大气 SO2-Pb复合污染胁迫下毛白杨抗逆相关性分析

鲁敏，贺中翼，李科科，郭天佑，高鹏

（1.山东建筑大学 学报编辑部，山东 济南 250101；2.山东建筑大学 艺术学院，山东 济南 250101）

大气 SO2-Pb复合污染胁迫下毛白杨抗逆相关性分析

鲁敏1，2，贺中翼2，李科科2，郭天佑2，高鹏2

（1.山东建筑大学 学报编辑部，山东 济南 250101；2.山东建筑大学 艺术学院，山东 济南 250101）

大气SO2-Pb复合污染严重危害生态系统的稳定性和人类的生存发展。植物对大气SO2-Pb复合污染具有一定抗性，揭示其抗性机制，对大气污染的植物生态修复具有重要意义。研究通过对现场采样的毛白杨叶片相关生理生化指标变化进行抗逆相关性分析，探索毛白杨对大气 SO2-Pb复合污染的抗性机制。结果表明：大气SO2-Pb复合污染胁迫条件下，毛白杨叶片中MDA含量与可溶性糖含量、POD活性与 APX活性、POD活性与超氧阴离子产生速率、可溶性蛋白含量与超氧阴离子产生速率显著相关，其余指标两两之间相关性均不显著；其中，MDA含量与可溶性糖含量、POD活性与APX活性呈显著负相关（P＜0.05），超氧阴离子产生速率与POD活性及可溶性蛋白含量呈显著正相关（P＜0.05）。说明毛白杨受到大气 SO2-Pb复合污染胁迫后，体内部分保护酶活性增强，其对于其抗逆性机制和解毒作用起到关键作用。

大气复合污染；铅；二氧化硫；胁迫；抗逆性

0 引言

大气污染是当前人类所面临的日益严重和亟待解决的环境问题，不仅危害生态系统的稳定性，而且严重阻碍人类的生存发展［1］。SO2是各种含硫化石燃料燃烧的产物之一，已经成为我国最主要的大气污染物［2］。一定浓度的SO2会严重损害人类呼吸系统及免疫系统，严重影响人类生命健康［3－4］；空气中低浓度的SO2有利于土壤缺硫地区的植物生长，而当浓度超过一定值则会损害植物叶片，造成植株萎蔫，直至死亡［5－6］。此外，大气重金属污染也因其长期潜伏性、不可逆性及累积性等特点成为不可忽视的环境问题。其中，工业化的快速发展导致大量铅释放到大气中，对人类的健康造成巨大危害［7］。大气中铅主要存在于颗粒物内，来源包括化石燃料的使用、有色金属冶炼、涂装行业及地壳源等［8－9］。

大气复合污染是多种不同类型的污染物在一定区域内互相作用对环境造成的污染，一般情况下，其危害性较单一污染物更强。其中，炼油厂、冶炼厂等产生的大气SO2-Pb复合污染不仅对生态系统的稳定性造成严重危害，而且对人类生命健康和安全造成严重威胁［10］。因此，综合治理大气 SO2-Pb复合污染已成为城市生态环境建设中的重点。

植物生态修复技术以其安全、稳定、持续的净化效果已成为治理大气 SO2-Pb复合污染的有效途径和重要手段，植物对大气 SO2-Pb复合污染具有一定抗性，揭示植物对大气 SO2-Pb复合污染的抗性机制，对大气污染的植物生态修复具有重要意义。目前，环境工作者已对高抗逆性的植物净化单一大气污染物进行了一定的研究，但对大气复合污染的研究较少［11－12］。因此，开展植物对大气复合污染的研究将成为今后控制大气污染及优化大气环境质量的研究热点。

