扩散加权成像在结直肠肿瘤和炎症性肠病中的应用及进展

杨海静(综述) 钟 良 戎 兰,△(审校)

(1复旦大学附属华山医院老年科,2消化科 上海 200040)

扩散加权成像在结直肠肿瘤和炎症性肠病中的应用及进展

杨海静1(综述) 钟 良2戎 兰1,2△(审校)

(1复旦大学附属华山医院老年科,2消化科 上海 200040)

扩散加权成像(diffusion-weighted imaging,DWI)是一种新兴的功能磁共振成像技术,已广泛应用于中枢神经系统疾病的诊断。近年来DWI在体部疾病的应用逐渐增多,尤其在肝脏、胰腺、肾脏、盆腔疾病的诊断中发挥了重要的作用,然而DWI在肠道疾病中的研究却相对较少。本文拟对DWI在结直肠肿瘤和炎症性肠病(inflammatory bowel disease,IBD)中的应用及进展作一综述。

扩散加权成像; 功能磁共振; 结直肠肿瘤; 炎症性肠病

随着影像技术的不断发展,磁共振应用领域由形态学诊断逐步拓展到功能成像。扩散加权成像(diffusion-weighted imaging,DWI)是利用MRI的特殊序列无创检测活体组织中水分子扩散运动过程中局部受限的程度和方向,从而间接反映组织微观结构的变化,是从细胞及分子水平研究疾病病理生理状态的一种技术,可用于功能诊断及定性诊断。DWI优于常规 MRI 之处是其可以突出病变,抑制任何不需要的组织信号,检出常规MRI不能发现的病灶。另外,DWI为非侵入性检查,无需肠道准备且无需注入体外对比剂,操作时间短。DWI在临床工作中的应用日益广泛,最初主要用于急性脑缺血、脑肿瘤等中枢神经系统病变,随着磁共振软硬件技术的提高,其在腹部脏器中的应用也越来越多。本文拟对DWI在肠道中的应用及进展作一综述。

DWI产生 1986年,LeBihan等[1]开辟了将DWI应用于活体组织的先河,首次将DWI应用于脑部疾病的研究。目前最常用的成像序列是平面回波扩散加权成像(echo planar imaging DWI,EPI-DWI)。DWI为非侵入性检查,适于在活体细胞水平探测生物组织的微动态和微结构变化[2]。DWI测得的生物组织扩散系数称为表观扩散系数(apparent diffusion coeffieient,ADC),其受b值影响(扩散权重)。DWI需要至少2个b值,包括b=0 s/mm2和一个按照部位或受损器官而决定的较高的b值(500～1 000 s/mm2)。b值取点越多,计算的ADC值越准确。低b值时ADC值受灌注影响较大;高b值时能更精确反映扩散状况及测量的ADC值,故测ADC值时宜选用较高的b值和较大的b值差,这样所得到的数值一致性较好。但b值增高后,由于检查序列对运动敏感,且噪声和图像变形也进一步加重,所以应在一定范围内选择高b值。

DWI作为MRI的一项新兴技术,已广泛应用于中枢神经系统疾病的诊断,如缺血性脑梗死的早期检出。在体部的研究主要集中在肝脏、肾脏、胰腺及盆腔脏器[3-4]。近年来,随着磁共振软硬件技术的提高,肠蠕动、呼吸运动及血流等因素对DWI扫描及成像的影响逐渐被克服,DWI 在肠道疾病中的应用研究越来越多,主要是结直肠肿瘤及炎症性肠病(inflammatory bowel disease,IBD)[5]。结直肠肿瘤的ADC 值明显低于良性病变或正常组织,DWI图像上恶性肿瘤信号明显增高,原因是恶性肿瘤细胞密度增高。IBD肠壁内炎性细胞浸润、纤维化、细胞外间隙减小,限制了水分子的扩散,因而病变肠管于 DWI 上表现为高信号和 ADC 值减低。另外,DWI可通过ADC值的变化对IBD进行定量评估,并对病变活动度进行分级,其敏感性及特异性均较高。目前尚无DWI在肠道淋巴瘤、肠结核等疾病中的研究报道。

