有氧运动对非酒精性脂肪性肝病疗效的Meta分析

李兆伟，林 乔，严 祥，钱选昆

1. 兰州大学第一临床医学院，甘肃 兰州 730000；2. 兰州大学第一医院老年病科

有氧运动对非酒精性脂肪性肝病疗效的Meta分析

李兆伟1，林 乔1，严 祥2，钱选昆1

1. 兰州大学第一临床医学院，甘肃 兰州 730000；2. 兰州大学第一医院老年病科

目的 探讨有氧运动是否能预防或改善非酒精性脂肪性肝病(non-alcoholic fatty liver disease，NAFLD)，评估患者在接受有氧运动后，能否对肝脏脂肪、肝功能、血脂、体质量等产生影响。方法 根据纳入标准确定检索词，对相关数据库搜索后，选择有氧运动与NAFLD对比或控制性的随机性研究。提取文章数据、纳入研究方法学和质量评估工作由2名作者分别进行。以Cochrane系统评价手册为指导方针进行纳入研究的资料提取及质量评价，使用RevMan 5.2软件进行Meta分析。结果 该研究共纳入文献6篇，包含206例患者，得出结果：有氧运动对NAFLD的肝内脂肪(intrahepatic lipid，IHL)有明显的缓解作用(MD=-3.29，95%CI：-5.53～-1.05，P=0.004)。有氧运动对NAFLD患者的丙氨酸氨基转移酶(alanine aminotransferase，ALT)差异无统计学意义(SMD=0.12，95%CI：-0.23～0.48，P=0.49)；有氧运动对天门冬氨酸氨基转移酶(aspartate aminotransferase，AST)没有缓解作用(SMD=0.27，95%CI：-0.11～0.65，P=0.16)；有氧运动对患者血脂包括甘油三酯(triglyceride，TG)、总胆固醇(total cholesterol，TC)、高密度脂蛋白(high density lipoprotein，HDL)及低密度脂蛋白(low density lipoprotein，LDL)的改善差异无明显统计学意义(TG：SMD=-0.04，95%CI：-0.40～0.32，P=0.93；TC：SMD=-0.33，95%CI：-0.68～0.02，P=0.06；HDL：SMD=0.02，95%CI：-0.31～0.35，P=0.90；LDL：SMD=-0.07，95%CI：-0.42～0.28，P=0.68)。有氧运动对NAFLD患者的体质量指数(body mass index，BMI)也无明显降低(MD=0.33，95%CI：-2.50～3.17，P=0.82)。结论 有氧运动可以明显改善NAFLD患者的IHL，但对肝功能、血脂、BMI等方面并无明显改善，这与研究的设计有很大关系。我们仍需进一步探讨如何调整有氧运动的内容结构，及如何利用其改变生活方式以改善NAFLD患者的病情。

非酒精性脂肪性肝病；有氧运动；随机对照试验；Meta分析

非酒精性脂肪性肝病(non-alcoholic fatty liver disease，NAFLD)是一种常并发肥胖，伴随血清甘油三酯浓度增加及异常相关性肝代谢性低密度脂蛋白的疾病[1]。NAFLD的患病率逐年增长，我国约有15%人口为NAFLD患者[2]。研究[3]表明，NAFLD患者有20%～50%的风险发展为肝纤维化、30%的风险发展为肝硬化及5%的风险发展为肝癌。且NAFLD患者心血管相关疾病病死率也明显增加且多与代谢综合征并发[4]。

美国运动医学学院和美国心脏协会建议成年人每天进行中等强度身体活动至少150 min(最佳是300 min)，或每周进行剧烈运动不少于75 min(最佳是150 min)从而获得健康的身体[5]。研究[6]表明，生活方式的改变，如食源性减肥及规律的体育锻炼能有效降低肝内甘油三酯(TG)及改变NAFLD相关性代谢紊乱。因此，生活方式的干预如运动及饮食的制定被视为一线治疗方式[7]。Sullivan等[8]研究显示，有氧运动对NAFLD患者肝功能改善有显著疗效，但也有相反的报道[9]。因此，此研究在目前随机性对照试验基础上进行Meta分析，以评价有氧运动对NAFLD患者是否受益，并正确地指导临床。