研究选择抗污、吸污能力强的乡土绿化树种——毛白杨（Populus tomentosa），毛白杨是杨柳科、杨属落叶大乔木，具有很强的适应性、抗干旱能力以及抗污染能力，是北方应用最广泛的乡土植物和城市绿化的骨干树种，在以大气 SO2-Pb复合污染为主的污染区内（济南炼油厂周边区域）大量栽植，并能够长期存活且生长良好，说明其对大气 SO2-Pb复合污染具有很强的抗逆性，是开展大气SO2-Pb复合污染研究的理想试验材料。通过对毛白杨叶片在大气SO2-Pb复合污染胁迫下的相关生理生化指标的变化进行相关性分析及回归分析，反映大气 SO2-Pb复合污染对毛白杨正常新陈代谢的影响，进一步探究毛白杨对大气 SO2-Pb复合污染抗性机理机制。为揭示毛白杨对大气 SO2-Pb复合污染的解毒机制提供理论依据，为培育对复合污染物富集能力强的植物累积试验参数。

1 材料与方法

1.1 试验材料

试验材料选用夏末秋初（2013年 9月）时期的毛白杨，这一时期毛白杨生理活动最旺盛，不仅新陈代谢速率最快、木质化程度最高，而且在污染区毛白杨叶片内污染物积累量也最高。

1.2 试验方案设计

现代城市因受到人为因素的干扰，大气中的污染物复杂危险，存在着复杂的物理、化学变化过程，而且大气空间又时刻处在动态平衡中，大气中各种组分处在时刻变化中，现有研究手段很难模拟真实的大气环境。因此，开展大气的复合污染研究只能选用真实的大气环境，采用污染物现场植物采样的方法，分别对大气 SO2-Pb复合污染区和非污染区的毛白杨进行采样。污染区选择济南炼油厂周边区域（36°41′N，117°09′E），非污染区选择距离济南炼油厂污染区15 km外与污染区自然条件接近的济南百合园林集团苗圃基地（36°40′N，117°14′E）。

现场采样以济南炼油厂区为中心，分别在东、南、西、北四个方位各选择2个采样点（共 8个采样点）进行采样，每个采样点分别选取 3株树龄相近、健康程度相近、长势良好的毛白杨，考虑树冠周围及上、中、下各部位多点采样，每株选取大致相同数量生长正常的一年生枝条4枝，剪取后将其枝条编号，在相同条件下离体水培一周。非污染区采样点选取与采样方法同污染区。

将污染区和非污染区的毛白杨样品分为 3组，每个小组由污染区的每个采样点随机选择一个枝条的叶子，将8个采样点分别对应 8个枝条的叶子混合均匀，作为污染区的一个样；再从非污染区的8个点分别随机选择一个枝条的叶子并混合均匀，作为对照区的一个样。将污染区的一个样品和对照区的一个样品组成一个小组，剩余 2个小组按照同样方法操作。实验前用自来水洗净叶子，再用去离子水冲洗3次并擦干备用。

1.3 生理指标测定方法

过氧化物酶（POD）活性运用愈创木酚比色法测 定［13－14］；叶 绿素 含 量采 用 浸提 法 测定［15－17］；游 离氨基酸含量采用茚三酮法测定［11］；丙二醛（MDA）含量采用 TBA比 色 法 测 定［15，18－19］；可 溶 性 蛋 白 含量运用考马斯亮蓝 G－250染色法测定［20］；可溶性糖含量采用苯酚硫酸法测定［21］；抗坏血酸过氧化物酶（APX）活性、超氧阴离子（O2－）产生速率均采用比 色法［15］。

1.4 统计分析方法

利用 Excel和 SPSS统计分析软件对毛白杨生理指标测定的实验数据进行相关性分析及回归分析［22－23］。

2 结果与分析

2.1 毛白杨生理指标测定结果

实验测得不同采样点毛白杨叶片生理指标的含量（见表1），其中所得数据均为测量平均值。

由表 1可知，在大气SO2-Pb复合污染的胁迫下，毛白杨叶片细胞中叶绿素含量、可溶性糖含量及APX活性均降低，而 MDA含量、可溶性蛋白含量、超氧阴离子产生速率、POD活性以及游离氨基酸含量均有不同程度升高。

