中轴型血清阴性脊柱关节病骶髂关节功能磁共振成像肌水肿与骨质改变的关系

国荣芳 周建军△ 孙海涛 姜林娣 於 强 傅彩霞 王小林

(1上海市影像医学研究所 上海 200032; 2复旦大学附属中山医院放射科 上海 200032;3复旦大学附属中山医院风湿免疫科 上海 200032; 4西门子(深圳)磁共振有限公司 深圳 518057)

中轴型血清阴性脊柱关节病骶髂关节功能磁共振成像肌水肿与骨质改变的关系

国荣芳1,2周建军1,2△孙海涛2姜林娣3於 强3傅彩霞4王小林1

(1上海市影像医学研究所 上海 200032;2复旦大学附属中山医院放射科 上海 200032;3复旦大学附属中山医院风湿免疫科 上海 200032;4西门子(深圳)磁共振有限公司 深圳 518057)

目的 观察中轴型血清阴性脊柱关节病 (spondyloarthropathy,SpA) 患者骶髂关节功能磁共振成像肌及骨质改变情况,分析两者之间的关系。方法 采用Siemens aera1.5T磁共振扫描仪,用高通道体表线圈,对符合2009年中轴型血清阴性SpA诊断标准的38例患者进行骶髂关节磁共振扫描,观察肌及骨质改变情况。根据磁共振成像,将入组患者分为肌水肿阳性组及阴性组,对两组患者磁共振图像骨质改变进行影像学评分,包括加拿大脊柱骨关节研究协会评分(SPARCC)以及骶髂关节骨质结构性改变评分(SPARCC SSS)。分析两组间影像评分的统计学差异,将患者骶髂关节周围肌受累范围分为0～12等级,对肌水肿受累范围不同等级与上述指标进行Spearman等级相关性检验。结果 38例患者中28例(73.68%)患者具有明显肌水肿,竖脊肌22例(57.89%),臀肌13例(34.21%),髂肌11例(28.95%),闭孔内肌5例(13.16%),梨状肌5例(13.16%),其他4例(10.53%)。患者均有不同程度骨髓水肿及结构性改变;肌水肿阳性组及阴性组两组间SPARCC (t=2.28,P=0.03)、SPARCC SSS (t=3.37,P=0.00)差异均有统计学意义。SPARCC (P=0.00,r=0.67)、SPARCC SSS (P=0.01,r=0.47)均与肌水肿受累范围存在正相关。结论 骶髂关节周围肌水肿为中轴型血清阴性SpA磁共振检查的重要征象,伴有肌炎性水肿者骨质改变更严重。

脊柱关节病; 磁共振成像; 水肿/肌; 骨质

脊柱关节病(spondyloarthropathy,SpA)具有相似的中轴表现或外周表现,中轴表现主要为骶髂关节炎及脊柱炎。其中骶髂关节炎是早期中轴型SpA的重要特征[1]。目前大多影像研究关注中轴型SpA的骨质改变,鲜有研究关注软组织征象。本研究探讨中轴型SpA骨外肌水肿磁共振成像 (magnetic resonance imaging,MRI) 表现,分析肌水肿与骨质改变之间的关系,旨在探索中轴型SpA早期影像学征象,为该病的早期诊断、早期治疗提供帮助,为临床精准评估病情和疗效提供参考指标,并提高对该类疾病的全面认识。

资 料 和 方 法

一般资料 选择2016年1月至6月于复旦大学附属中山医院风湿免疫科就诊的52名疑似中轴型SpA患者进行骶髂关节及邻近软组织MRI检查,记录每位患者的临床资料。选出符合2009年国际脊柱关节炎评价组 (Assessment of Spondyloarthritis International Society,ASAS) 推荐中轴型SpA诊断标准[1]的38例患者进行分析。本研究为前瞻性研究,获得本院伦理委员会批准(批号:2013-16),受试者均签署知情同意书。根据入组病例综合情况随访时间3～6个月不等。

方法 所有患者于就诊7天内行MRI检查,选择Siemens aera1.5T超导MRI仪,48通道体线圈,患者取仰卧位。扫描序列及参数T1WI:TR/TE=169 ms/4.76 ms,斜冠位;T1压脂 (T1 with fat suppression,T1 FS) TR/TE=4.36 ms/1.98 ms,斜冠位;T2WI:TR/TE=4 160 ms/77 ms,横断位;T2压脂 (T2 with fat suppression,T2 FS) TR/TE=4 000 ms/59 ms,横断位;短时反转恢复序列 (short t inversion recovery,STIR) TR/TE=2 900 ms/32 ms,斜冠位;横轴位及斜冠位层厚分别为3 mm和4 mm。