DWI在结直肠肿瘤中的应用

病灶检出 常规MRI检查具有一定局限性,对于很小的结直肠肿瘤,容易漏诊,而DWI用于结直肠肿瘤检查时病灶检出率相对较高。Ichikawa等[5]入组33例结直肠癌患者及15例非结直肠癌患者,结果显示DWI用于诊断结直肠癌时,具有较高的敏感度和特异度,分别为90.9%和100%。Rao等[6]入组45例直肠癌患者及20例非直肠癌作为对照组,对其进行DWI及常规 MRI检查,结果发现,DWI与常规 MRI联合诊断直肠癌的敏感性为93%～96%、特异性为95%～100%,而常规MRI单独应用时敏感性为82%～85%、特异性为85%～90%,可见DWI与常规MRI结合明显优于单独使用MRI检查。

b值取400和800 s/mm2时,DWI均可用于结直肠癌的诊断,但由于存在假阳性结果,诊断敏感性降低。高b值DWI成像在结直肠癌研究中具有重要价值。对不同b 值的DWI成像结果进行比较后发现,当b 值取1 000 s/mm2时,效果最佳,可较好地克服T2 穿透效应及灌注对结直肠癌扩散成像的影响,具有较高的敏感性和特异性[7-8]。因此,在结直肠癌DWI显像中常选择较高b值。

TNM分期 在结直肠肿瘤中,与T1～T2期肿瘤ADC值[(1.148±0.181)×10-3mm2/s]相比,T3～T4期肿瘤ADC值[(1.046±0.151)×10-3mm2/s]有降低趋势,但差异无统计学意义[9]。研究指出[10],DWI和T2WI在结直肠癌TNM分期中的诊断准确性、敏感性、特异性分别为73.9%、50%～90%、87%～98%和71.7%、50%～80%、78%～100%,差异均无统计学意义,在该项研究中DWI并未显示出明显优势。由于DWI及T2WI单独应用均存在不足,有研究将两种成像方法结合[11],比较常规扫描序列和DWI结合常规扫描序列两种方案ROC曲线下面积,两种方法在结直肠癌诊断方面都具有较高的准确性,且后者准确性高于前者,由此认为在结直肠癌检查时DWI成像是常规序列的必要补充。动态增强MRI (DCE-MRI)扫描是判断肿瘤TNM分期的常用序列,Zhao等[12]入组72例结直肠癌患者,将DWI与DCE-MRI相结合,研究其在结直肠癌分期中的价值,发现两者结合时TNM分期的准确性、敏感性和特异性分别为95.8% (69/72)、98.5% (65/66)和66.7%(4/6),而单独应用DCE-MRI时准确性、敏感性和特异性分别为83.3% (60/72)、85.7% (42/49)和78.3% (18/23)。从以上研究可以看出DWI与常规MRI序列相结合,可以提高诊断的敏感性和特异性,弥补了其单独应用于TNM分期中的缺陷。

结直肠癌患者术前淋巴结转移情况直接影响预后。结直肠癌患者在初次诊断时,直肠系膜内小于5 mm的淋巴结有14%～42%存在转移[13],因不易发现常导致漏诊或过低分期。DWI可以抑制无意义的组织信号,突出病变,表现为高信号,更容易发现结直肠系膜中的淋巴结,提高病变检出率。有研究发现DWI成像比T2WI序列多发现6%的淋巴结[14],但并不能准确区分是否为转移性恶性淋巴结。结果指出,良性淋巴结ADC值[(1.15±0.24)×10-3mm2/s]高于转移性淋巴结[(1.04± 0.22) ×10-3mm2/s],但差异无统计学意义。另一项研究[15]显示良性淋巴结ADC值为(1.19±0.27)×10-3mm2/s,恶性淋巴结ADC值为(1.43±0.38)×10-3mm2/s,差异有统计学意义,但却存在相当大的重叠值,因而难以确定恶性肿瘤的临床界值,当界值为1.25×10-3mm2/s时最佳,敏感性、特异性、阴性预测值和阳性预测值分别为53%、82%、91%和35%,这与Kim等[16]的研究结果一致。Mizukami等[17]将DWI与常规序列结合,发现转移性淋巴结诊断的敏感性和特异性分别为93%和81%,然而几乎所有淋巴结(包括转移性和非转移性)在DWI上均表现为高信号,平均ADC值无明显差异。DWI在良恶性淋巴结的鉴别方面的价值目前尚不明确。

