基于大型底栖动物摄食群上的生态质量评价

蔡文倩，林岿璇，朱延忠，周 娟，夏 阳，刘录三*（1.中国环境科学研究院，环境基准与风险评估国家重点实验室，北京 100012；2.中国环境科学研究院国家环境保护河口与海岸带环境重点实验室，北京 100012）

基于大型底栖动物摄食群上的生态质量评价

蔡文倩1，2，林岿璇1，2，朱延忠1，2，周 娟1，2，夏 阳1，2，刘录三1，2*（1.中国环境科学研究院，环境基准与风险评估国家重点实验室，北京 100012；2.中国环境科学研究院国家环境保护河口与海岸带环境重点实验室，北京 100012）

基于2011年5月和9月航次获取的大型底栖动物和环境数据，采用建立在功能摄食群上的摄食均匀度指数（the feeding evenness index， jFD）并辅以建立在群落结构指标上的多元AZTI海洋生物指数（Multivariate AZTI Marine Biological Index， M-AMBI）评价渤海湾生态质量状况.本研究将所有大型底栖动物划分为5个摄食群，但2个航次均未发现植食者.从物种丰富度的角度看，碎屑食者和肉食者占比最高；从栖息密度的角度看则是浮游生物食者占比最高，而杂食者则在上述两个指标中均占比最低.摄食均匀度指数值大都低于 0.60，说明研究区大部分海域的大型底栖动物群落受到不同程度的干扰，生态环境质量较差，这可能与该海域所受到的人为干扰如陆源排污、围海造陆有关.与M-AMBI相比，二者指示的渤海湾生态质量状况基本一致，且均能敏感地响应渤海湾近岸河口至离岸海域的环境压力梯度.总体上来讲， jFD适用于评价渤海湾的生态质量状况.

大型底栖动物群落；功能摄食群；摄食均匀度指数；M-AMBI；渤海湾

大型底栖动物群落对栖息环境的长期变化尤为敏感，是其环境质量优劣的重要表征［1］，因此常被用来指示其生态质量状况［2-3］.它的环境指示作用研究从早期个别物种的有无［1］、群落指标的时空对比分析［4］、简单的数学公式、图形法［5］直至近年来的生物指数［6］.一般而言，发展最为成熟也最常用的是建立在分类学方法上的指数，如起源于欧盟水框架指令下的M-AMBI，已被证实适用于世界上多个海域的生态质量状况评价［7-8］.然而，也有学者指出，建立在分类学方法上的群落结构指数更适用于已知环境干扰状况下的生物多样性和敏感性评价［9］，这就意味着它们可能并不适用于某些特定研究区域的生态健康状况评价［10］.因此，学者们开始尝试在群落功能的基础上构建生物指数，如生物性状分析（Biological Traits Analysis， BTA）、生物营养指数（Infauna trophic index， ITI）、摄食均匀度指数等，应用效果较好［10-12］.其中，摄食均匀度指数因其计算更加简便且与其他其他指数如BTA、ITI及AMBI的评价结果基本一致而越来越多地被学者优先选用［10，13-16］.

快速发展的经济和人口压力导致渤海湾天津段的环境问题层出不穷，如围海造陆工程的实施改变了岸线和近岸海区的地形地貌，水体交换能力变差［17］，从而导致来自天津、河北、北京等地的工业和生活污水大量堆积在河口及近海海域［18］，水体污染日益严重［19］，海岸带栖居地严重退化［20］，底栖动物群落结构变化较大［21］.目前，我国已运用多种生物指数在渤海湾开展了生态质量状况评价研究，如香浓-维纳（Shannon-Weiner）多样性指数、AMBI、M-AMBI等［8，22-23］.结果表明，相比香浓-维纳多样性指数和丰度/生物量曲线法，AMBI对渤海湾环境压力变化的敏感性更强［23］，而M-AMBI又比AMBI更适合于评价渤海湾的生态环境质量［8］.同时，Peng等［10］证实摄食均匀度指数适用于评价渤海湾生态质量状况，但并未对该指数与M-AMBI在渤海湾的适用程度进行比较.AZTI海洋生物指数及摄食均匀度指数分别作为大型底栖动物群落结构及功能方面的代表性指数，在渤海湾生态质量评价中的应用效果较好，有必要进一步开展在该区域的适用性验证工作，并对二者的评价效果进行比较，从而为渤海湾生物评价指数体系的建立奠定良好的基础.鉴于此本文选取渤海湾天津海岸段为研究区域，拟开展以下 3个方面的研究：1）采用摄食均匀度指数对渤海湾生态质量状况进行评价；2）摄食均匀度指数与M-AMBI指数的评价结果比较；3）渤海湾生态质量状况与人为压力的相关关系.