影像学分析 由3位骨骼肌亚专科医师对图像进行分析,在分析骶髂关节骨质改变的基础上,重点关注骶髂关节周围肌水肿的影像学改变。

ASAS将SpA脊柱和骶髂关节的MRI形态学表现分为急性炎性改变和慢性结构性改变[2],前者包括骨髓水肿、滑膜滑囊炎、起止点炎;后者包括骨质硬化、骨皮质侵蚀、回填[3]、脂肪沉积、骨桥或关节强直。

加拿大脊柱关节炎研究协会(Spondyloarthritis Research Consortium Canada,SPARCC)制定的骶髂关节骨髓水肿评分系统,是国内外学者普遍认同的评分方法[4]。在STIR序列斜冠位选取滑膜部6个连续层面,每个层面每侧骶髂关节分为4个象限,每一象限有异常高信号记1分,正常信号记0分,6个层面最高共计48分;每个层面每侧骶髂关节若异常高信号深度大于1 cm,每侧记1分,6个层面最高共计12分;每个层面每侧骶髂关节若异常高信号强度高于血管信号,每侧记1分,6个层面最高共计12分;综上,总分共计72分。需要强调的是,骨髓水肿需达到一定标准方予计分(图1)[2]。

A:Right (quadrant 2)=1 point,left (quadrant 5,6)=2 points, adding up to 3 points.B:Right (quadrant 2)=1 point, left (quadrant 8)=1+1(intensity) +1 (depth)=3 points,adding up to 4 points.C:Right (quadrant 1,2,4)=3 points.

SPARCC提出的骶髂关节结构性改变MRI评分(Spondyloarthritis Research Consortium of Canada MRI Sacroiliac Joint Structural Score,SPARCC SSS)可以评估脊柱关节炎骶髂关节的结构性损伤程度[5]。评分方法为:在T1WI斜冠位,自出现过渡层面的向前5个层面(过渡层是指从前向后翻页直到出现软骨部的第一个层面,即明显可以看到韧带关节的层面),每个层面分为8个象限,方法同SPARCC。计分项目包括侵蚀、回填[3]、脂肪沉积、关节间隙狭窄,每个层面双侧骶髂关节总分分别为8分、4分、8分、4分,共计120分。

肌水肿大多分布于骨髓水肿周围肌腱韧带附着点附近,包括竖脊肌、臀肌、髂肌、闭孔内肌以及梨状肌,除此之外极少数患者有腹外斜肌、腹内斜肌等受累,均列入“其他”。MRI表现为T2-FS及STIR序列斑片状、条絮状或羽毛状高信号,边界欠清,部分伴有肌筋膜增厚。将同一部位肌STIR和FS-T2序列均见异常高信号、且连续两个及两个以上层面均受累者记为肌受累阳性。每名入组者同一种肌单侧记1分,双侧记为2分,累加统计肌水肿范围,最低0分,最高12分。

A:STIR MRI scan illustrating the bone cortex erosion (arrow);B:T1WI scan illustrating the backfill (arrow);C:T1WI scan illustrating the fat deposition and ankylosis.

统计学分析 运用SPSS19.0统计分析软件,以P<0.05作为检验标准。

入组者基本资料及肌受累基本情况采用单样本Kolmogorov-Smirnov检验。对连续变量根据是否符合正态分布进行独立样本t检验或非参数检验,以肌肉是否受累分为阳性组和阴性组;对分类变量进行χ2检验。根据软组织受累范围划分等级,与各指标进行Spearman等级相关检验。

结 果

临床资料 38例患者中,男性31例(81.6%),女性7例(18.4%),平均年龄(28.42±9.41)岁,平均身高(170.92±7.56)cm,平均体重(63.61±11.24)kg。

A:STIR MRI scan illustrating the patchy high signal of right iliac muscle (arrow) and right piriformis (triangle);B and C:STIR MRI scan respectively illustrating the high band signal of right obturator muscle (arrow) and bilateral erector spinae;D and E:The images of STIR MRI (D、E) scan illustrating the high signal of gluteus (arrow) involvement.