1 资料与方法

1.1 检索策略 检索的数据包括：PubMed、the Cochrane Library、EMBASE、Web of Science、Chinese Biomedical Database、中国期刊全文数据库、万方数据库和维普数据库，英文检索词为：NAFLD、non-alcoholic fatty liver disease、fatty liver、hepatic steatosis、steatohepatitis、NASH、nonalcoholic fatty liver、non-alcoholic steatohepatitis、nonalcoholic steatohepatitis、non-alcoholic steatosis、non-alcoholic steatosis、non-alcoholic liver steatosis、non-alcoholic liver steatosis、non-alcoholic hepatic steatosis、non-alcoholic hepatic steatosis and aerobic exercise、aerobic training、endurance training、cardio training、exercise、physical endurance、physical exertion、lifestyle、training、behavior、physical activity、circuit training)，中文检索词为：非酒精性脂肪性肝病、非酒精性脂肪肝、非酒精性脂肪性肝炎、肝脏脂肪变性、脂肪肝和有氧运动、有氧训练、有氧锻炼、运动、锻炼、训练、生活方式。搜索英文数据库时不受语言限制，所有数据库的检索时限均为建库至2015年8月。

1.2 纳入及排除标准 所有纳入文献均是关于有氧运动的控制或对比性研究，纳入对象为近期无药物使用，未进行锻炼确诊为NAFLD的患者，年龄及性别不限。纳入指标是：(1)肝脏脂肪；(2)肝功能；(3)血脂。纳入的文献至少包含上述一个指标。排除标准：(1)研究试验为非随机对照试验；(2)纳入研究者未明确为NAFLD或未排除病毒感染性肝病；(3)有氧运动不是唯一干预措施或唯一运动方式不是有氧运动；(4)无法获得充分的原始数据；(5)无法获得全文、综述、专家意见、病例报告等。

1.3 评价方法及分析 根据纳入标准，2名作者分别独自进行文献的阅读、相关数据的提取并评估，其中提取数据的内容包括：年龄、性别、出版时间、疾病诊断、干预措施具体方式、随访时间及肝功能、血脂、肝脏脂肪等指标结果。评价方式选择临床疗效研究证据最好的Cochrane系统评价，涉入数据均来自随机对照试验。试验随机方式是否明确，盲法与否，有无分配隐藏方式，有无选择性报道，有失访者的研究原因是否做出说明。2名作者对数据结果进行核对比较，如果存在分歧，由第3名作者解决。

1.4 统计学分析 采用Review Manager 5.2软件处理数据，使用均数差(mean difference，MD)作为连续变量的效应量，当指标测量方法或单位不一时，则使用标准化均数差(standardized mean difference，SMD)作为效应量，分析结果均以95%CI表示。进行异质性检验时，若I2≤50%，P≥0.1，则表明此研究指标无异质性或异质性较小，采用固定效应模型计算合并效应量；若I2>50%，P<0.1，说明本研究指标存在较大的异质性，需进行异质性来源分析。若确定存在异质性来源，采用随机效应模型合并效应量，否则只做描述性分析。这篇文章还使用漏斗图评估发表偏移(见图1)。漏斗图基本对称，纳入文献的发表偏倚较小。

图1 纳入文献发表偏倚的漏斗图Fig 1 Funnel plot of publication bias for the literatures

2 结果

2.1 检索结果 根据检索策略，检索出相关文献2 046篇，用endnoteX4排除重复文献123篇，阅读主题及摘要后，将重复、非临床研究文献排除，初步筛选得到307篇，详细阅读全文，再次排除不符合纳入标准的文献301篇，最终纳入6篇随机对照研究[8，10-14]5篇为英文文献，，1篇为中文文献，共206例患者。各研究基本特征见表1。

表1 纳入研究的特征Tab 1 Characteristics of included studies

注：a：高强度低运动量运动方式；b：低强度高运动量运动方式；c：低强度低运动量运动方式；2/7：1周运动2 d；3/7+1/7：自行车测力运动器械上锻炼3次/周同时每周进行1 d快捷运动；HRR：恢复期心率(heart rate recovery )；VO 2peak：峰值耗氧量。