1 材料与方法

1.1 采样设计和数据获取

本文采用2011年5月、9月航次获取的大型底栖动物群落指标和环境参数开展研究（2个航次的重复样点用圆圈表示；547～550仅在 5月航次进行了采样，图例用星号表示；926，931，936，941，944，945仅在9月航次采样，图例用星号表示.图 1）.2个航次均采用0.05m2的箱式采泥器，其中5月航次每次成功取样2次合为1个样品，而9月航次则是每次成功取样1次为1个样品.每站采集3个重复样.使用0.5mm孔径的网筛分选底栖生物样品.调查中借助温盐深仪（Conductance，Temperature and Depth， CTD）现场测定水深、水温、盐度、浊度、溶解氧、pH等环境参数.现场采集表层和底层水样，冷藏保存并随即带至实验室测定营养盐、重金属、总有机碳及悬浮物浓度等环境参数；现场采集约 500g表层底泥，用锡箔纸包裹后装入密封袋冷冻保存并于实验室测定粒径及重金属含量.所有的环境参数按照国家标准［24-25］及《水和废水监测分析方法》［26］中的规定进行测定.详细获取及测定方法参考Cai等［8］.

图1 2011年5月和9月航次渤海湾采样站位Fig.1 Sampling stations for the voyages of May and September， 2011 in Bohai Bay

1.2 生物指数

参考 Peng等［10］的方法，将所有大型底栖动物划分为 5个功能摄食群：肉食者（carnivorous，CA）、杂食者（omnivorous， OM）、浮游生物食者（planktivorous， PL）、植食者（herbivorous， HE）、碎屑食者（detritivorous， DE）.摄食均匀度指数的计算公式如下所示.式中，pi为样方中的第 i摄食群所占的比例，n等于5.本研究中，该指数的取值区间为［0， 1］.当指数值接近1时，意味着群落中5个摄食群均在且无占优势的组；而当指数值接近0时，意味着群落中没有或者仅有一个群占优［13］.

jFD值对应的站位扰动等级及生态质量状况评价标准如下［10］：＞0.8，站位未受干扰、生态质量为优；0.6～0.8：轻微干扰、良；0.4～0.6：中度干扰、中等；0.2～0.4：重度干扰、差；＜0.2：极端扰动、劣.

1.3 数据处理

为便于比较，两个航次各位点的大型底栖动物物种数、种群栖息密度均换算成每m2的数量.考虑到关键种在食物链中的特殊地位，本研究仅采用任一站位中种群栖息密度占该位点群落总栖息密度的比例大于5%的物种进行摄食群的分析［10］.采用ANOVA分析检验指数的季节性差异；采用线性回归分析用以分析jFD与M-AMBI之间的相关性.Pearson分析（双尾检验）用以检验指数与环境因子之间的相关性，而两个指数对应的生态质量级别的协同程度则采用 Kappa分析进行判定［27-28］，具体方法参见文献［8］.上述分析均在SPSS13.0软件包和EXCEL中进行.为增加数据处理的可靠程度，采用典范对应分析（CCA）对摄食均匀度指数与环境因子的相关性进行判定.环境及指数数据的标准化及处理方式详见文献［8］.该检验在 CANOCO for Windows 4.5中完成

［29］.采样站位图及生物指数平面分布图由ArcGIS 9.3制作完成.