影像学表现 入组的38例患者中,其中37例可观察到符合ASAS规定的骶髂关节炎MRI诊断标准的骨髓水肿,SPARCC评分(14.26±10.85)分。38例均有不同程度骨质结构性改变,SPARCC SSS评分(35.98±22.98)分。变量均符合正态分布。其中,28例(73.68%)具有不同程度的肌受累,部分患者多发肌受累(图4)。

将38例入组者按肌是否水肿分为阳性组(28例)和阴性组(10例)。两组间SPARCC、SPARCC SSS差异均有统计学意义,而两组间年龄、身高、体重差异无统计学意义(表1)。

等级相关检验发现,肌水肿范围与年龄(P=0.73,r=0.06)、身高(P=0.46,r=-0.13)、体重(P=0.34,r=-0.16)无相关,SPARCC(P=0.00,r=0.69)、SPARCC SSS(P=0.01,r=-0.49)均与肌水肿范围存在正相关,肌水肿范围与SPARCC及SPARCC SSS评分散点图见图5。

图4 骶髂关节周围肌水肿柱形图Fig 4 Bar chart of muscles edema around sacroiliac joint

表1 两组间各正态分布指标独立样本t检验及两组间各正态分布指标值比较Tab 1 The t test of independent samples of each normal distribution indexes and comparison of the indexes of the normal distribution between the two groups

图5 肌水肿范围评分与SPARCC及SPARCC SSS散点图Fig 5 Scatter plot between muscle edema range score and SPARCC,SPARCC SSS

讨 论

SpA是一组具有相似特征的疾病,脊柱受累,类风湿因子阴性,又称血清阴性脊柱关节病。主要包括强直性脊柱炎等多个分型[6],其病因尚未明确。大多数SpA患者骶髂关节受累,且骶髂关节炎通常为首发症状[7]。

骶髂关节的前三分之一为滑膜关节,具有滑膜层,髂骨表面软骨包括纤维软骨和透明软骨两种成分,骶骨表面软骨仅为厚厚的透明软骨[8],关节背侧为韧带连接[9],SpA更易侵犯髂骨的原因有二,其一髂骨表面软骨层要远薄于骶骨,其二髂骨表面的纤维软骨成分使其成为重要的附着点[10-11]。Hermann等[12]通过切片观察到骶髂关节上缘髂骨前方肌腱韧带逐渐与髂骨骨膜融合,因而此处为重要的附着点。所谓附着点,即为肌腱、韧带、关节囊于骨的附着处,附着点炎是SpA特征性的炎性改变,附着点的重要作用之一是加强软组织于骨的锚定,骶髂关节是全身肌腱附着点最多的关节[13]。

现在普遍认为附着点炎为SpA的发病基础[14-15],急性炎症期存在滑膜炎及软骨下骨髓水肿,炎症修复过程中出现软骨内化骨、新骨形成导致强直。然而Francois 等[16]却认为相比于附着点炎,滑膜炎及关节旁骨髓炎是其更早期的病理改变。关于最早期病理改变究竟属何仍不明确。

本研究表明,不仅附着点容易发生炎症,且肌腱、肌纤维均可发生炎性水肿,推测SpA可能是全身自身免疫性炎症的一部分,附着点炎及其邻近滑膜滑囊炎引起关注可能因为附着点局部摩擦较多,而局部轻微水肿又进一步加重了炎症,使得病变更为突出。

本研究发现椎旁竖脊肌最易受累。胡星荣等[17]通过对SpA患者竖脊肌免疫组化分析发现,SpA患者竖脊肌存在炎性浸润,以单核细胞浸润为主,同时伴有局灶性肌坏死。亦有学者通过病理结果推论,除骨质受侵,肌软组织很有可能亦受累及[17],本研究从影像学方面支持了上述研究。

SpA骶髂关节MRI骨质改变的评分包括SPARCC和SPARCC SSS。骨髓水肿为SpA急性炎症期重要骨质改变征象,具有诊断价值[2,7];SPARCC评分在不同评估者间的可信度较高,且对病情变化的敏感性高,是首选的评分方法[18-19]。SPARCC通过对骨髓水肿评分评估病情活动性,而SPARCC SSS评分可以探测到脊柱关节炎骶髂关节骨质的结构性损伤变化[5]。

本研究在分析骨质改变的基础上,重点关注于软组织改变中的肌水肿部分,探讨肌水肿与骨质改变的关系。附着点炎可导致附着于骨的肌腱韧带受累,滑膜囊位于肌腱与骨面的相接触处,附着点炎、滑膜滑囊炎、滑膜襞炎均可致周围骨质炎性改变,包括骨髓水肿、软骨下骨质硬化等,同时可导致周围肌受累炎性水肿[20-23],为MRI同时观察到骨质改变及软组织改变提供理论基础。

