隐孢子虫在非人灵长类动物和大熊猫中感染的研究进展

田一男,曹雪峰,黄祥明,彭广能,钟志军



隐孢子虫在非人灵长类动物和大熊猫中感染的研究进展

田一男1,曹雪峰1,黄祥明2,彭广能1,钟志军1

隐孢子虫病(Cryptosporidiosis)为一种人兽共患寄生虫病，广泛发生于人、家畜和野生动物等。近年来随着研究的深入，野生动物隐孢子虫病逐渐引起了人们的关注。本文从流行病学、基因分型等方面总结了隐孢子虫在非人灵长类动物和大熊猫中感染情况的研究进展，探讨了非人灵长类动物及大熊猫隐孢子虫病的公共健康危害，为深入研究珍稀野生动物隐孢子虫感染提供参考。

隐孢子虫；隐孢子虫病；流行病学；基因型；公共健康

隐孢子虫病(Cryptosporidiosis)是由隐孢子虫(Cryptosporidium)感染引起的人兽共患肠道寄生虫病。大量研究报道，隐孢子虫能在人和家畜中引起机体严重的腹泻[1]。隐孢子虫主要寄生于动物胃肠道、呼吸道上皮细胞，动物感染后引起胃肠炎、水样腹泻、腹痛、恶心、呕吐等临床症状。儿童或幼龄患者感染后表现发育迟缓或发育不良，在婴儿以及免疫功能缺陷者可能引发致死性肠炎。1907年隐孢子虫被首次发现并于1910年正式命名[2]。随后逐渐有关于隐孢子虫感染人、家畜、鱼类、两栖类、啮齿类等200余种动物的报道。但关于野生动物尤其是珍稀野生动物感染隐孢子虫的报道较少。已知的野生动物隐孢子虫种中，C.erinacei,C.scrofarum,C.viatorum,C.tyzzeri,C.cuniculus,C.ubiquitum,C.xiaoi,C.fayeri,C.bovis,C.suis,C.hominis,C.andersoni,C.meleagridis,C.felis,C.muris,C.cains,C.parvum等17个虫种可感染人[3-5]。在最近的试验中，研究人员采用分子分型技术研究了不同动物隐孢子虫的种类和基因型，对我们研究隐孢子虫在动物间以及动物与人之间的传播有重要的参考价值。本文对非人灵长类动物和大熊猫隐孢子虫病的流行病学及隐孢子虫基因型等方面进行综述，为深入研究珍稀野生动物隐孢子虫病提供参考。

1 非人灵长类动物和大熊猫隐孢子虫病的流行病学

1.1 非人灵长类动物隐孢子虫病的流行病学 大量研究曾报道关于非人灵长类动物如苏格兰大猩猩、白脸狐尾猴、猕猴、狐猴、狒狒、长尾猴、合趾猴、白眉猴、蜘蛛猴、恒河猴等感染隐孢子虫[6-8]。1990年华盛顿地区灵长类研究中心曾暴发一次规模较大的隐孢子虫病，157只处于保育期的豚尾猕猴诊断出感染隐孢子虫[9]。Bwindi Impenetrable 国家公园的140只橄榄狒狒中45只感染隐孢子虫，感染率高达32.1%[10]。而与其共同栖息的大猩猩的隐孢子虫感染率最高时达到73%。Katharine等认为狒狒的隐孢子虫感染率偏高与他们共同栖息的患隐孢子虫病的猩猩有关[11]。在斯里兰卡，Ekanayake等对89只野生猕猴进行调查，发现隐孢子虫的总体感染率为40.4%，其中21只野生灰色叶猴和15只野生紫面叶猴感染率分别为47.6%和26.7%[8]。研究者认为野生灵长类动物隐孢子虫的高感染率可能是由于近年来野生动物栖息地和人类活动区域重叠，导致野生动物生活的区域以及饮用水源被人类或家畜粪便污染，从而引发野生灵长类动物感染隐孢子虫。Michele等对坦桑尼亚贡贝国家公园84只黑猩猩、47只狒狒进行检测，结果表明隐孢子虫感染率为16.0%，其中黑猩猩感染率为19.0%，狒狒感染率为10.6%[12]。研究者将此感染率与同期人以及家畜隐孢子虫感染率进行比较，发现非人灵长类动物隐孢子虫的感染情况最严重。