2 结果

2.1 渤海湾大型底栖动物摄食群概况

2.1.1 摄食群的结构组成 除植食者（HE）外，本研究中所有的大型底栖动物可分为4个摄食群，分别为肉食者、碎屑食者、浮游生物食者和杂食者.主要物种的食性见表1［10，30-35］.

表1 渤海湾主要大型底栖动物功能摄食群表Table 1 Functional feeding groups for the key macrozoobenthos species in the Bohai Bay

从各摄食群物种数目的角度看，5月航次肉食者最多（27种），其次为碎屑食者（25），杂食者最少（10）；9月份碎屑食者最多（24种），其次为肉食者（19），杂食者最少（7）.从栖息密度的角度看，5月航次浮游生物食者最多（80.58inds/m2），其次为碎屑食者（27.26），杂食者最少（6.34）；9月份最多的也是浮游生物食者（1732.9inds/m2），其次为肉食者（47.34），杂食者最少（17.75）.2个季节相比，物种数以碎屑和肉食者的比例最高，栖息密度以浮游生物食者的最高，杂食者则均为最低.

图2 2011年5月和9月航次各功能摄食群的空间分布（a： 5月；b：9月）Fig.2 Spatial distributions of the functional feeding groups in the voyage of May and September， 2011（a： May； b： September）

2.1.2 摄食群的时空分布 5月航次碎屑食者在整个研究区均有分布，但南部海域占优的站位更多，北部则较少；浮游生物食者占优的集中在研究区南北两端及海河口入海纵深线；肉食者占优的则是沿着研究区近岸海域分布；杂食者分布整体上无明显的规律，但在近岸海域基本上未见分布（图 2a）.总的来说，9月航次各摄食群的分布模式与5月份较为相似，唯一差别较大的地方在于碎屑食者在海河口入海纵深线及北部个别站位占优（图2b）.

2.2 渤海湾生态质量状况评价

2个航次中，jFD的最高值出现在调查区北部海域的S11站，4个摄食群的栖息密度相差不大，生态质量为优；最低值出现在离岸海域的 S14、S34站、海河口入海纵深线的S18站以及口内的S20、S21站，仅有1个摄食群，生态质量为劣（表2）.剩下的站位中， jFD值大于0.8的有3个，生物群落未受干扰；0.6至0.8之间的有39个，生物群落受到轻度干扰，生态质量良好；小于0.6的有38个，生物群落受到中等以上的干扰，生态质量较差（表2）.这说明本研究中的渤海湾基本受不同程度的干扰，生态质量状况较差.从空间分布的角度来看， jFD高值区集中在离岸相对较远的海域，低值区则集中在近岸海域，且沿海河口向外有明显的逐渐升高的趋势（图 3a）.整体上来看， M-AMBI也指示渤海湾大部分区域的生态质量较差［8］，空间分布模式与jFD的基本一致（图3b）.

表2 渤海湾2011年5月、9月航次各站位摄食均匀度指数值Table 2 The feeding evenness index for all the sampling stations from the voyages of May and September， 2011 in the Bohai Bay

图3 2011年5月和9月航次的渤海湾jFD和M-AMBI空间分布Fig.3 Spatial distributions of the feeding evenness index for the voyages of May and September， 2011 in Bohai Bay

图4 2011年5月和9月航次的渤海湾jFD和M-AMBI线性回归分析

Fig.4 Linear regression analysis on the jFDand M-AMBI for the voyages of May and September， 2011 in Bohai Bay

Pearson和一元线性回归分析表明 jFD与M-AMBI呈显著线性正相关关系（df1= 1，df2= 84， P＜0.01；图4），而建立在表3上的Kappa分析则表明两者所指示的生态质量级别吻合度差（Kappa：0.25）.ANOVA分析表明M-AMBI（df1= 1，df2= 84，F = 4.94，P＜0.03）有明显的季节差异，而jFD则无（P＞0.05）.

