糖信号对植物生命活动的调控及其与生长素的协同调控

段 可，黄 欣，张丽勍，高清华

（上海市农业科学院林木果树研究所，上海市设施园艺技术重点实验室，上海201403）



糖信号对植物生命活动的调控及其与生长素的协同调控

段 可，黄 欣，张丽勍，高清华*

（上海市农业科学院林木果树研究所，上海市设施园艺技术重点实验室，上海201403）

摘 要：从幼苗生长、开花转变、顶端优势、胁迫响应等方面介绍了糖信号的调节作用。在介绍SnRK1、TOR、HXK1、C/S1 bZIP等糖信号途径关键成员的同时，从生长素和糖信号的相互调控研究进展中，进一步阐释了激素与糖信号的互作对植物生命活动精细调控的重要性。最后，对糖信号及其与激素互作研究领域存在的问题进行了简要探讨和展望。

关键词：糖信号；互作；生长素；植物生命活动

植物生长发育的进程是一个高度需求能量的过程，RNA和蛋白质的生物合成均需要糖物质提供能源和碳骨架。糖物质是反映植物能量水平的关键因素，植物能够持续感受糖水平并控制能量供给，对其存活至关重要。糖物质不仅代表营养成分，更重要的是作为信号分子参与植物生长发育和胁迫响应的调控。

糖物质对植物生长发育的调控作用因其种类和浓度而异，而植物对糖信号的响应还由其所处的发育阶段进一步决定。类似的，作为植物生长和发育过程的驱动者，生长素也是一种十分重要的信号分子，它的调控效应因其浓度水平和组织器官类型而异。在植物生命活动中，糖信号路径和生长素信号路径常常会协同调控，而且它们之间存在着相互调控。

1 糖对植物生命活动的调控

1．1 幼苗形态建成

外源低浓度糖处理能明显促进植物的生长。Riou-Khamlichi等［1］研究发现在拟南芥幼苗成长过程中，糖（包括蔗糖和己糖）能诱导细胞周期蛋白CYCD2和CYCD3的表达，从而推动细胞周期进程。Mishra等［2］研究发现外源葡萄糖处理能加快拟南芥根系的生长并增加侧根数。Takeda等［3］通过在培养基中添加葡萄糖，发现葡萄糖可以增强生长素对大麦胚芽鞘伸长的诱导效果。Kircher等［4］进一步研究发现，内源蔗糖浓度与拟南芥主根生长和侧根密度呈正相关关系。另一方面，过高水平的糖能诱导分生组织转向静止。高浓度葡萄糖会抑制拟南芥幼苗的形态建成，此过程涉及到蔗糖非发酵相关蛋白激酶SnRK1复合体，因为在SnRK1失活的材料中幼苗生长不再受高水平葡萄糖的抑制［5］。Stokes等［6］研究发现，蔗糖通过诱导生长素运输和信号转导从而影响拟南芥下胚轴的伸长和幼苗形态建成。

Koch［7］认为，葡萄糖与器官早期生长相关，在维持渗透势使新分裂细胞膨大的过程有重要作用，而蔗糖与植物器官的功能完善和成熟有更多的关联，比如韧皮部的发育等。在狗牙根和其他一些禾本科植物中，蔗糖能够促进匍匐茎的发生，而葡萄糖和果糖不具有类似效果；蔗糖对禾本科植物的水平生长（分蘖和匍匐茎发生）的效应与高光强和低温相似［8］。

1．2 顶端优势控制

近一个世纪以来，生长素一直被认为是顶端优势（即茎尖抑制侧芽生长）的核心调控者，普遍的理解是茎尖合成的吲哚乙酸IAA经茎干向下运输到侧芽并抑制了后者萌发。Mason等［9］近期研究表明，糖是顶端优势的最初始的直接调节者，这一早期的调节不依赖生长素。当顶芽去除后，侧芽的萌动会比邻近主干部位生长素的变化早24 h，而糖物质则会于去除顶芽后在长距离范围迅速再分配；在侧芽部位糖积累的时间和芽萌动相吻合。人工提高植物蔗糖水平，可以抑制调控顶端优势的转录因子BRC1的表达，并引起侧芽快速萌动。增加糖供给是被顶端优势抑制的侧芽解抑制所必需的。增加糖供给也足以使受抑侧芽解抑制。因此，在顶端优势的形成与侧芽的解抑制中，新的观点认为，茎尖对糖需求最旺盛，茎尖组织正是通过限制糖份向侧芽转运来抑制其萌发生长的；糖的决定性作用是侧芽解抑制的第一步，而生长素主要参与随后枝条生长的控制。

