Bt水稻对青翅蚁形隐翅虫和非靶标害虫种群动态的影响

吴启佳，崔旭红， 张国安， 梁宏合，焦晓国

(1.行为生态与进化研究中心， 湖北生物资源绿色转化协同创新中心，湖北大学生命科学学院， 湖北 武汉 430062；2.华中农业大学植物科技学院， 湖北 武汉 430070；3.广西壮族自治区亚热带作物研究所，广西 南宁 530002)



Bt水稻对青翅蚁形隐翅虫和非靶标害虫种群动态的影响

吴启佳1，崔旭红2， 张国安2， 梁宏合3，焦晓国1

(1.行为生态与进化研究中心， 湖北生物资源绿色转化协同创新中心，湖北大学生命科学学院， 湖北 武汉 430062；2.华中农业大学植物科技学院， 湖北 武汉 430070；3.广西壮族自治区亚热带作物研究所，广西 南宁 530002)

以转cry1Ab/cry1Ac基因水稻汕优63(以下简称Bt水稻)为实验材料，亲本汕优63(非Bt水稻)为对照，在田间自然条件下研究Bt水稻对稻田捕食性天敌青翅蚁形隐翅虫PaederusfuscipesCurtis和非靶标刺吸式害虫稻飞虱及叶蝉混合种群消长动态的影响.同时，进行青翅蚁形隐翅虫与稻飞虱和叶蝉混合种群的相关性分析，以期为Bt水稻的生态安全评价提供依据.结果表明，捕食性天敌青翅蚁形隐翅虫和非靶标害虫稻飞虱及叶蝉在Bt和非Bt稻田中种群动态基本一致，但Bt稻田青翅蚁形隐翅虫和稻飞虱及叶蝉数量显著高于非Bt稻田.青翅蚁形隐翅虫与稻飞虱相关性在两类型稻田中都不显著，而青翅蚁形隐翅虫与叶蝉相关性在两类型稻田中都达到极显著水平.

Bt水稻；青翅蚁形隐翅虫；稻飞虱；叶蝉；种群动态；相关性

0　引言

Bt基因是当前转基因抗虫作物中使用最广泛的一类基因，已经成功导入许多作物，如棉花、玉米、水稻、大豆等[1].自世界上第一例Bt抗虫作物问世以来，其对生态环境的安全性就倍受关注.Bt作物对农田生态系统中非靶标害虫和有益动物的影响是其风险评价的重要内容[1-3].目前，转Bt作物通常对咀嚼式靶标害虫有很好的控制作用，但对非靶标刺吸式害虫没有明显控制效果[4-5].在转Bt棉田，棉铃虫的危害较之常规棉田大大降低，但绿盲蝽等刺吸式害虫爆发成灾[4-5].通常认为绿盲蝽的发生不是由于Bt棉的直接影响，而是因为Bt棉的广泛种植，减少了化学农药的施用，降低了农药对绿盲蝽的杀伤作用，间接导致绿盲蝽等刺吸式害虫的爆发[4-5].

当前有关转Bt基因抗虫作物对害虫天敌的风险评价的报道主要以蜘蛛、捕食螨和天敌昆虫为评估对象，如Bt抗虫作物对捕食性天敌蜘蛛[6-7]、捕食螨[8]、草蛉[9]和瓢虫[1]及寄生性天敌各种寄生蜂[1，10]等的风险评价.目前转基因抗虫作物对害虫天敌的影响较为复杂，评价结果依所转基因类型、不同作物及品种，不同天敌而异[1-3].

转Bt 基因水稻对螟虫和稻纵卷叶螟产生了很高的抗性， 能有效控制鳞翅目靶标害虫的为害，但其对稻田非靶标害虫飞虱和叶蝉没有明显控制作用.稻田飞虱和叶蝉等刺吸式害虫成为Bt稻田优势害虫[6-7，10-13].目前，Bt水稻的风险评价结果表明其对稻田天敌影响甚少[6，14-15]，但对稻田非靶标害虫影响通常不一致.有些研究表明，Bt水稻对非靶标害虫没有明显影响[6-7，10-13]，但另一些研究结果表明，Bt水稻促进非靶标害虫的发生[16].相反，周霞等[12]和谭红等[17]发现Bt水稻对白背飞虱有不利影响.不同的研究结论可能与供试转基因水稻材料不同有关，因此在评价转基因抗虫水稻材料对非靶标害虫影响时应遵循个案原则，逐一评估分析[10].

青翅蚁形隐翅虫是稻田生态系统中一种重要捕食性天敌，种群数量大，在全国稻区广为分布，对水稻主要害虫叶蝉和飞虱有很好控制作用[14，18-20].在Bt水稻商品化释放之前，迫切需要评价青翅蚁形隐翅虫在Bt稻田中种群动态及其对害虫的控制潜力.程正新等在室内以转Bt 基因水稻上饲养的褐飞虱为猎物，测定Bt水稻对青翅蚁形隐翅虫存活和捕食行为的影响，发现Bt水稻对青翅蚁形隐翅虫存活率和捕食功能无明显影响[14].相反，在大田自然条件下，评价Bt水稻对青翅蚁形隐翅虫种群动态的影响研究鲜见，相关研究急需加强[21].

