无集团外猎物情况下棉蚜捕食者之间的集团内捕食水平特征

阿力甫·那思尔

（新疆师范大学 化学化工学院，新疆 乌鲁木齐 830054）

无集团外猎物情况下棉蚜捕食者之间的集团内捕食水平特征

阿力甫·那思尔

（新疆师范大学 化学化工学院，新疆 乌鲁木齐 830054）

集团内捕食作用是一种更为复杂的种间关系，广泛存在于各类生态系统中。为明确棉蚜捕食性天敌之间集团内捕食水平与个体发育阶段的关系，观察了大草蛉，七星瓢虫与多异瓢虫不同虫态之间40个处理组合的集团内捕食水平。在温室盆栽棉花（无蚜虫）上接种等量的试虫，观察24 h后的存活数量。结果表明，当参与双方的虫态不同时，出现不对称捕食，高一虫态处于优势；当参与双方的幼虫龄期不同时，高龄幼虫的存活数量显著大于低龄幼虫，呈现单向捕食；成虫对卵、1龄和4龄幼虫的捕食程度随虫龄增大而呈抛物线增长，存在显著的二次函数关系。本研究结果说明，在没有集团外猎物（蚜虫）存在的情况下，当广谱捕食性天敌大草蛉、七星瓢虫与多异瓢虫之间的集团内捕食水平在参与者的虫态或虫龄不同时，集团内捕食水平与双方发育阶段有关；当参与者虫态或虫龄相同时，取决于物种生物学特性。

大草蛉；多异瓢虫；七星瓢虫；集团内捕食作用；生物防治

在种间关系错综复杂的群落中，同一营养级的物种之间也存在着相互影响、相互制约、相互交错的复杂关系（马克争等，2004）。当捕食种群内一个物种以该种群内的另一捕食性物种为食时，将会出现集团内捕食（IGP）。其中的攻击者为集团内捕食者（IG捕食者），受害者为集团内猎物（IG猎物），共用资源为集团外猎物。按照Polis等（1989）提出的概念，可以将群内捕食视为一种极端的竞争形式或是一种经典的捕食现象，它可能会影响动物物种的分布、数量和进化。集团内捕食是一种能表示集团内猎物种群局部灭绝的重要指标，它不仅为群内捕食者提供额外的食物来源，还可以减少相互集团内捕食过程中的种内或种间竞争及捕食风险。

集团内捕食主要发生于形体较大的广食性捕食者与形体较小的猎物（包括同种性）之间（Polis等，1981，1989）。对大部分参与者而言，其死亡率与其体型有关，体型越小，就越容易受到较多捕食者的威胁（Werner和Gilliam 1984）。然而，这种现象并非是绝对的，也存在体型较小的个体捕食体型较大的个体的情况（Polis等1989，Fincke 1992）。此外，捕食者个体发育的差异和其迁移性也会决定集团内捕食的结果（Hurd 1988，Wissinger1989）。

尽管国外已经对集团内捕食作用的性质和结果进行了研究，尤其是，陆生干旱群落中复杂得多物种集团内捕食作用（Multispecies Intraguild Predation，MSIGP）是值得进一步深入研究的国际性热点问题。但新疆棉田棉蚜（Aphisgossypii）天敌研究多数通过开展优势种数量变化的季节规律、大田调查揭示天敌群落的组成，少有关注天敌的种间关系（杨海峰，等，1986；李保平等，1998；郭文超等，2000；杨海峰，等，2001；李号宾，等，2008；王伟，等，2012）。直到最近才有报道对多异瓢虫与七星瓢虫、大草蛉不同虫态间的集团内捕食效应的研究等（阿力甫·那思尔，等，2014，2015）。目前，国内有关害虫天敌之间的集团内捕食研究极少（王甦等，2012；彭勇强，等，2013），急需开展这方面研究（郝树广等，2004；杨帆等，2014）。

本研究采用的模型包括三种食蚜捕食者——大草蛉（Chrysopa pallens）、七星瓢虫（Adonia variegata）和多异瓢虫（Coccinella septempunctata）它们均为积极寻找猎物的广食性捕食者（Canard和Duelli1984），七星瓢虫和多异瓢虫的幼虫和成虫均为捕食性动物，而大草蛉仅以幼虫为食。这三个捕食性物种之间存在不同程度的生态位重，在野外共存（Boiteau 1983，Frazer1988b），而且它们都是棉田主要害虫棉蚜的优势种天敌，可通过人工繁殖获得，并配合应用于生物控制项目中蚜虫的抑制。