预后评估 肿瘤ADC值受多种因素影响,有人指出肿瘤细胞分化程度越低,恶性程度越高,ADC值越低;也有人认为当肿瘤分化程度较低时肿瘤细胞坏死及细胞间水肿共同作用,导致ADC值升高[18-19]。低分化、超出结直肠壁肿瘤、结直肠系膜筋膜受累、淋巴结阳性、存在淋巴结血管浸润的肿瘤ADC 值较低,肿瘤预后较差。结直肠癌组织分化程度、结直肠系膜筋膜累及情况和淋巴结分期等预后因素与ADC值存在明显相关性(P<0.05),ADC 值有望在结直肠癌预后评价中发挥重要作用。

术前放化疗疗效评估 DWI通过显示组织内水分子扩散运动,区分存活及坏死的肿瘤组织,可用来评价放化疗疗效,从而进一步优化治疗方案。

放化疗期间,肿瘤分子水平、亚细胞或细胞水平的代谢均会发生变化。放化疗初期,由于肿瘤细胞坏死、数目减少,细胞间隙增大、间质性水肿,细胞膜破裂等因素,导致细胞外水分子增多,水分子扩散增强,ADC值升高;放化疗后期,由于胞膜上Na-K-ATP 酶活性丧失、细胞毒性水肿、水分子由胞外向胞内转运以及纤维化等因素,导致ADC 值减低。有研究对结直肠癌患者放疗前后的ADC值进行比较[20-21],发现放疗2周、3周、4周后的平均ADC值明显降低,差异有统计学意义(P=0.028,P=0.012,P=0.008)。

对于评估放化疗后肿瘤大小变化、肿瘤是否残留等情况,DWI 结合常规 MRI可提高诊断敏感性及特异性,可以发现较小的肿瘤病灶,使肿瘤残存风险减低到10%以下,明显提高准确度[22]。Kim等[23]入组40例结直肠癌患者进行DWI及常规MRI检查,研究发现单纯常规 MRI放化疗疗效评价的准确性为65%～68%,DWI联合MRI放化疗疗效评价的准确性为81%～88%,可显著提高放化疗疗效评价的准确性。另外多项研究[24-25]指出放化疗有效组和无效组相比,有效组放化疗后ADC值比放化疗前更低,差异有统计学意义(P<0.05)。

DWI在IBD中的应用 DWI显像可用于IBD患者。近期大量研究显示,CD患者及UC患者受累肠段的ADC值降低[26-30]。因此可用DWI成像来发现IBD患者受累肠段。DWI取不同b值时所得结果不尽相同。当b值取0和1 000 s/mm2时,对IBD患者肠道炎症的识别率最高,可达93.3%[31]。

IBD与直乙结肠肿瘤鉴别 DWI在鉴别IBD和结直肠癌方面,具有潜在价值。Kilickesmez等[28]入组9例IBD患者及14例直乙结肠肿瘤患者,对其进行DWI显像,得到ADC平均值,结果发现两组的ADC平均值存在明显统计学差异(P<0.01),认为DWI可用于鉴别IBD与直乙结肠肿瘤,但ADC值仍存在一定重叠。Avcu等[32]进一步增加样本量,对58例患者(27例结直肠肿瘤,32例IBD)进行研究,指出结直肠癌组ADC值明显低于IBD组(P<0.001);两组鉴别的最佳ADC临界值为1.39×10-3mm2/s,敏感性和特异性分别为83.9%和85.2%。