本文中以转Bt融合抗虫基因cry1Ab/cry1Ac水稻汕优63为材料，研究其对稻田优势捕食性天敌群青翅蚁形隐翅虫和主要非靶标刺吸式害虫稻飞虱和叶蝉混合种群消长动态的影响，并初步探讨青翅蚁形隐翅虫与稻飞虱和叶蝉混合种群的相关性.研究结果不但可为Bt水稻生态安全评价提供个案依据，丰富和发展Bt水稻生态安全评价体系；而且可为Bt稻田非靶标害虫的防治提供依据.

1　材料与方法

1.1试验材料以actinI为启动子，采用基因枪法把Bt抗虫融合基因cry1Ab/cry1Ac转入明恢63水稻恢复系(T51-1).以T51-1水稻配育转Bt基因杂交稻汕优63/Bt为供试抗虫水稻品种，亲本非转Bt基因汕优63为对照.

1.2试验设计与调查方法2002年，在湖北省武汉市华中农业大学水稻试验田进行大田试验，设2处理，分别为转Bt基因汕优63/Bt和非转Bt基因汕优63/CK.每处理重复4次，共计8个小区，小区随机排列.每小区面积为10 m×10 m，插37丛×40丛水稻.6月15日插秧，田间进行正常的农耕操作，水稻全生育期不施用杀虫剂.采用轻轻拨开被调查稻株和相邻稻株的目测法调查捕食性天敌青翅蚁形隐翅虫PaederusfuscipesCurtis和非靶标害虫稻飞虱及叶蝉.每小区定点调查60丛水稻.依次对Bt水稻上非靶标优势害虫稻飞虱(白背飞虱Sogatellafurcifera(Horvath)、褐飞虱Nilaparvatalugens(Stål))、叶蝉(黑尾叶蝉Nephotettixcincticeps(Uhler)、二点黑尾叶蝉Nephotettixviriscens(Distant))和主要捕食性天敌青翅蚁形隐翅虫进行计数.7月5日开始调查，以后每隔5天调查1次.9月5日后害虫和天敌数量急剧下降，结束调查.共计调查13次.

1.3统计方法在每类型稻田，每次调查60丛水稻上害虫和天敌数量，首先取其平均值，然后比较Bt稻田和对照稻田中主要害虫和天敌种群消长差异.由于调查数据非正态性和方差不齐，因此我们采用非参数检验方法比较(Wilcoxon signed ranks test).然后采用相关分析方法分别比较两类型稻田中捕食性天敌青翅蚁形隐翅虫与主要非靶标害虫稻飞虱和叶蝉相关性.数据统一采用SPSS 11.5统计软件进行统计分析.

2　结果与分析

2.1Bt水稻对田间优势天敌青翅蚁形隐翅虫消长动态的影响由图1可见， Bt稻田青翅蚁形隐翅虫种群消长动态与非Bt稻田青翅蚁形隐翅虫消长基本一致.8月是两类稻田中青翅蚁形隐翅虫的发生高峰.在整个调查期，Bt稻田的青翅蚁形隐翅虫种群数量极显著高于非Bt稻田(Wilcoxon signed ranks test，Z=-3.041，P=0.002).

2.2Bt水稻对田间稻飞虱混合种群消长动态的影响从图2可以看出，Bt稻田稻飞虱混合种群消长动态与非Bt稻田上稻飞虱消长基本一致.8月中旬是稻飞虱发生高峰.在整个调查期，Bt稻田的稻飞虱数量极显著高于非Bt稻田(Wilcoxon signed ranks test，Z=-3.180，P=0.001).

图1　Bt和非Bt稻田中青翅蚁形隐翅虫种群消长动

图2　Bt水稻对稻飞虱混合种群消长动态的影

2.3Bt水稻对田间叶蝉混合种群消长动态的影响由图3可见，Bt稻田叶蝉混合种群消长动态与非Bt稻田上叶蝉消长基本一致.8月中旬和下旬是叶蝉发生高峰.在整个调查期，Bt稻田的叶蝉数量极显著高于非Bt稻田(Wilcoxon signed ranks test，Z=-2.760，P=0.006).

2.4Bt水稻对稻田青翅蚁形隐翅虫与飞虱和叶蝉相关性的影响Bt和非Bt稻田中捕食性天敌青翅蚁形隐翅虫与稻飞虱和叶蝉相关分析结果见表1.两类型稻田中，青翅蚁形隐翅虫种群消长动态与稻飞虱混合种群相关性不显著，而青翅蚁形隐翅虫种群与叶蝉混合种群相关性在两类型稻田中都达到极显著水平.