表3 jFD与M-AMBI之间的分级吻合情况Table 3 The agreement for the ecological quality status between jFDand M-AMBI

2.3 大型底栖动物摄食群与环境参数的关系

Pearson分析表明摄食均匀度指数与表层水中的 NH4+（R=-0.218，P＜0.05）、DIN（R= -0.314，P＜0.05）、底层水中的 TOC（R = -0.302，P＜0.05）呈显著负相关.

图5 jFD与环境参数之间的RDA分析Fig.5 The RDA analysis between jFDand environmental parameters

RDA分析表明第一和第二排序轴能解释jFD与环境参数之间相关关系 59.6%的变异量.各环境因子中，与 jFD的第一排序轴（能解释 44.9%的变异量）矩阵之间呈显著相关的有表层水中的TP（R = 0.34）、Mn（0.24）、表层水中的浊度（0.26）、沉积物中的Mn（0.28）、Ni（0.26；图5），且上述环境因子能解释jFD的大部分变异.此外， jFD指示的大部分站位生态质量状况与环境参数的分布模式相反，即生态质量差的站位其环境参数值较高，而生态质量好的站位其环境参数值较低（图5）.

3 讨论

3.1 渤海湾大型底栖动物功能摄食群概况

日益增加的人为压力已导致渤海湾大型底栖动物群落发生了急剧变化［21］.与 1950s相比，小型机会种多毛类的栖息密度增加［36］，而小型多毛类多为碎屑食者，这与本研究中碎屑食者物种数较高的研究结果基本一致.同时，作为食物链中最重要的一环，植食者是肉食动物和杂食动物的营养来源，在调控大型藻类和水生植物的生长中扮演重要的角色［10］.上述现象佐证了渤海湾大型底栖动物多样性的降低与海湾生态系统健康状况的恶化有关，而类似的结论亦被其他学者证实［10］.

底质特征是控制大型底栖动物分布的重要环境因子［37］.渤海湾为粉砂泥质底，客观上为营埋栖生活的小型双壳类、甲壳类及小型多毛类等提供了良好的栖息环境而使其处于一定的优势地位［38］，而这些物种多为肉食、碎屑和浮游生物食者.这跟本研究得出的两个航次均以碎屑食者和肉食者的物种丰富度最高的结果相吻合.

围海造陆工程的大量实施使得渤海湾水体的余流速度显著降低［39］，造成泥沙堆积在南北两岸的近岸海域以及海河口区附近海域，导致了该海域大型底栖动物群落功能发生了不可逆转的变化，刺激了营埋栖生活的浮游生物食者凸壳肌蛤、长偏顶蛤的在这些海域迅速增殖，因此调查区两个航次均以浮游生物食者占据绝对优势（5月航次：两者的栖息密度占浮游生物食者总栖息密度的69%；9月航次：85%），也使得南北两岸及海河口区的站位多以浮游生物食者占优.

特别地，凸壳肌蛤作为虾蟹绝佳的饵料生物，其大量增殖必然为这些肉食者提供丰富的饵料，因此本研究中肉食动物占比较大且其空间分布与浮游生物食者的相近.此外，渤海湾本身的地貌构造加上强烈的人为干扰造成该海域泥沙南高北低的分布格局［38］，这与本研究中碎屑食者的空间分布基本一致，同时也印证了碎屑食者更适于在泥质底内生存［10，40］.

3.2 渤海湾生态质量状况评价

由 3.1部分可知，渤海湾敏感型大型底栖动物减少而机会型增多，一定程度上说明渤海湾生态环境恶化，这与 jFD对应的研究区大多受到不同程度的干扰相吻合. jFD值沿海河口向外逐渐升高，说明生态质量沿海河口向外逐渐变差.事实上，自1990s以来，渤海湾大型底栖动物群落空间分布梯度也呈现从近海向外海逐渐降低的趋势

［21，41］.此外，北部海域的 jFD有斑块状分布的趋势，这可能跟渤海湾附近海域存在不同的小生境

［42］，其底栖动物群落参数呈斑块状分布有关.同时，由3.1部分可知，凸壳肌蛤在北部海域个别站位迅速增殖（如S2站），导致这两个站位的底栖群落结构稳定性变差， jFD值也极低（表2），生态质量状况为劣.海河流域铅锌矿的大量开采及金属冶炼干扰栖居于蓟运河口区的底栖生物群落［43］.同时，北塘和大沽排污口自 2003年以来一直是渤海湾氮、磷污染严重区域，水动力条件的变化导致营养盐堆积在渤海湾北部海域［44］.因此，北部地区生态质量状况较差，这与本研究 jFD所指示的结果一致.