Ye等对广西3个试验用猕猴繁殖基地的205份食蟹猴粪便进行寄生虫检测，发现食蟹猴隐孢子虫感染率为1.0%[13]。研究者还对不同地区、不同饲养方式和不同种类的非人灵长类动物隐孢子虫的感染情况进行分析。结果表明，猴场和自由饲养的非人灵长类动物均检测到阳性样本，猴场的感染率为1.1%，自由饲养的感染阳性率为0.6%。在不同地区中，广东地区阳性率最高，阳性率为1.8%，河南、广西和上海样品的阳性率分别为0.6%、1.0%和0.7%。所有非人灵长类动物隐孢子虫总体感染率为0.7%，其中恒河猴为0.7%，食蟹猴为1.0%，懒猴为10.0%，叶猴为6.7%[14]。在对中国西北秦岭山脉中非人灵长类动物隐孢子虫感染的一项调查中，研究者分析了197份新鲜粪便样品。结果显示6份样品为隐孢子虫阳性，感染率为3.0%[15]。同国外的研究结果相比，我国不同种类非人灵长类动物的隐孢子虫感染率相对较低。Karim对不同地区和不同时间段的食蟹猴的隐孢子虫感染率进行调查表明，他们的调查结果与国内Ye的研究相似[14]。Karim认为这可能与隐孢子虫通过水源传播以及国内湖泊型水源地的隐孢子虫污染有关。

非人灵长类动物是哺乳动物中与人亲缘关系最近的动物，非人灵长类动物隐孢子虫感染率偏高提示隐孢子虫病对人类具潜在威胁。已有的研究中，多数学者都推测感染了隐孢子虫的人和家畜可通过排泄物污染水源，进而使健康野生动物感染、发病[7,14]。随着野生动物栖息地的变化，很多地区出现人类活动区域和野生动物栖息地重叠的情况，这种状况加大了人类通过野生动物感染隐孢子虫的几率。而非人灵长类动物作为与人亲缘关系相近的野生动物，更容易成为隐孢子虫病的传染源，使人类在保护和研究非人灵长类动物以及从事其他野外活动时感染隐孢子虫。

1.2 大熊猫隐孢子虫病的流行病学 大熊猫是世界公认的珍稀濒危野生动物，为世界十大濒危物种之一。2015年国家林业局第4次大熊猫调查结果显示，野生大熊猫数量为1 864只，圈养大熊猫375只(不包括1.5岁以下幼体)。四川省大熊猫数量占全国野生大熊猫总数的74.4%。虽然与往年相比大熊猫数量有所增加，但栖息地的割裂、自身繁育力低和疾病等依然威胁着大熊猫的生存。消化道疾病是大熊猫疾病中最常见的疾病之一[16]。相对于非人灵长类动物感染隐孢子虫的大量报道而言，大熊猫感染隐孢子虫的报道相对较少。

大熊猫隐孢子虫感染最早由本实验室于2012年报道[17]。我们采集了57份大熊猫新鲜粪便，使用饱和蔗糖溶液漂浮法进行检测。结果表明，57份大熊猫粪便样品中检测出1份阳性，感染率为1.8%。该阳性样品来自于一只老龄圈养大熊猫，对该阳性样品进行显微镜观察，发现每个视野最多发现1～3个隐孢子虫卵囊，最少时100个视野可见1个卵囊。随后2015年Wang等对322份大熊猫粪便样品进行隐孢子虫调查，从122份圈养大熊猫粪便样品中检测出19份阳性样品，阳性率为15.6%；而200份野生大熊猫粪便样品中仅检测出一份阳性，阳性率为0.5%[18]。这也是第一次从野生大熊猫粪便样品中检测出隐孢子虫阳性样品。对于两项研究中圈养大熊猫隐孢子虫阳性率的差异，Wang等认为可能与隐孢子虫感染的季节波动性有关。

