：The MSI pairing table only suitable pairing of individuals；“-”indicates values>7 which unsuitably to pair

3 讨论

3.1 斑马种群存在问题

1971～2013年，北京动物园斑马圈养及繁育累计132只，圈养斑马种群总数量呈持续稳定趋势，但如果不做有效的种群管理，种群数量将面临下降。至今，经由北京动物园繁育并输出的后代已经遍布全国，随着斑马种群的发展，问题也逐步凸显。

鉴于北京动物园现存斑马和历史斑马性别比来看，过多雄性后代的出现，加剧了斑马种群中雄性个体对等级地位的竞争，是导致接近繁殖年龄雄性死亡率上升的直接原因。在动物园有限的空间内，过多的雄性竞争将会导致仅有少数雄性个体能够繁育后代，而那些潜在遗传优势个体无法将其优势基因输入到该种群中，出现了单一雄性后代数量过多，形成了单一性别个体的不足或过多而导致后代遗传多样性比例的不均衡发展的现象出现[13]。此外，数代的近亲繁殖更加剧了遗传多样性的降低和稀有等位基因的丢失。因此，整个斑马种群在更多雄性降生和近亲繁殖的情况下逐步的衰退。

遗传管理有效性指数是有效数量与种群数量的比率(Ne/N)，该指数是对未来种群遗传状况预测的重要指标[13]。目前，斑马种群中Ne/N的比率接近0.06，这一结果表明现存斑马的有效种群已经很少，再加之大量早期奠基者的死亡和潜在奠基者未能有效参与到种群的繁育之中，给现有的斑马种群发展带来了更大的问题。影响Ne/N最主要的因素是种群大小的波动，其次为家系大小的变化和性比失衡[13]。鉴于斑马属一雄多雌的家族体系，后代中更多雄性的出现会在一定程度上影响了有效种群大小[14]。目前，北京动物园圈养斑马种群Ne/N的值很低，主要有两方面的原因。首先，种群的数量始终维持稳定；其次，种群中存在某些个体后代过多的情况。对北京动物园斑马种群而言，过少的有效种群以及单一建群者后代过多，直接导致了斑马种群遗传多样性的降低；更多近交繁育的出现，更加剧了斑马种群的近交衰退现象，使得斑马后代因死胎和流产的死亡的个体占了死亡总数的近一半比例。

北京动物园圈养斑马种群在衰退的过程中，新生及幼年个体的死亡率也随之升高。北京动物园斑马死亡的主要原因是死胎、流产、外伤及疾病等原因。斑马死亡多集中在早期，表现为出生时及30日龄前死亡率较高，早期流产或死胎是主要的死亡原因；30日龄前死亡个体均表现为体弱，抵抗力低下，极少有因斑马奶水不足死亡的个体，此期间斑马幼崽自身免疫力可能是导致其死亡的主要原因。近亲的斑马，如父与女，母与子，兄弟与姐妹间的繁育致使后代逐代亲缘系数增高，这可能也是致使免疫缺陷凸显的诱因之一。通常情况下，家庭中的雄性斑马会驱逐单身雄性斑马，以保证雌性普通斑马有着良好的小环境孕育后代而生活不会受到骚扰[12]。本研究中繁殖前期(5岁前)死亡斑马均为雄性，多为打斗和外伤致死；另一方面也是由于场地限制，没有及时将幼年斑马进行分群。当斑马形成稳定种群后，死亡率便直线下降，在幼年斑马接近繁殖年龄时，应尽早分群，以避免更多的争斗。

3.2 斑马种群管理建议

鉴于国内早期可追溯来源的斑马几乎均源于北京动物园繁育的后代，已不适宜在国内动物园寻找更适宜的配对个体，引进新的种源迫在眉睫。由于饲养场地和引进新个体难度的限制，根据上述研究结果，我们引进2只无亲缘关系的雄性斑马，计算新增个体后的MSI配对表，合理进行配对选择，以促进种群血缘调配。将原有种群进行重新组和，建立了2个斑马种群，通过新个体的引进，至少可以在3～5 a内维持斑马种群遗传多样性在90%以上的可持续发展目标。增加奠基者的繁殖机会，减少近亲繁育，避免近亲繁育，延长单一雌性斑马世代时间，育龄雄性个体分群饲养，努力每5～10 a引进新的个体或进行合作繁殖。

致谢：感谢北京动物园张金国、卢岩、张耀华、王泽重对圈养斑马种群管理工作的大力支持，感谢饲养队各位同仁对相关数据和资料的提供。

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Plains zebra； Zoo； Captive population； Breeding； Genetic management

根据1971～2013年北京动物园圈养平原斑马的数据，应用种群管理软件SPARKS v1.6和PMx v1.0对北京动物园斑马圈养种群进行数据整理、统计学和遗传学分析。结果显示该种群数量呈现稳定缓慢增长的状态。目前，北京动物园斑马种群面临的问题主要为性别比例偏离了斑马固有的一雄多雌的种群结构，雄性个体较多；基因多样性丢失较快。奠基者的后代数明显不均衡，导致现今基因多样性下降至83%，并存在大量半同胞间的近亲繁殖，且现有可配对个体严重不足。1岁前是幼龄斑马的死亡高峰期，流产、死胎为死亡主要原因，其次为外伤致死。建议在北京动物园引进新个体，建立2个健康的斑马圈养种群，做好配对选择及过多育龄雄性的分群，以减少竞争引发的死亡，增加潜在奠基者的繁殖机会，从而尽快扩大种群数量，并减少后代过多奠基者个体的繁殖机会。

Demographic and Genetics Analysis of a Captive Population ofCommon Zebra(Equus burchelli)at Beijing Zoo

You Yuyan1*Zhou Junying2Du Yang1Li Ying1Cao Changlei3

(1.Beijing Key Laboratory of Captive Wildlife Technologies，Beijing Zoo，Beijing，100044，China；2.Chinese Association of Zoological Gardens，Beijing，100037，China；3.Yangze Normal University，Chongqing，408100，China)

We conducted a data collation and demographic statistical and genetic analysis based on data collected on captive common zebra(Equusburchellii)at Beijing Zoo from 1971 to 2013.We used the population management software SPARKS v1.6 and PMx v1.0.The zebra population increased continuously.The main problem for management of the zebra population is that the sex ratio deviated yielding a surplus of males，and rapid loss of genetic diversity due to polygamy.The numbers of offspring from founders is unbalanced，which has led to a decline in genetic diversity to 83%.There are many inbred descendants among half-sib relatives and a seriously shortage of individuals suitable for breeding.The mortality peak of young zebras is <1 year of age.The main causes of mortality are abortion，fetal death，follow by traumatic death.We recommend introduction of new individuals to establish two healthy captive populations of zebra.Careful selection of individuals for mating and separation of excessive numbers of mature males could reduce death caused by competition while increasing the breeding opportunities for potential founders.These measures would enable expansion of the zebra population as soon as possible while reducing the breeding opportunities for founder whose descendants are already numerous.

国家自然科学基金项目( No． 30770361) 资助

由玉岩，女，35 岁，博士，高级工程师; 主要从事野生动物保护工作。

* 通讯作者: 由玉岩，E - mail: youyy351@163. com

2016-09-14

Q959.843

A

修回日期：2016-10-21

发表日期：2017-05-10

2310-1490(2017)02-222-06