3.3 渤海湾摄食群与环境参数的关系

入海河流携带大量的营养盐和污染物进入渤海湾，加重了海湾的营养盐负荷，加之沿岸水动力条件的变化，导致营养盐从近岸向外海的输移速率降低，使得渤海湾富营养化状况不断恶化，赤潮频发［18，39］.富营养化会对碎屑食者带来一定的负面影响［10］，同时导致硅浓度降低而氮磷比升高，一定程度上削弱了硅藻食物链.通过食物链的传递作用，使得个体较大、营养层级较高的鱼类日益减少［45］.捕食天敌的减少，作为饵料生物的浮游生物食者如凸壳肌蛤［46］迅速增殖，进而影响底栖动物群落的稳定性.本研究中， jFD与营养盐的相关关系表明其能较为敏感地响应渤海湾富营养化对大型底栖动物群落摄食群的影响.

浊度一般通过限制初级生产力，从而间接影响大型底栖动物群落的生物量［47］；总有机碳参与到海洋生态系统的物质循环和能量流动的每一个过程，对维护生物食物链的稳定起到至关重要的作用［48］，如本研究中浊度、TOC与jFD之间的相关关系所示.而重金属与 jFD的相关关系也印证了渤海湾重金属污染已干扰到栖息于此的大型底栖动物群落，这已被该海域其他研究所证实

［43］.

3.4 摄食均匀度指数与 M-AMBI评价结果的比较

研究证实，jFD与BTA高度相关［14］，且其评价结果与生物多样性指数、ITI、AMBI的基本一致［13］.本研究的jFD与M-AMBI的评价结果也基本一致，且均已被证实适用于渤海湾生态质量状况评价［8，10］，而本研究结果进一步佐证了此结论.此外，渤海湾群落结构指标与功能指标指示的生态状况趋势基本一致，即环境压力大的区域物种丰富度、多样性低、群落结构以小型机会种为主

［49］，相应的生物指数值也低，类似的现象也出现在辽东湾［50-51］及葡萄牙 Ria Formosa泻湖［13］，亦如本研究中两类指数基本一致的评价结果所示.

Kappa分析结果的差异则可能主要是两个指数的分级阈值标准不一致造成的.二者除“劣”的阈值分级标准一致外（均为小于0.2），其他四个级别的均不一致［6，10］.因此，虽然两者所指示的整体质量状况基本一致，但评价出的生态质量状况分级的协同程度较差.事实上，两者之间的不协同基本集中在相邻的生态质量等级上（表3）.

3.5 摄食均匀度指数的优缺点分析

jFD从群落功能的角度反映环境压力的变化

［13-14］，丰富了底栖动物群落指示作用的研究体系.与同类指数相比［11，52-54］，该方法的可操作性更强，且其在近岸浅水区的评价结果也较为可靠.与其他常用的结构指标相比［6，55］，jFD仅需对丰富度高的关键种进行分类鉴定及摄食群的划分，有效降低了采样成本，对于样本较小及分类鉴定较为粗略的数据分析结果非常可靠［13］.然而，与其他方法类似［56］， jFD尚不能敏感地区分物理和富营养化压力的生态效应，这或许与建立在分类基础上的指数更适用于评价中等（moderate）或差（poor）的生态质量状况有关［13］.如本研究中S34站的物种数及丰度都较高，但所有物种均为肉食者，导致jFD值为 0，对应的生态环境质量为劣.然而，该站位的活性磷酸盐、DIN、重金属如 Cd、Cr、Pb等均达到一类水标准［57］.