表1 毛白杨在污染区和非污染区中生理指标的测定值

2.2 大气 SO2-Pb复合污染胁迫下毛白杨抗逆性生理指标的相关性分析

对大气SO2-Pb复合污染胁迫下毛白杨抗逆性生理指标进行相关性分析，以非污染区毛白杨叶片的生理指标做对照，可反映其各个生理指标在受到大气 SO2-Pb复合污染胁迫时的变化关系，揭示其对大气SO2-Pb复合污染抗性机理机制。

2.2.1 叶绿素与其他生理指标变化的相关性分析

毛白杨叶片细胞内叶绿素与 MDA含量呈负相关（见表 2），说明在大气SO2-Pb复合污染的胁迫下，毛白杨叶片细胞膜伤害加重，细胞抗逆性机制被激活，保护酶系活性增加，但由于其细胞功能受到损害，叶绿素含量较对照区有所降低（见表1），光合作用减弱。

表2 大气 SO2-Pb复合污染胁迫下毛白杨生理生化指标相关系数矩阵

毛白杨叶片细胞内叶绿素含量与 POD活性呈负相关，与 APX活性及游离氨基酸含量呈正相关关系，说明毛白杨受大气 SO2-Pb复合污染胁迫后，细胞抗逆性机制被激活，部分保护酶系活性增强，细胞中 POD活性增加，而细胞质膜透性的减弱，以及光合作用减弱导致的APX电子供体不足抑制了APX的活性（见表1）。复合污染胁迫使毛白杨叶片细胞开启对大气 SO2-Pb复合污染的解毒机制，硫元素在细胞中大量积累，一部分硫元素可以进入叶片细胞的新陈代谢活动中，转化为可以被植物体所用的构成元素［24］；另一部分硫元素则被其解毒机制所分解，在细胞体内以游离氨基酸等形式存在。

毛白杨叶片细胞内叶绿素含量与超氧阴离子产生速率、游离氨基酸含量及可溶性蛋白含量无明显相关性。

2.2.2 MDA与其他生理指标变化的相关性分析

由表2可知，毛白杨叶片细胞中的MDA含量与可溶性蛋白含量呈负相关，说明毛白杨在受到大气SO2-Pb复合污染胁迫后，其被破坏的细胞脂质层与细胞内的多肽链、蛋白质等生命体大分子相互作用而在细胞体内产生了大分子物质，这些物质往往具有较强毒性，对细胞的正常新陈代谢活动造成影响和破坏。

毛白杨叶片细胞中的 MDA含量与可溶性糖含量呈明显负相关（P＜0.05），说明毛白杨在受到大气 SO2-Pb复合污染胁迫后，毛叶片细胞开启可溶性糖渗透调节的抗逆性机制，通过快速分解细胞内新陈代谢产物以使之进入细胞体内等途径，来缓解复合污染对植物体造成的影响和损伤［25］。从外观症状学观察，由于污染区及非污染区的毛白杨在光照等因素相近的情况下长势均良好，未出现明显的长势退化现象，说明毛白杨叶片细胞开启了大气 SO2-Pb复合污染胁迫的抗逆机制，加快了新陈代谢速率，对其受损的组织和器官进行修复［26］。

毛白杨叶片细胞中的 MDA含量与 POD活性、APX活性及游离氨基酸含量无明显相关性。

2.2.3 可溶性蛋白与其他生理指标变化的相关性分析

由表 2可知，毛白杨叶片细胞内可溶性蛋白含量与POD活性呈正相关，与 APX活性呈负相关。说明在受到大气 SO2-Pb复合污染胁迫后，毛白杨细胞中对生理活动起到影响的功能性蛋白在其抗逆性响应中起到关键性作用。当胁迫发生时，随着毛白杨叶片内的活性氧自由基浓度上升，抗逆性机制被激活，表现为细胞内 POD活性被激活并显著提高，以清除体内的自由基，APX活性受到抑制，同时细胞内的可溶性蛋白含量增高，加快了细胞的新陈代谢速率，利于有毒物质的去除和受损组织、器官的修复。