CD患者炎症评估 DWI在评估CD患者肠道炎症中的价值被广泛接受[27,29-31,33-34]。

Oto等[27]对11例CD患者进行DWI成像,结果发现在炎性肠段中DWI信号较高,而在正常肠段中DWI信号相对较低。DWI用于诊断CD患者肠道炎性病变时,敏感性和特异性分别为94.7%和82.4%。当进行定量分析时,炎性肠管和正常肠管的ADC值分别为(0.47～2.60)×10-3mm2/s和(1.39～4.03)×10-3mm2/s,差异有统计学意义。Kiryu等[34]对31例CD患者进行研究,指出炎性活动肠段的ADC值低于非炎性活动肠段,小肠:(1.61±0.44)×10-3mm2/svs.(2.56±0.51)×10-3mm2/s(P<0.001);结直肠:(1.52±0.43)×10-3mm2/svs. (2.31±0.59)×10-3mm2/s(P<0.001)。DWI可用来诊断CD患者肠道炎症。

Seo等[35]对44例CD患者,共171段肠段(包括正常、轻度、中度、重度炎性病变)进行研究,比较DWI与增强MR在CD患者肠道炎性评估中的价值。结果发现DWI与增强MR在CD患者肠道炎症诊断中的一致性可达到91.8% (157/171),两者在末端回肠炎症诊断中的敏感性和特异性差异无统计学意义(P>0.999)。评价肠道炎症严重程度的DWI分值与增强MR分值具有显著相关性(r=0.937,P<0.001),且DWI、增强MR与CD严重程度内镜指数的相关性差异无统计学意义(P=0.110)。从该研究可以看出在CD患者小肠肠道炎症评估方面,DWI并不亚于增强MR DWI。

UC患者炎症评估 在临床实践中发现,与CD患者相比,DWI在UC患者中敏感性更高。原因可能是UC患者为连续性病变,较易发现,而CD患者为跳跃性病变,病变肠段之间有正常肠段间隔,所以给DWI发现病变带来一定困难[26,29]。

DWI-MRI成像在没有肠道准备的情况下,仍是检测IBD患者,尤其是UC患者肠道炎症的可靠方法,且可用于评估IBD患者的炎症活动度。Oussalah等[30]在无禁食要求、无经口及经直肠肠道准备的情况下,将DWI与常规MRI联合用于评估UC及CD患者的肠道炎症情况,b值分别取0和600 s/mm2。结果发现在UC患者中,部分MR分值(MR-score-S)>1提示存在肠道炎症,其敏感性和特异性分别为89.47%和86.67% (AUROC=0.920,P=0.000 1);在CD患者中,当MR-score-S>2时,提示存在肠道炎症,敏感性和特异性分别为58.33%和84.48% (AUROC=0.779,P=0.000 1)。用部分MR分值评估肠道炎症时,UC组准确性明显高于CD组(P=0.003)。另外,在UC 和CD患者中,DWI高信号可以提示肠道炎症(UC:OR=13.26,95%CI:3.6～48.93,AUROC=0.854,P=0.000 1;CD:OR=2.67,95%CI:1.25～5.72,AUROC=0.702,P=0.000 1)。用DWI信号来评估肠道炎症时,UC组准确性明显高于CD组(P=0.004)。研究还发现在UC患者中总体MR分值与Baron评分(r=0.813,P=0.000 1)[36]和Walmsley指数(r=0.678,P<0.000 1)[37]均明显相关。在CD患者中,总体MR分值与内镜活动度评分(r=0.539,P=0.001)[38]和CD活动度指数(r=0.367,P=0.004)[39]均明显相关。

尽管受累肠段的水分子扩散受限,ADC值降低,但具体机制尚不清楚。Oto等[27,29]认为炎性细胞及淋巴浸润导致细胞密度增加、淋巴管扩张以及肠壁肉芽肿均可引起细胞外间隙变窄,可能最终导致活动性CD患者受累肠段ADC值降低。Maccioni等[26]认为受累肠段水分子扩散受限与肠壁纤维化有关。