本研究在无集团外猎物存在时（实验室条件），通过对不同阶段的各捕食性物种的集团内捕食特性进行研究，明确大草蛉，七星瓢虫与多异瓢虫不同虫态之间的集团内捕食水平。

1 材料与方法

1.1 材料

大草蛉（Chrysopa pallens）、七星瓢虫（Adonia variegata）和多异瓢虫（Coccinella septempunctata）采自乌鲁木齐周围的农场麦田，采回后在已接有棉蚜（AphisgossypiiGlover）的盆栽棉花植物上进行培养繁殖，得到不同发育阶段的虫态，为增加捕食者的捕食动机，蜕皮48小时的瓢虫和草蛉幼虫在实验前禁食24小时。为了防止昆虫逃逸，所有群体均被置于带网孔的开口的漏斗中。

将新陆早1号棉花品种的种子在26-28℃的培养箱内催芽，然后播种在装满锯末的搪瓷盘内，待长出两片子叶后移栽到充满全营养液的易拉罐中，并将栽植好的棉苗放入罩笼内，长至4片真叶期进行接蚜试验，并随时补充营养液。棉苗共分两批（相隔一周）种植，每批30株。

1.2 试验方法

为描述三种捕食者（无集团外猎物）之间集团内捕食水平和对称性，按照种类、发育阶段的不同，总结出了以下40种组合方式。

表1 捕食者之间的集团内捕食作用组合方式

将上述组合处理的捕食者（每种虫态30个）释放到盆栽棉花植物上，即在上层叶子表面的叶柄上放置草蛉卵；将瓢虫卵置于沿上层叶子表面的中央叶脉；卵都按照其自然分布方式以5个一组放置。将蛹置于下层叶子表面的中央叶脉附近；将幼虫和成虫置于上层叶子另一面上。24小时后，在大型透明玻璃罩内随机查5株上的棉蚜以及天敌（成、幼虫），在立体显微镜下进行观察是否存活。实验均在温度为25°C±1°C、相对湿度为70%-80%的温室中进行。对各捕食者组合设30头个体。每组重复5次。

1.3 数据分析

1.3.1 由于处理内捕食双方通常存在互为捕食的情况，故采用成对Wilcox测验比较差异性。

1.3.2 为了了解区分定性对称性我们利用集团内捕食作用水平（levelof IGP，IL）和对称性指数（index of symmetry，SL），计算公式如下：

公式中的IL表示集团内捕食作用水平、-X1表示第一种集团内捕食者IGP发生后剩余的平均个体数、-X2表示第二种集团内捕食者IGP发生后剩余的平均个体数、Y表示参与试验的两个物种个体总数。

公式中的SL表示集团内捕食作用水平、-X1表示第一种集团内捕食者IGP发生的平均个体数、-X2表示第二种集团内捕食者IGP发生的平均个体数、Y表示参与试验的两个物种个体总数。

2 结果与分析

2.1 七星瓢虫与多异瓢虫之间的集团内捕食作用

根据图1可以看出，在没有集团外猎物的情况下，七星瓢虫与多异瓢虫之间产生集团内捕食作用。在两种猎物争斗中，体型大、活动快的比体型小、活动慢的具有优势，活动的虫态与静持的虫态相比，前者处于霸权地位，某一个物种的蛹与另一物种的其他虫态不进行集团内捕食，卵在集团内捕食过程中处于劣势地位。两种集团内猎物在同等虫态下各有占优势地位的时候，如在高龄幼虫期，多异瓢虫占优势，而在成虫期，七星瓢虫略占优势。