毛白杨叶片细胞内可溶性蛋白含量与超氧阴离子的产生速率呈显著正相关（P＜0.05），说明毛白杨在受大气 SO2-Pb复合污染胁迫后，体内大量用于去除自由基等毒性物质的功能性蛋白合成，这些蛋白对于其抗逆性机制和解毒作用起到关键作用。

毛白杨叶片细胞内可溶性蛋白含量与可溶性糖含量无明显相关性。

2.2.4 可溶性糖与其他生理指标变化的相关性分析

由表 2可知，毛白杨叶片细胞内可溶性糖含量与游离氨基酸含量呈正相关，说明在受到大气 SO2-Pb复合污染胁迫后，超氧阴离子产生速率升高（见表1），毛白杨叶片细胞的抗逆机制被激活，细胞内的游离氨基酸等小分子物质开始更多的作用到植物体内，细胞新陈代谢速率升高，蛋白质合成量升高，这些功能性蛋白对于有毒物质的去除、受损组织和器官的修复起到重要作用。

毛白杨叶片细胞内可溶性糖含量与POD活性呈负相关，说明毛白杨叶片细胞在大气 SO2-Pb复合污染胁迫下，随着抗逆机制的激活，可溶性糖代谢加快，保护酶系如 POD活性增强。

毛白杨叶片细胞内可溶性糖含量与超氧阴离子产生速率及APX活性无明显相关性。

2.2.5 超氧阴离子与其他生理指标变化的相关性分析

由表 2可知，毛白杨叶片细胞内的超氧阴离子产生速率与POD活性呈显著正相关（P＜0.05），与APX活性呈负相关，说明在大气SO2-Pb复合污染胁迫下，毛白杨体内的主要抗逆机制是诱导组织细胞合成大量过氧化物酶，提高酶活性，进而清除体内过量的自由基。

毛白杨叶片细胞内的超氧阴离子产生速率与游离氨基酸含量无明显相关性。

2.2.6 APX与其他生理指标变化的相关性分析

由表2可知，毛白杨叶片细胞内的APX活性与POD活性呈显著负相关（P＜0.05），说明大气 SO2-Pb复合污染胁迫对毛白杨叶片细胞内 APX的活性产生了不同程度抑制，其原因可能是细胞中超氧阴离子含量的增加和细胞质膜透性的减弱，以及光合作用减弱导致的 APX电子供体不足。

毛白杨叶片细胞内的 APX活性与游离氨基酸含量呈正相关，说明在大气SO2-Pb复合污染胁迫下，毛白杨叶片细胞 POD活性增强，APX活性受到抑制，新陈代谢速率加快，蛋白质含量升高。

2.2.7 POD与其他生理指标变化的相关性分析

由表2可知，毛白杨叶片细胞内 POD活性与超氧阴离子产生速率呈明显正相关（P＜0.05），说明毛白杨在受大气 SO2-Pb复合污染胁迫时，其受到伤害越强则POD活性也随之变强。毛白杨处于逆境条件下 POD活性升高，而污染物对其的胁迫持续时间、胁迫作用程度在一定程度上决定了细胞内 POD升高的速度和程度。

毛白杨叶片细胞内POD活性与游离氨基酸含量无明显相关性。

2.2.8 游离氨基酸与其他生理指标变化的相关性分析

由表 2可知，毛白杨叶片细胞内游离氨基酸含量与叶绿素含量呈正相关关系，说明在大气 SO2-Pb复合污染胁迫下，毛白杨抗逆性机制开启，大量游离氨基酸在细胞基质内合成并积累，细胞基质的浓度起到调节作用，对细胞结构起到稳定作用，保证了细胞内外的电解质平衡［27］。