虽然此前国内外都未见关于大熊猫感染隐孢子虫的报道，但上诉两项研究结果提示我们，大熊猫和其他动物一样也受到隐孢子虫病的威胁。这对我们研究珍稀大熊猫寄生虫病起到提示作用。目前本实验室正在进行西南地区所有圈养大熊猫粪便寄生虫感染调查(尤其是隐孢子虫感染情况)，期望对不同季节、不同年龄段大熊猫肠道寄生虫感染情况有更详细的了解。这将为我们对大熊猫隐孢子虫感染提供更详细的资料。

2 非人灵长类动物和大熊猫隐孢子虫感染虫种及基因型

近年来珍稀野生动物的隐孢子虫基因型种类不断更新。目前，隐孢子虫中29个虫种被正式命名为有效虫种[5]。其中能感染野生动物的包括C.andersoni,C.baileyi,C.canis,C.felis等14个种型。隐孢子虫中部分隐孢子虫感染具有宿主特异性，即某个虫种只感染一种宿主，如C.wrairi只感染豚鼠，C.ryanae只感染牛。而有些隐孢子虫种可感染多种宿主，如C.serpentis可以感染多种蛇类和蜥蜴[19]，C.hominis可感染人，非人灵长类及多种野生动物[20]。许多野生哺乳动物都曾报道对多种隐孢子虫虫种或基因型易感。我们对29个主要虫种以及它们对非人灵长类动物、大熊猫和人的感染性进行了归纳。由表1可以看出，29个主要虫种中有7个种可感染非人灵长类动物，17个种感染人以及1个种感染大熊猫。其中，C.andersoni可同时感染非人灵长类动物、大熊猫和人。

2.1 非人灵长类动物隐孢子虫基因型 感染非人灵长类动物的隐孢子虫包括多种基因型。2002年在恒河猴粪便样品中发现C.hominis[21]。随后，Silva等从冕狐猴上分离到隐孢子虫鹿基因型[22]。徐前明等也在恒河猴粪便样品中检测出隐孢子虫，并且发现其与C.hominis的COWP基因序列相似性达100%[23]。坦桑尼亚的一项研究显示，5只狒狒以及10只黑猩猩中都分离出隐孢子虫，虫种均为C.hominis；从另外7只黑猩猩中分离的隐孢子虫为C.suis。其中一只黑猩猩的粪便中同时检测出C.hominis和C.suis。研究者发现猩猩粪便中隐孢子虫的种类和猩猩的栖息地有一定关系，检测出C.suis的粪便样品均来自于Kasekela山脉的黑猩猩栖息地，而栖息于Mitumba山脉的黑猩猩的粪便样品以及本次试验中采集的狒狒粪便样品中都只检测到C.hominis[12]。本实验室从松鼠猴粪便中检测到一份隐孢子虫阳性样品，通过基因序列分析，最终判定该分离株为C.hominis基因型[24]。国内研究人员还从秦岭猕猴的6份样品中检测到一份C.parvum阳性样品和4份C.andersoni阳性样品[14]。以上数据都表明，非人灵长类动物感染的隐孢子虫基因型存在多样性。同时我们还发现，非人灵长类动物检测出的隐孢子虫种都曾在人类中检出，而部分可感染人的隐孢子虫虫种却尚未在非人灵长类动物中发现。这一结果提示，非人灵长类动物完全具备作为隐孢子虫病的潜在传染源，在人类对其进行保护和研究过程中感染人类。

表1 隐孢子虫种感染宿主以及对非人灵长类动物、大熊猫和人的感染性
Tab.1 Valid Cryptosporidium species and its infection of non-human primates, giant pandas and humans