多数底栖动物的分组以科为单位进行划分，如本研究中多毛纲动物，这必然会由于缺乏生物自身的摄食策略信息而导致分组存在一定的偏差.同时，由于方法学差异或种间变化导致同一物种在文献中的摄食功能群分组不尽相同［58］，因此在引用时也需要根据实际情况进行取舍，这可能会导致研究结果受限于研究者本身的知识贮备.如沟纹拟盲蟹（Typhlocarcinops canaliculata）的食性出现了“杂食”和“碎屑”两种分组状况，本研究参考其在渤海湾的栖居地环境并在咨询当地分类学专家的基础上，采用 Cummins等［9］划分的“杂食者”进行生物指数的计算.此外，环境条件的变化、食物的可利用度、发育阶段、地理隔离等均会导致生物的摄食模式发生变化

［59］，这都困扰着目前的功能摄食群研究.故此，综合使用各类指数才能更准确地评价水体的生态质量状况［60］.

4 结论

4.1 本研究大型底栖动物群落划分为4个摄食群，无植食者.两个航次均以碎屑和肉食者的物种丰富度最高，浮游生物食者的栖息密度最高，而杂食者的物种丰富度和栖息密度均最低.

4.2 jFD值多小于0.6，说明研究区的大型底栖动物群落受到不同程度的干扰，生态质量较差，这可能与该海域受到的人为干扰如陆源排污、围海造陆等有关.

4.3 jFD与 M-AMBI的评价结果基本一致，均能敏感地响应渤海湾从近岸至离岸海域日益增加的环境压力，适用于评价渤海湾的生态质量状况.

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致谢：本研究中大型底栖动物的分类鉴定及功能摄食群分组工作得到了中国科学院海洋研究所张宝琳老师、张均龙副研究员、肖宁博士及隋吉星博士的无私帮助，在此表示感谢.

Assessment on the ecological quality based on the macrozoobenthos functional feeding groups.

CAI Wen-qian1，2，LIN Kui-xuan1，2， ZHU Yan-zhong1，2， ZHOU Juan2， XIA Yang1，2， LIU Lu-san1，2*（1.State Key Laboratory of Environmental Criteria and Risk Assessment， Chinese Research Academy of Environmental Sciences， Beijing 100012， China；2.State Environmental Protection Key Laboratory of Estuary and Coastal Environment， Chinese Research Academy of Environmental Sciences， Beijing 100012， China）. China Environmental Science， 2016，36（9）：2865～2873

Based on data collected during May and September of 2011， the feeding evenness index developed from the functional feeding groups， together with the M-AMBI （Multivariate AZTI Marine Biological Index） derived from the community structure， were used to assess the ecological quality status of Bohai Bay. Results showed that the macrozoobenthos community was divided into five feeding groups in the study but no herbivorous group was found. Groups detritivorous and carnivorous displayed the greatest percentages of species richness， and the group planktivorous displayed the highest percentage of the community density. However， the group omnivorous displayed the smallest percentage of the above two indicators. Furthermore， the feeding evenness index in the most sampling stations were less than 0.60， indicating that most marine waters were disturbed to some degree in this study which was corresponding to the degraded ecological quality status. This may be related to the human pressures affecting Bohai bay such as waste discharges and land reclamation. It seemed that the ecological quality status indicated by the feeding evenness index and M-AMBI were generally similar. Meanwhile， both indices were sensitive to the environmental pressure gradient from the inshore to the offshore areas in Bohai Bay. In sum， the feeding evenness index could be suitable to assess the ecological quality status of Bohai Bay.

macrozoobenthos community；functional feeding groups；the feeding evenness index；M-AMBI；Bohai Bay

X826

A

1000-6923（2016）09-2865-09

2016-02-10

国家自然科学基金资助项目（41406160）；国家环保公益性行业专项（201309007）

* 责任作者， 研究员， liuls@craes.org.cn

蔡文倩（1986-），女，河南鹿邑人，助理研究员，博士，主要从事生物境监测与评价研究.发表论文10余篇.