毛白杨叶片细胞内游离氨基酸含量与可溶性蛋白含量呈负相关关系，说明毛白杨叶片细胞在大气SO2-Pb复合污染胁迫下，新陈代谢速率加快，细胞内的游离氨基酸更多合成蛋白质，使蛋白质合成速率与含量升高，这些功能蛋白的解毒作用对毛白杨的复合污染胁迫抗性机制有重要贡献。

2.3 大气 SO2-Pb复合污染胁迫下毛白杨抗逆性生理指标的回归分析

回归分析根据变量的数量来进行分类，有一元回归分析和多元回归分析两种类型；根据变量（自变量和因变量）关系进行分类，有线性回归分析和非线性回归分析两种类型。一元线性回归分析是指回归分析中只有单一的自变量和因变量，并且两者的关系图线可用直线来大致展现的回归分析类型 ［27］。

通过对毛白杨受大气 SO2-Pb复合污染胁迫后生理指标的相关性分析（见表3）可知，MDA含量与可溶性糖含量、POD活性与 APX活性、POD活性与超氧阴离子产生速率、可溶性蛋白含量与超氧阴离子产生速率之间存在显著的相关关系。对以上指标进行回归分析，了解不同变量之间的相关强度，建立数学模型模拟其相关关系，通过对特定变量的控制、观察来预测未知变量的变化规律，揭示不同生理指标之间的内在关系［28］。通过不同回归模式对指标进行分析，选出最佳的回归模式。

表3 各项生理指标间最佳回归模式

2.3.1 MDA含量与可溶性糖含量的回归分析

通过不同模式的回归分析结果可以看出，MDA含量与可溶性糖含量指标采用增指数模式的时候效果最佳，其相关性r＝0.9139，达到显著相关（如图1所示）。

说明在大气 SO2-Pb复合污染胁迫下，随着脂质层破坏增加，毛白杨叶片细胞开启了抗逆机制，新陈代谢速率加快，糖消耗速率增加导致可溶性糖含量降低。

图1 MDA含量与可溶性糖含量的增指数曲线模拟图

2.3.2 POD活性与 APX活性的回归分析

通过不同模式的回归分析结果发现，POD活性与APX活性指标采用S模式的时候效果最佳，其相关性r＝0.9666，达到显著相关（如图2所示）。

说明在大气 SO2-Pb复合污染胁迫下，毛白杨叶片细胞抗逆机制被激活，部分保护酶如POD的活性提高，而细胞中超氧阴离子含量的增加和细胞质膜透性的减弱，以及光合作用减弱导致的APX电子供体不足，可抑制APX的活性。

图2 POD活性与 APX活性的 S指数曲线模拟图

2.3.3 POD活性与超氧阴离子产生速率的回归分析

通过不同模式的回归分析结果发现，POD活性与超氧阴离子产生速率指标采用S模式的时候效果最佳，其相关性 r＝0.9768，达到显著相关（如图 3所示）。

说明在大气 SO2-Pb复合污染胁迫下，毛白杨体内的主要抗逆机制是诱导组织细胞合成大量 POD，加快新陈代谢速率，提高酶活性，进而清除体内过量的自由基。

图3 POD与超氧阴离子的 S曲线模拟图

2.3.4可溶性蛋白含量与超氧阴离子产生速率的回归分析

通过不同模式的回归分析结果发现，可溶性蛋白含量与超氧阴离子产生速率指标采用S模式的时候效果最佳，其相关性 r＝0.9788，达到显著相关（如图4所示）。说明在大气 SO2-Pb复合污染胁迫下，随着毛白杨叶片细胞脂质层破坏增加，体内大量用于去除自由基等毒性物质的功能性蛋白合成，这些蛋白对于其抗逆性机制和解毒作用起到关键作用。