2.2 纳入研究的质量评价 试验组与对照组之间资料具有可比性，6个研究均为随机对照试验，其中4个研究[8，10-11，13]详细描述了随机序列产生方法；在分配隐藏方面，2个研究[10，13]对分配隐藏方法做了具体描述；3个研究[10-11，13]都提及使用盲法，其中1个研究[10]具体描述施盲方法；从文中提供的信息可以判断出有5个研究存在患者退出或失访，均描述了失访人数及失访理由，其中1个研究[12]中途因无法坚持及失访缺少2例数据。不存在选择性报道及其他偏倚(见表2)。

表2 纳入研究的方法学质量评价Tab 2 Quality evaluation of included studies

2.3 Meta分析疗效效应

2.3.1 肝脏脂肪：共有3篇研究[10-12]对肝内脂肪(intrahepatic lipid,IHL)进行报道有氧运动对NAFLD的影响。对于IHL的评估，共有80例患者进入试验，其I2=0，P=0.99，故选择固定效应模式进行分析，Meta分析显示：有氧运动对IHL有明显的缓解作用(MD=-3.29,95%CI：-5.53～-1.05,P=0.004)。经统计分析，有氧运动对NAFLD的IHL指标有明显的改善作用(见图2)。

2.3.2 肝功能：纳入的指标为谷丙转氨酶(ALT)及天门冬氨酸氨基转移酶(AST)，共有4篇[8，10-11，13]及3篇[10-11，13]研究分别就有氧运动对NAFLD肝功能(ALT、AST)的影响进行报道。对于ALT的评估，共107例患者，因I2=28%，P=0.22，故选择固定效应模式进行分析，Meta分析结果显示：有氧运动对NAFLD的ALT差异无统计学意义(SDM=0.12，95%CI：-0.23～0.48，P=0.49)；对于AST的评估，共有89例患者进入试验，其I2=36%，P=0.18，故选择固定效应模式进行分析，Meta分析显示：有氧运动对AST没有缓解作用(SDM=0.27，95%CI：0.11～0.65，P=0.16，见图3)。

2.3.3 血脂：对血脂评估的指标有甘油三酯(TG)、总胆固醇(TC)、高密度脂蛋白(HDL)及低密度脂蛋白(LDL)，有氧运动对NAFLD患者血脂(TC、TG、HDL、LDL)的影响分别有4篇[8，10-12]、4篇[10-12，14]、5篇[8，10-12,14]及4篇[10-12，14]进行了报道。评估时分别有98例、106例、124例、106例患者，因I2≤50%，P≥0.1，故选择固定效应模式，Meta分析的结果显示，有氧运动对NAFLD的血脂指标差异均无明显的统计学意义(TC：SMD=-0.04，95%CI：-0.40～0.32，P=0.93；TG：SMD=-0.33，95%CI：-0.68～0.02，P=0.06；HDL，SMD=0.02，95%CI：-0.31～0.35，P=0.90；LDL：SMD=-0.07，95%CI：-0.42～0.28，P=0.68)。提示有氧运动对NAFLD的TC、TG、HDL、LDL没有明显的差异(见图4)。

图2 有氧运动对NAFLD患者IHL效果分析的固定效应模型合并森林图Fig 2 Forest graph of fixed effect model for the analysis of effect of NAFLD patients’ IHL after aerobic exercise

图3 有氧运动对NAFLD患者肝功能效果分析的固定效应模型合并森林图Fig 3 Forest graph of fixed effect model for the analysis of effect of NAFLD patients’ liver function after aerobic exercise

2.3.4 体质量指数：6篇研究[8，10-14]均描述了NAFLD患者的BMI变化情况，共纳入144例患者。根据森林图中所得数据的分析提示，有氧运动干预与NAFLD患者的BMI改变之间差异无统计学意义(I2=0，P=0.97)，用固定效应模型分析，得出结果为：MD=0.33，95%CI：-2.50～3.15(P=0.82，见图5)。

3 讨论

本研究从IHL的漏斗图进行评估，提示可能存在的发表性偏倚。从该图的分布情况可见其是不对称的，说明该研究可能存在一定的发表偏倚，从而导致结果的评价可能被夸张化，所以要求读者对于该研究结果保持谨慎采纳的态度。