统计分析发现,肌水肿阳性组的SPARCC和SPARCC SSS评分均值均大于阴性组,差异有统计学意义,肌水肿受累范围与两者的等级相关检验均有统计学意义,且SPARCC相关系数较高(r=0.69)。在笔者平时阅片中发现,处于病情活动期的患者,骨髓水肿越严重者,肌水肿也越明显,表现为受累部位增多,STIR信号强度增加。相较于SPARRCC评分,SPARCC SSS在阴性与阳性组间差异虽有统计学意义,但与肌水肿范围的相关性不高(r=0.49)。中轴型SpA患者出现结构性损伤时,即处于疾病慢性非活动期,此时的肌水肿并不严重。

在入组病例中,有2名患者分别于治疗前后行MRI检查,2次间隔时间约4个月。我们发现,治疗后SPARCC评分减小,骨髓水肿明显好转,而周围肌的炎性水肿也明显好转,受累范围减少,信号强度减低。肌水肿对治疗效果的提示作用有待进一步研究。

MRI在中轴型SpA的早期诊断方面具有其他影像检查无可比拟的优势[24-25]。目前,MRI 主要关注于SpA骶髂关节的侵蚀、骨组织再生、关节强直[12]及骨髓脂肪浸润[25]。然而,实际工作中,一旦纤维软骨破坏继而出现骨质改变,疾病将难以逆转,因此探索骨质改变之前的其他征象,有助于早期控制病情,提高疗效,对于指导临床诊疗具有突破意义。本研究局限性在于病例数目及随访不足,已发现3例患者出现轻度肌炎性水肿,但尚未达目前诊断标准,此类患者将是下一步关注重点。此外,进一步研究肌受累是否为发生骨质改变之前的早期征象,对于SpA的早期诊断具有里程碑式意义。

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The relationship between the muscles edema and skeleton involvement surrounding sacroiliac joint of axial seronegative spondyloarthropathy patients with functional magnetic resonance imaging

GUO Rong-fang1,2, ZHOU Jian-jun1,2△, SUN Hai-tao2, JIANG Lin-di3, YU Qiang3, FU Cai-xia4, WANG Xiao-lin1

(1ShanghaiInstituteofMedicalImaging,Shanghai200032 ,China;2DepartmentofRadiology,ZhongshanHospital,FudanUniversity,Shanghai200032,China;3DepartmentofRheumatology,ZhongshanHospital,FudanUniversity,Shanghai200032,China;4SiemensShenzhenMagneticResonanceLtd.,Shenzhen518057,GuangdongProvince,China)

Objective To observe the muscles and skeleton involvement surrounding sacroiliac joint (SIJ) of axial seronegative spondyloarthropathy (SpA) patients with magnetic resonance imaging (MRI),and to analyze the relationship between them. Methods A prospective study of 38 patients who meet the 2009 axial SpA diagnostic criteria was conducted.We carried out MRI of the SIJ for these patients to evaluate the muscles and skeleton involvement.Those cases were divided into muscles differences between the two groups of image scores,including Spondyloarthritis Research Consortium of Canada (SPARCC) scores and Spondyloarthritis Research Consortium of Canada MRI Sacroiliac Joint Structural Score (SPARCC SSS).The extent of muscles edema in patients with sacroiliac joints was ranked into twelve grades from 0-12,and we did Spearman rank correlation test of muscles edema scope and two indexes. Results We found that 28 cases (73.68%) of the 38 patients had significant muscle involvement by analyzing the STIR sequence,and found erector spinae in 22 cases (57.89%) gluteal muscles in 13 cases (34.21%),iliacus muscle in 11 cases (28.95%),obturator muscle in 5 cases (13.16%),piriform muscle in 5 cases (13.16%) and other 4 cases (10.53%).SPARCC (t=2.28,P=0.03) and SPARCC SSS (t=3.37,P=0.00) were statistically different between the two groups.SPARCC (P=0.00,r=0.67) and SPARCC SSS (P=0.01,r=0.47) were positively correlated with the extent of muscles edema. Conclusions The muscles edema around sacroiliac joint is an important sign of axial SpA magnetic resonance imaging.Patients who had muscles edema tended to have more serious skeleton changes.

spondyloarthritis; magnetic resonance imaging; edema/muscles; skeleton

R816.8

A

10.3969/j.issn.1672-8467.2017.02.007

2016-07-28;编辑:沈玲)

△Corresponding author E-mail:zhou.jianjun@zs-hospital.sh.cn