隐孢子虫虫种Speciesname主要感染宿主Majorhost(s)感染非人灵长类Infectionofnon-humanprimates感染大熊猫Infectionofgiantpandas感染人InfectionofhumansC.andersoni肉牛感染感染C.suis猪未见报道C.hominis人C.parvum反刍动物感染C.meleagridis鸟类、人C.felis猫C.muris啮齿类C.erinacei刺猬、马未见报道C.scrofarum猪C.viatorum人C.tyzzeri啮齿类C.cuniculus家兔C.ubiquiyum反刍动物C.xiaoi绵羊、山羊C.fayeri有袋类动物C.bovis肉牛C.canis狗C.varanil蜥蜴未见报道表1(续)隐孢子虫虫种Speciesname主要感染宿主Majorhost(s)感染非人灵长类Infectionofnon-humanprimates感染大熊猫Infectionofgiantpandas感染人InfectionofhumansC.baileyi鸟类C.galli鸟类C.molnari鱼类C.varanil蜥蜴C.baileyi鸟类C.ryanae肉牛C.macropodum有袋类动物C.fragile蟾蜍C.rubeyi松鼠C.scophthalmi大菱鲆(欧洲比目鱼)C.huwi鱼类

2.2 大熊猫隐孢子虫基因型 已有报道发现，大熊猫粪便中分离出的隐孢子虫种并非只有一个基因型。本实验室通过大熊猫源隐孢子虫卵囊形态和分子生物学特性分析，发现大熊猫源隐孢子虫与已知的隐孢子虫虫种基因型存在明显差异，因此建议将其作为一个新的基因型，即大熊猫隐孢子虫种[25]。通过对18S rRNA基因序列分析得知，该分离株18S rRNA序列与黑熊隐孢子虫基因型最为相近，最大相似度为98.6%。通过对分离株HSP70基因的序列分析，该分离株与黑熊隐孢子虫基因型最大相似性为99.5%，因此我们认为该隐孢子虫新基因型与黑熊隐孢子虫基因型具有亲缘关系。Wang等对四川两个大熊猫研究中心的大熊猫粪便样品进行检测后，对分离到的隐孢子虫进行分子分析，发现分离的虫种为C.andersoni，这是首次从大熊猫粪便中分离出C.andersoni[17]。Wang还将此次检测出的隐孢子虫序列与我们实验室之前检测出的隐孢子虫序列进行比对，发现相似性仅为84.6%～89.8%。说明大熊猫与其他部分野生动物一样，对多种隐孢子虫易感。而野外大熊猫由于其生活环境与其他野生动物相重叠，因此我们推测野外大熊猫感染的隐孢子虫的种类可能更具多样性。

3 野生动物隐孢子虫病在公共卫生中的意义

隐孢子虫病是一种世界性分布的人兽共患寄生虫传染病，感染包括人类等大多数脊椎动物[26]。该病原体主要来源于动物，人与人传播也较为普遍，也有文献推测其可以通过受污染的食物和水传播。尤其像海狸、麝鼠等水生啮齿动物，这些动物可能通过污染水源进而导致人和家畜感染隐孢子虫[27-28]。曾有以松鼠为主要宿主的基因型以及花栗鼠基因型I和臭鼬基因型引起人类致病的报道[29-30]。这也从侧面佐证了野生动物可通过污染水源等造成人感染。

近一个世纪以来，野生动物的栖息地和人类的居住地界限不断发生变化，导致人类有可能接触到被隐孢子虫卵囊的污染的土壤和水源，而一些在野外被捕捉的珍稀野生动物也可能在圈养过程中接触到被人类和家畜粪便污染的土壤和水源，这些情况都大大增加了人和野生动物相互感染隐孢子虫的几率[31]。动物是否会通过水源途径感染隐孢子虫，这和宿主以及寄生虫所处的环境以及生态学等很多因素有关。因此野生动物感染隐孢子虫的风险也不能仅靠推测，不过可以肯定的是在人类和野生动物活动场所的交汇处，隐孢子虫病的发病率以及感染率都相对较大[32]。

非人灵长类动物是与人亲缘关系最近的动物。大量研究报道主要以人为宿主的C.hominis感染非人灵长类动物。Michele等的研究中，从同一地区的狒狒，黑猩猩以及人粪便样品中均检测出C.hominis，将其基因序列进行分析表明均属于IfA12G2分支[12]。由此我们推测，非人灵长类动物与人类之间确实存在隐孢子虫病的互相传播。因此，对非人类灵长动物隐孢子虫病的研究不仅可以为预防非人灵长类动物患隐孢子虫病提供理论基础，而且可以为今后我们对人类隐孢子虫病的研究提供依据。