经Meta分析的结果可见，只进行有氧运动干预NAFLD患者的日常生活与无任何干预对照组相比，改善NAFLD患者的肝内脂肪之间各组的差异具有统计学意义，而各组研究在其他测量指标改善情况中，如ALT、AST、TG、TC、HDL、LDL、BMI则无统计学意义。通过使用核磁共振波谱(magnetic resonance spectroscopy，MRS)和电子计算机断层扫描(computed tomography，CT)评估肝脏脂肪含量得出一些重要的结果，即进行有氧运动改变生活方式能够有效减少IHL，改善NAFLD患者病情。MRS或许是测量肝脏脂肪比CT更加敏感的测量方法，尤其是当肝脏脂肪含量较低时[15]。也有Hallsworth等[16]的试验研究证明运动受益NAFLD，但不符合我们的纳入标准。另有研究[17]提示，经有氧运动干预后发现，通过MRS和CT测量的肝脏脂肪含量有效减少，但与改善血脂、肝功能指标或是全身炎症无关。NAFLD受益于有氧运动的机制尚不明确，有动物实验[18]表明脂肪肝的减轻是通过减少生成脂肪的酶：乙酰辅酶A羧化酶(ACC)及脂肪酸合成酶(FAS)来实现的。相反，缺乏运动的小鼠肝脏脂肪酸氧化酶减少、线粒体酶活性降低及脂肪酸合成酶增多[19]，抑制脂肪酸氧化的丙二酰辅酶A增多。鉴于NAFLD的临床影响和缺乏治疗管理，策划有效的、可坚持的生活方式干预是至关重要的。从文中纳入者年龄特征可知，成年NAFLD患者可因有氧运动受益，有研究[20]提示不仅成年人，青少年患者也可受益于有氧运动。

图4 有氧运动对NAFLD患者血脂效果分析的固定效应模型合并森林图 A:TC、TG;B:HDL、LDLFig 4 Forest graph of fixed effect model for the analysis of effect of NAFLD patients’ blood lipid after aerobic exerciseA：TC,TG；B：HDL,LDL

图5 有氧运动对NAFLD患者BMI效果分析的固定效应模型合并森林图Fig 5 Forest graph of fixed effect model for the analysis of effect of NAFLD patients’ BMI after aerobic exercise

经过分析，有氧运动对改善NAFLD患者肝功能及血脂并无统计学意义。总的来说，研究的干预措施与纳入的NAFLD患者有一些局限性，尤其是干预方面的细节和样本量的异质性，这可能与干预及纳入患者的特征有关。6个试验研究中，随访时间从8周～6个月，有研究[21]提示12个月的生活方式干预效果可能优于6个月。每次的运动量也从每周2次到7次，每次15 min～60 min不等，运动强度在低强度到高强度之间。纳入群体多为肥胖者且不限男女，研究中患者BMI变化值为0.03(-2.50～3.15),被认为是很小的体质量波动，与对照组相比，差异统计学意义，这正解释了为何有氧运动没能改善NAFLD患者的肝功能。有证据[22]表明，体质量没有变化的情况下，运动会导致肝脏内TG适度减少，但是减肥程度通常较小且难于长期维持。Sreenivasa等[23]得出结论ALT减少近50%，但因对照组不符合纳入条件而被排除在外。在我们的研究结果中发现肝酶(ALT、AST)未能明显受益于有氧运动，甚至有研究[24]表示对照组在改善肝功能方面优于有氧运动干预组，更多的原意可能是基于纳入研究者的肝功能本身即在正常范围值内血，且ALT的变化考虑与肝脏组织学变化无关联。运动已被证明有利于心血管危险因素包括高血压、2型糖尿病、血脂异常，绝对减少心血管风险和死亡[25]，但我们的研究提示运动对于改善血脂并无统计学意义。我们研究的一个假设是可以控制运动试验的数据分组可以汇集和分析平均改变值。然而，这可能与已发表的研究不同的运动处方会话持续时间、强度、运动剂量和形态有关。当然最佳的饮食方案对NAFLD患者维持体质量仍不明确。尽管如此，这种饮食构成长期生活方式修改为使用一定的有限时间，可能需要医疗监督[26]，很小程度的减肥甚至是未能减肥，定期的有氧运动也能减少肝脏脂肪，这与我们的研究结果一致，有氧运动后肝脏脂肪含量显著减少。5%的减重与肝生化指标降低有关，Palmer等[27]的研究结果提示即使1%的减重也能改善8.1%的ALT。然而，主要的问题是，这些受益只有持续体质量减轻才能维持，这是一个不太可能的生活方式干预。先前研究[28]表明饮食控制加运动干预会使NAFLD患者受益。而且，饮食加运动干预结果是有效的改善肝脏生化指标，但仅有运动干预却没有[9]。目前研究为强调对肝脏TG标的患者物理锻炼的重要性提供了强有力证据。