图1 七星瓢虫与多异瓢虫不同虫态间的捕食效应

3 大草蛉与多异瓢虫不同虫态间的捕食作用

图2结果显示，在无集团外猎物存在的情况下，大草蛉与多异瓢虫之间产生集团内捕食作用。在集团内捕食作用中大草蛉处于优势地位，草蛉低龄幼虫甚至比多异瓢虫的高龄幼虫强势，但多异瓢虫的成虫态与大草蛉不同龄期的虫态相比，前者处于优势地位，大草蛉的蛹与多异瓢虫的其他虫态不进行集团内捕食作用，而多异瓢虫的蛹与草蛉的幼虫则存在集团内捕食作用。卵在集团内捕食过程中处于劣势地位。大草蛉的卵对多异瓢虫的成虫和幼虫来说是非常好的食物，而多异瓢虫的卵和蛹则是大草蛉的成虫和幼虫的美餐。对成虫期来说，两个物种几乎不进行集团内捕食。

图2 大草蛉与多异瓢虫不同虫态间的捕食效应

4 集团内捕食水平

图3结果显示，在七星瓢虫与多异瓢虫集团内捕食水平上，体型大的虫态更具优势，其程度依次为成虫>大龄幼虫>低龄幼虫。卵始终是被攻击的对象，蛹被其他捕食者攻击的概率较低，但多异瓢虫低龄幼虫与七星瓢虫高龄幼虫共同存在时，前者略具优势。

图3 七星瓢虫与多异瓢虫集团内捕食水平L

图4结果显示，在大草蛉与多异瓢虫集团内捕食水平上暂未发现明显的规律性。大草蛉成虫几乎不攻击多异瓢虫的各虫态个体，自己也不受对方攻击。大草蛉低龄幼虫在与七星瓢虫高龄幼虫争斗中，前者较为强势。多异瓢虫成虫在各项试验中都处于顶级位置。卵始终是被攻击的对象，而蛹被其他捕食者攻击的概率则很低。

图4 大草蛉与多异瓢虫集团内捕食水平IL

5 集团内捕食对成型指数

图5结果显示，七星瓢虫与多异瓢虫集团内捕食属于典型的双向性IGP。集团内的七星瓢虫与多异瓢虫双方可相互捕食对方，其表现为2种捕食者的老熟幼虫或成虫相互捕食对方的低龄幼虫。

图5 七星瓢虫与多异瓢虫集团内捕食对称性指数SL

图6结果显示，大草蛉与多异瓢虫集团内捕食属于双向性和单向性中间的IGP。集团内的大草蛉低龄幼虫可捕食多异瓢虫高龄幼虫，有时甚至攻击成虫，其属于单向性集团内捕食，其余的虫态集团内捕食属于双向性IGP，表现为2种捕食者的老熟幼虫或成虫相互捕食对方的低龄幼虫。

图6 大草岭与多异瓢虫集团内捕食对称性指数SL

6 讨论

笔者描述了在受控条件下三种食棉蚜捕食者之间的集团内捕食机制。大多数情况下，结果和之前的预期均一致。在无集团外猎物的情况下，受试组合中的大多数均出现了集团内捕食现象，且概率较高。相同发育阶段的不同个体间的交互作用的对称性较低。从物种层面来看，七星瓢虫和多异瓢虫之间的关系为相互的双向性集团内捕食（Polis等1989、ÉRICLUCAS等1998、马克争等2004），涉及大草蛉和多异瓢虫的交互实验也具有十分明显的不对称性。大草蛉幼虫往往成为集团内捕食群内的捕食者。。

Sengonca与Frings（1985）曾做过实验，在培养皿中，添加蚜虫时，普通草蛉（C.carnea）与七星瓢虫（Coccinella septempunctata）的幼虫之间出现群内捕食行为的概率会大大降低。目前的实验结果也在一定程度上证实了，在集团外猎物存在的情况下，将会提高集团内捕食水平。此外，还发现即使在集团内捕食者存在时，大草蛉成虫的集团内捕食水平始终比较低，而蛹则不参与任何集团内捕食行为。

基于对上述各类实验结果的整合与分析，采用四种理论来解释棉蚜天敌集团内捕食的机制。首先，当集团外猎物不存在时，会提高集团内捕食水平。出现这种情况的原因是当集团外猎物不存在时，两种捕食者可以随意搜寻猎物，促进了它们的搜寻行为，从而提高了碰面的机会，随即便会出现集团内捕食行为（Gillespie与Quiring1992，Polis与McCormick 1987）。