图4 可溶性蛋白含量与超氧阴离子产生速率的 S曲线模拟图

3 结论

上述研究表明：

（1）大气SO2-Pb复合污染胁迫条件下，通过对毛白杨叶片生理指标进行相关性分析可以得出：

①MDA含量与可溶性糖含量呈显著负相关（P ＜0.05），说明受到逆境破坏的植物代谢加快，脂质层破坏增加，糖消耗速率加快。

②POD活性与APX活性呈显著负相关（P＜0.05），说明在受到大气SO2-Pb复合污染胁迫后，超氧阴离子含量的增加以及叶片细胞壁质膜透性的减弱导致的电子供体不足抑制了 APX活性。

③POD活性与超氧阴离子产生速率呈显著正相关（P＜0.05），说明毛白杨抗逆机制就是诱导组织细胞合成更多量的过氧化物酶，提高酶活性，进而清除体内过量的自由基。

④可溶性蛋白含量与超氧阴离子产生速率呈显著正相关（P＜0.05），说明在大气 SO2-Pb复合污染胁迫下，体内大量用于去除自由基等毒性物质的功能性蛋白合成，并作用于自由基的清除。

⑤叶绿素含量与可溶性蛋白含量、超氧阴离子产生速率以及可溶性糖含量无明显相关性，MDA含量与 APX活性、POD活性及游离氨基酸含量无明显相关性，可溶性蛋白含量与可溶性糖含量无明显相关性，游离氨基酸含量与超氧阴离子产生速率及POD活性无明显相关性，可溶性糖含量与超氧阴离子产生速率及 APX活性无明显相关性。

（2）大气SO2-Pb复合污染胁迫条件下，通过对毛白杨叶片生理指标进行回归分析得出，MDA含量与可溶性糖含量回归采用增指数模式，POD活性与APX活性、POD活性与超氧阴离子产生速率、可溶性蛋白含量与超氧阴离子产生速率回归采用 S模式时，预测的效果最佳，相关性均达到显著水平。通过建立数学模型模拟其相关关系，对特定变量的控制、观察来预测未知变量的变化规律，揭示不同生理指标之间的内在关系。

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Correlation analysis of resistance of Populus tomentosa under stress of atmospheric SO2-Pb compound pollution

Lu Min1，2，He Zhongyi2，Li Keke2，et al.
（1.Editorial Department of Journal of Shandong Jianzhu University，Jinan 250101，China；2.School of Art，Shandong Jianzhu University，Jinan 250101，China）

Atmospheric SO2-Pb compound pollution has detrimental effect on the stability of ecosystems and the survival and development of human beings.Plants have a certain resistance to atmospheric SO2-Pb compound pollution.Revealing the mechanism of plant resistance mechanisms plays a significant role in the use of plants to atmospheric pollution ecological restoration.By sampling the Populus tomentosa in areas，the paper makes correlation analysis of changes in their resistance physiological indices in leaves and explorse the resistance mechanism of Populus tomentosa against SO2-Pb compound pollution.The results show that under atmospheric SO2-Pb compound pollution stress，in leaves of Populus tomentosa，the content of MDA and soluble sugar，POD activity and POD activity，POD activity and the rate of O2－generation，the content of soluble protein and the rate of O2－generation were significantly related，and no significant correlation exists between the other indicators.Furthermore，the content of MDA and soluble sugar，POD activity and APX activity werenegatively correlated（P＜0.05），POD activity and the rate of O2－generation，the content of soluble protein and the rate of O2－generation were positively correlated（P＜0.05）.It shows that some of the protective enzyme in the body of Populus tomentosa become more active under stress of atmospheric SO2-Pb compound pollution，which plays a key role in resistance mechanisms and detoxification.

Atmospheric compound pollution；Pb；SO2；stress；resistance

X171.4，X173

A

1673－7644（2016）05－0409－07

2016－08－11

国家自然科学基金重点项目（20337010）；住房和城乡建设部科技计划项目（2011－K6－30）；山东省住房和城乡建设厅科技项目（2011YK023）

鲁敏（1963－），女（满族），教授，博士，主要从事室内外污染气体的植物生态修复技术、风景园林生态规划与设计、生态园林、生态城市等方面的研究.E-mail：lumin＠sdjzu.edu.cn.