穿透性并发症的诊断 在CD患者中,全层的活动性炎症包括深溃疡,可导致窦道和瘘管形成。CD患者此类穿透性并发症较多见,而UC患者罕见。

Seo等[35]对增强MR与DWI在CD穿透性并发症评估中的价值进行了初步研究,指出两者略有差异。8例CD穿透性并发症患者,增强MR发现了8例,DWI发现了7例。当判断穿透性并发症性质时,两者的一致性为71.4%(5/7)。增强MR被认为是一种诊断CD患者穿透性并发症的可靠方法[40]。DWI在CD患者穿透性并发症诊断中的应用相对较少,既往的一些研究并未证实DWI可用于穿透性并发症的诊断。2012年,Schmid-Tannwald等[41]研究指出,在肛周脓肿的检查中,DWI联合常规MRI明显优于单独应用MRI扫描。还有研究发现DWI与常规MRI联合可以达到增强MR联合常规MRI相同的效果[42]。另一项关于成人IBD患者DWI扫描的研究指出,DWI可用于评估和随访IBD患者肛周瘘管的炎症活动度[43]。

活动性IBD患者可发生局限性肠壁穿孔,若未及时发现,最终引起局部脓肿。当存在对比剂禁忌时,DWI可用于CD患者脓肿的诊断[44-45]。

结语 磁共振成像已经成为肠道疾病检查中常用而敏感的影像学方法之一。DWI成像的应用在进一步发现肠道肿瘤、准确分期、评估预后以及术前放化疗疗效评价中取得了突破性的成果,在IBD鉴别、诊断受累肠段、评估疾病活动度、发现穿透性并发症等方面具有重要价值,随着MRI技术的不断完善和发展以及对DWl研究的深入,相信DWI在肠道疾病中的应用会更加广泛。

DWI的不足之处:(1)如T2 透过效应及空间分辨率不高,需参照 T2 加权像定位及判断病变性质;(2)利用 ADC 值评价淋巴结良恶性较为困难;(3) DWI模型对组织中水分子的扩散运动状态作定量分析存在一定的局限性,ADC 并不能单纯反映活体组织内水分子扩散,它同时也受毛细血管网血流灌注效应的影响,基于体素内不相干运动成像(intravoxel incoherent motion imaging,IVIM)的DWI成像的出现弥补了DWI的不足[1]。IVIM-DWI腹部脏器中的应用和研究越来越多,DWI的研究与应用前景将会更加广阔。

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[45] NEUBAUER H,PLATZER I,MUELLER VR,etal.Diffusion-weighted MRI of abscess formations in children and young adults[J].WorldJPediatr,2012,8(3):229-234.

Application and advances of diffusion-weighted imaging in colorectal tumor and inflammatory bowel disease

YANG Hai-jing1, ZHONG Liang2, RONG Lan1,2△

(1DepartmentofGeratology,2DepartmentofGastroenterology,HuashanHospital,FudanUniversity,Shanghai200040,China)

As a novel magnetic resonance functional imaging technique,diffusion-weighted imaging (DWI) has been widely used in the diagnosis of diseases of central nervous system.Recent years,DWI application is getting more and more to evaluate the biological characteritics of human body,espercially in liver,pancreas,kidneys and pelvic cavity.While,research of DWI in intestinal disease is relatively few.This article aims to review the application advances of DWI in colorectal tumor and inflammatory bowel disease (IBD).

diffusion-weighted imaging; magnetic resonance functional imaging; colorectal tumor; inflammatory bowel disease

R574

B

10.3969/j.issn.1672-8467.2017.03.019

2016-08-01;编辑:段佳)

上海市静安区面上项目(2016MS03);上海市静安区卫生系统医学学科建设特色专科项目(JWXK201207);上海市卫生局重点课题(2012011)

△Corresponding author E-mail:ronglr@medmail.com.cn

*This work was supported by the General Pogram of Jing’an District,Shanghai (2016MS03),the Health System Medical Discipline Construction Characteristic Specialized Subject Project of Jing’an District,Shanghai (JWXK201207) and the Key Program of Shanghai Municipal Health Bureau (2012011).