第二种结论，当集团外猎物不存在时，集团内捕食水平提高。在许多实验例子中，若无集团外猎物存在，那么对于两种捕食者们来说，意味着均有对抗的风险。这是因为在无集团外猎物时，捕食者们无法避免集团内捕食行为的出现。此种情况与观察到的大草蛉LI与多异瓢虫L1组合的结果相符，对称性指数（-25.55%）这表明任一主角均有死亡的风险。

第三种结论，集团内捕食水平与捕食者是否成虫无关。第一，集团内捕食者处于成虫虫态时，其在遭遇袭击群内猎物时没有风险。这一结论是在两种瓢虫与其他捕食者之间的试验中观察得到的。第二，成虫不参与集团内捕食时它们通过防御策略（Edmunds 1974，Sih 1987）而逃逸。这种情况主要出现在大草蛉成虫和多异瓢虫成虫和幼虫遇见时。因此对集团内捕食者来说的移动性至关重要。逃跑往往是猎物最常见且最有效的防御机制之一。

上述结论对棉蚜生物防治工作具有十分积极的意义。由于集团内捕食是食蚜种群中一个主要的生态力量（Rosenheim等1993），且捕食者的移动性、体型大小以及专一性在很大程度上决定了集团内捕食的盛行程度与对称性，因此所采用的物种的选择与数量以及引进的发育阶段的选择对于防治规划的成功都是极为重要的。例如，应避免引进瓢虫、草蛉的不能活动阶段或幼虫阶段，因为这些阶段容易发生集团内捕食。另外，不应同时引进三龄草蛉与其他捕食者，因为三龄草蛉也会袭击其他捕食者。除捕食者的生物属性外，生态系统的复杂性也可能影响群内捕食。Rosenheim等（1993）指出：普通草蛉（一种对抗棉蚜Aphisgossypii的控制媒介）在与群内捕食者的群内捕食交互中，其存活率下降了90%。

本研究结果显示，捕食者形体大小在很大程度上决定了交互的结果，较小的个体会被较大的个体捕食。低龄发育阶段由于个体小，很容易受到捕食者的袭击。但是，较大的个体并非占绝对优势。当多异瓢虫低龄幼虫和七星瓢虫高龄幼虫相触时，多异瓢虫低龄幼虫占优势；在瓢虫与大草蛉之间的捕食作用中，大草蛉处于优势地位是因为其具有良好的进攻性和较发达的口部，袭击时可以牢牢抓住对方。

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Featu re of In traguild Predation Level Under the Case of no Extraguild Prey

Alipu·NASER
（School ofLife Science,Xinjiang Normal University,Urumqi,Xijiang,830054,China）

Intra group predation is amore complex inter species relationship，which is widely existed in all kindsofecologicalsystems.The relationship between thegroup ofpredators in clearaphid predation levelsand individual developmentalstages，Chrysopa septempunctata，Coccinella septempunctata and Hippodamia variegata to observe the levelofpredation in the group of40 treatmentgroupswith different insect States.In greenhouse pot cotton（no aphids）were inoculated with the same amountof testworms，the numberofsurvivalafter24 h.The results indicate thatwhen the participating parties are in a differentstate of the insect，Asymmetric predation occurs，the higher one is in the dominantposition：When the larval instar ofboth sides is different，Old larvae survivalnumberwas significantly greater than thatof the young larvae，Unidirectional prey：The degree of predation on the eggs，the 1 and the 4 instar larvae increased with the increasing of the age，There is a significant relationship between the two functions.The resultsof thisstudy show that，In the absenceofa group ofprey（aphids），When broad-spectrum predatory enemies Chrysopa septempunctata，Coccinella septempunctata andmany different Ladybug between group predation levels in different participants of insectmorphology or instar，The level of predation in the group was related to the developmentalstagesof the two groups.when the same participants insectsor insectage，dependingon biological characteristicsofspecies.

Chrysopa pallens；Hippodamia variegata；Coccinella septempunctata；Intraguild predation；Biologicalcontrol

Q965

A

1008-9659（2016）02-0022-07

2016-03-28

国家自然科学基金（30960055）。

阿力甫·那思尔（1965-），男，新疆乌鲁木齐人，副教授，博士，主要从事昆虫生态、昆虫行为的研究。