大熊猫是我国的国宝，也是世界公认的濒危珍稀野生动物。由目前的研究得知，大熊猫可能对多种隐孢子虫虫种易感，这大大增加了大熊猫感染隐孢子虫的风险。同时Wang的研究中发现圈养大熊猫的隐孢子虫病的阳性率远高于野生大熊猫的隐孢子虫感染率，提示我们野生动物的生活密度以及活动区域的差异可能会导致隐孢子虫感染风险的差异[18]。由于大熊猫中检测出的C.andersoni也在人类中大量报道，因此与大熊猫密切接触的保育人员、研究人员甚至是游客都可能存在感染隐孢子虫的风险。

4 展 望

目前，通过形态学、分子基因学等国内外学者大量报道了非灵长类动物感染隐孢子虫的病例。但关于非人灵长类动物与人，以及非人灵长类动物之间隐孢子虫病的传播途径以及传播机制还不清楚。由于大熊猫数量的稀少，我们对大熊猫隐孢子虫病的研究也还不深入。随着我们对非人灵长类动物和大熊猫隐孢子虫病的流行病学以及基因组学研究的深入，对预防非人灵长类动物和大熊猫隐孢子虫病将提供重要的参考意义。

目前虽然有快捷的血液检测法帮助检测隐孢子虫病，但在治疗隐孢子虫病的效果却并不理想。已有FDA批准用药硝唑尼特用于治疗人的隐孢子虫病，但研究发现使用硝唑尼特患者中仅有56%腹泻症状得到缓解或消除，并且这种药物尚未应用到野生动物隐孢子虫病的治疗中[32]。随着对非人灵长类动物和大熊猫隐孢子虫病研究的深入，我们对其流行病学、传播途径、致病机制以及虫种基因型等方面的深入研究，将有助于野生动物隐孢子虫病疫苗和药物的研究。

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Research progress ofCryptosporidiuminfection in non-human primates and giant pandas

TIAN Yi-nan1, CAO Xue-feng1, HUANG Xiang-ming2, PENG Guang-neng1, ZHONG Zhi-jun1

(1.CollegeofVeterinaryMedicine,SichuanAgriculturalUniversity,Chengdu611130,China;2.ChengduResearchBaseofGiantPandaBreeding,SichuanKeyLaboratoryofConservationBiologyforEndangeredWildlife,Chengdu610081,China)

Cryptosporidiosis is a zoonosis widespread parasitism in human, livestock and wild animal. In recent years, cryptosporidiosis in wild animals were considered an important zoonotic reservoir for human. This review focuses on the research progress of epidemiologyCrptosporidiuminfection and genetics classification in non-human primates and giant pandas. This article also reveal the significance of cryptosporidiosis for non-human primates and pandas public health hazards and provide certain

ignificance for further research on cryptosporidiosis in wild animals.

Cryptosporidium; cryptosporidiosis; epidemiology; genotype; public health

Zhong Zhi-jun, Email: zhongzhijun488@126.com

国家自然科学基金资助项目(No.31000548)；四川省教育厅重点资助项目(No.13ZA0263)；成都大熊猫繁育研究基金会项目(No.CPF2015-4)；教育部“长江学者和创新团队发展规划”创新团队项目(No.IRT0848)

钟志军，Email:zhongzhijun488@126.com

1.四川农业大学动物医学院/动物疫病与人类健康四川省重点实验室，成都 611130；

2.成都大熊猫繁育研究基地/四川省濒危野生动物保护生物学省部共建实验室，成都 610081

R382.3

A

1002-2694(2016)10-0911-06

2016-03-03；

2016-08-26

Supported by the National Natural Science Foundation of China (No. 31000548), the Key Project of the Education Department in Sichuan, China (No. 13ZA0263), the Chengdu Giant Panda Breeding Research Foundation (No. CPF2015-4), and the Program for Changjiang Scholars and Innovative Research Teams at Universities (No. IRT0848)