图3　Bt水稻对叶蝉混合种群消长动态的影

害虫Bt水稻非Bt水稻稻飞虱0.521 0.479 叶蝉0.709**0.749**

表中数据为天敌青翅蚁形隐翅虫与相应害虫稻飞虱和叶蝉的相关系数，**表示相关系数达极显著水平(P<0.01).

3　讨论

由于Bt水稻中鳞翅目靶标害虫的减少，Bt稻田中害虫和天敌之间的营养关系发生相应改变，进而影响稻田节肢动物群落的结构.Bt水稻对田间非靶标刺吸式害虫稻飞虱、叶蝉等没有抗性，这些害虫成为Bt水稻上优势害虫[6-7，10-13，16-17].本研究发现，Bt稻田刺吸式害虫飞虱和叶蝉种群数量显著高于常规稻田，这与周霞等的研究结果相一致[16].Bt水稻对飞虱和叶蝉的促进作用可能原因有三.一是Bt稻田靶标害虫的下降，降低了靶标害虫和非靶标害虫之间的资源竞争，导致非靶标害虫数量的上升.二是外源基因的随机插入，引起水稻代谢的改变，进而影响水稻的氨基酸和糖类等营养物质组成和含量改变，而这些物质的变化可能促进非靶标害虫的发生[12].三是外源基因的随机插入，引起水稻释放挥发物信息物质的改变，而这些信息物质的变化可能对非靶标害虫具有引诱作用.但陈茂等研究发现，Bt稻田飞虱和叶蝉及其寄生蜂有偏好向对照田转移的趋势[10].可见他们的结果表明Bt水稻对飞虱和叶蝉有一定驱避作用.

程正新等在室内以转Bt 基因水稻上饲养的褐飞虱为猎物，发现Bt水稻对青翅蚁形隐翅虫存活和捕食行为没有明显不利影响[14].当前研究发现，Bt稻田捕食性天敌青翅蚁形隐翅虫种群数量显著高于常规稻田.可见Bt水稻对青翅蚁形隐翅虫不但没有明显负作用，而且对其种群增长有明显促进作用.不过我们认为该促进作用是间接的，可能是由于Bt稻田稻飞虱、叶蝉数量显著高于常规稻田，可为青翅蚁形隐翅虫提供充足的食物.青翅蚁形隐翅虫由于对猎物的跟随效应而转移到Bt稻田，导致Bt稻田青翅蚁形隐翅虫种群数量高于常规稻田.王文晶等于2012 年调查发现，转Bt 水稻稻田捕食性天敌黑肩绿盲蝽种群数量显著高于对照稻田，虽然其他两个年份转Bt 水稻及其对照稻田黑肩绿盲蝽种群数量差异不显著[15].当前研究还发现，青翅蚁形隐翅虫种群与叶蝉混合种群显著相关性也间接说明叶蝉是青翅蚁形隐翅虫主要猎物.需指出的是，本结果是采用相关分析得出的，青翅蚁形隐翅虫田间主要猎物构成还需采用室内选择性实验进一步验证.

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(责任编辑游俊)

Effects of transgenic Bt rice on population dynamics of dominant predator Paederus fuscipes Curtis and non-target phloem-sucking pests

WU Qijia1，CUI Xuhong2，ZHANG Guoan2，LIANG Honghe3，JIAO Xiaoguo1

(1.Center for Behavioral Ecology & Evolution， Hubei Collaborative Innovation Center for Green Transformation of Bio-Resources， College of Life Sciences， Hubei University， Wuhan 430062， China;2.College of Plant Sciences and Technology， Huazhong Agricultural University， Wuhan 430070， China;3.Subtropical Crops Research Institute of Guangxi Zhuang Autonomous Region， Nanning 530002， China)

In 2002， field studies were conducted to evaluate the effects of transgeniccry1Ab/cry1Acrice on population dynamics of the dominant predator rove beetlePaederusfuscipesCurtis and two kinds of phloem-sucking pests (planthopper and leafhopper).The results showed that the population densities of predatorP.fuscipesCurtis and the two phloem-sucking pests planthopper and leafhopper were significant higher in Bt rice field than those in non-Bt rice field， respectively.In Bt and non-Bt rice fields， the relation between population densities of rove beetles and that of the pests planthoppers was not significantly correlated， whereas the relation between rove beetles and leafhoppers was significantly correlated.Our present results indicated that Bt rice had significantly positive effect on the predator rove beetles， whereas it had significantly detrimental effect on the phloem-sucking pests planthopper and leafhopper.

transgenic Bt rice;PaederusfuscipesCurtis; planthopper; leafhopper; population dynamic; correlation

2015-11-11

湖北省教育厅科研项目(Q200710006)资助

吴启佳(1990-)，女，硕士生；焦晓国，通信作者，副教授，E-mail：jiaoxg@hubu.edu.cn

1000-2375(2016)05-0445-04

Q968.1; S435.11

A

10.3969/j.issn.1000-2375.2016.05.010