对于肥胖和脂肪肝的患者，饮食控制仍是最普通的治疗办法[29]。此外，干预时间长短也可能导致截然不同的结果。目前发表的研究不能清晰的展示与饮食相比的有氧运动的疗效。这些研究仍有受限之处：(1)筛选参与者，身体健康状况良好的超重样本；(2)预措施设计有很多局限性，一部分参与者无法维持一定的随访期限而退出；(3)我们的研究样本相当小，纳入样本量不够多；(4)没有报告组织病理学；(5)为了确定针对治疗NAFLD推荐的最优运动量，需要明确不同运动强度的随机对照试验。这样的研究应孤立运动强度的影响，因此我们建议：广泛纳入可确诊为NAFLD的患者，增加体力活动、限制营养饮食成分，以防止或逆转疾病进展。

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(责任编辑：王全楚)

Effect of aerobic exercise in non-alcoholic fatty liver disease patients: a Meta-analysis

LI Zhaowei1,LIN Qiao1,YAN Xiang2,QIAN Xuankun1

1. The First Clinical Medical College of Lanzhou University， Lanzhou 730000; 2. Department of Geriatrics,the First Hospital of Lanzhou University,China

Objective To investigate whether aerobic exercise can prevent or improve the condition of non-alcoholic fatty liver disease (NAFLD),and evaluate the efficacy of indicators including liver fat,liver function,blood fat and body mass after accepting the intervention.Methods According to the inclusion criteria,random and controlled trials of aerobic exercise combined with NAFLD were chosen. Data extraction of articles and methodology of included research and quality evaluation were carried out by two authors. Regard Cochrane reviewer handbook as guidelines for the assessment of extracting data,RevMan 5.2 software was used for Meta analysis.Results This study included 6 researches including 206 patients. Aerobic exercise could improve IHL of NAFLD patients (MD=-3.29,95%CI: -5.53～-1.05,P=0.004). However,the exercise alonevscontrol (without diet intervention or other interventions in both groups),there was no significant efficacy on liver function,blood fat and body mass index (BMI),respectively (ALT:SMD=0.12,95%CI: -0.23～0.48,P=0.49; AST: SMD=0.27,95%CI: -0.11～0.65,P=0.16; TG:SMD=-0.04,95%CI: -0.40～0.32,P=0.93; TC:SMD=-0.33,95%CI: -0.68～0.02,P=0.06; HDL:SMD=0.02,95%CI: -0.31～0.35,P=0.90; LDL:SMD=-0.07,95%CI: -0.42～0.28,P=0.68; BMI:MD=0.33,95%CI: -2.50～3.17,P=0.82).Conclusion Aerobic exercise can improve the condition of NAFLD on IHL instead of liver functions,blood fat and BMI. The structure of aerobic exercise and how to use the interventions of lifestyle are worthy of further exploration.

Non-alcoholic fatty liver disease; Aerobic exercise; Randomized controlled trial; Meta-analysis

省科技重大(1302FKDA029)

李兆伟，硕士，研究方向：消化系统疾病。E-mail：lizhaowei891208@sina.com

严祥，教授，研究方向：消化系统疾病诊断与治疗。E-mail：yanxiang528@sina.com

10.3969/j.issn.1006-5709.2016.04.010

R575.5

A

1006-5709(2016)04-0398-07

2015-09-15