1．3 开花转变

糖代谢酶和糖运输载体参与调控植物生长发育很多过程，包括营养生长向生殖生长的转变。淀粉代谢调控开花转变，糖信号途径或淀粉代谢相关的突变体均表现童期阶段异常［10］。近期研究表明，葡萄糖促进了拟南芥由童期向成年期的转变，其促进作用是通过抑制microRNA156的表达来实现的。在童期，microRNA156的表达抑制了其靶基因-类似SQUAMOSA启动子结合蛋白的转录因子基因SPL转录产物的积累。在植物生长发育过程中，随着光合产物糖的不断积累，葡萄糖抑制microRNA156的表达，直接导致SPL水平的上升，而后者会通过对MADS-box基因及成花素FLOWERING LOCUS T（FT）的调节来促进植物向成年期转变［11-12］。

与葡萄糖类似，海藻糖-6-磷酸（Trehalose-6-phosphate，T6P）也能抑制microRNA156的表达，对成花的转变亦有促进作用［13］。在晚花生态型拟南芥、油菜、白芥和葡萄中，蔗糖均具有促进开花的效果；推测蔗糖调节的信号整合进入光周期控制开花途径，可能是在CONSTANS基因下游和FLOWERING LOCUS T基因上游起作用［14］。

1．4 胁迫响应

作为信号物质，己糖和蔗糖在诱导衰老方面效果截然不同，葡萄糖和果糖均能诱导叶片衰老，而蔗糖不能［15］。植物组织中蔗糖浓度和光强直接关联，与温度反相关，因此外源蔗糖处理与高光强和低温的效应相似［14］。实际上，植物内源的糖直接参与多种胁迫响应和调节。糖代谢可以促进热激蛋白HSPs和非酶类抗氧化剂（如抗坏血酸、谷胱甘肽等）的生物合成，后者通过保护蛋白并清除活性氧粒子（Reactive oxygen species，ROS）来维持细胞膜的完整性并阻止程序性细胞死亡（programmed cell death，PCD），进而缓解热或干旱胁迫对果实和种子的不利影响［16］。在低温、盐分和渗透等胁迫下，糖代谢参与细胞相容性溶质（如山梨醇和甘露醇等）的累积；后者可以降低细胞渗透势，维持细胞膨压，保持生物膜系统的完整性和稳定性，对缓解胁迫的不利影响起着一定作用［17］。参与蔗糖合成以及相容性溶质降解有关的酶相关基因表达下调，是渗透胁迫下相容性溶质积累的主要途径。

在生物胁迫下，蔗糖通过激活植物免疫反应参与抵抗病原生物的侵入。葡萄糖、果糖或蔗糖溶液浸泡烟草叶块，均能诱导病程发生相关蛋白PR转录产物的积累［18］。用蔗糖预处理水稻植株，可以显著降低稻瘟病菌（Magnaporthe oryzae）侵染引起的症状［19］。为入侵需要，病原生物也可能干预植物糖积累和代谢途径。在催化蔗糖水解和碳水化合物再分配的酶中，歧化酶（invertases）常常受到植物与病原生物互作的影响，病原激发子（elicitors）处理亦可以诱导细胞壁歧化酶的表达或其酶活性［20-21］。Tauzin等［22］近期研究表明，歧化酶在植物防御反应体系的建立中起重要作用。糖信号路径通过一个复杂的调控机制在多个水平参与植物与病原生物的互作。

2 糖信号路径关键成员

2．1 蔗糖非发酵相关蛋白激酶（sucrose non-fermenting-1 related kinase，SnRK1）

所有真核生物都具有两套分子系统以响应营养和能量水平的变化，一是植物蔗糖非发酵相关蛋白激酶（sucrose non-fermenting-1 related kinase，SnRK1）相关系统；二是雷帕霉素标靶激酶（target of rapamycin kniase，TOR）相关系统［23］。植物SnRK1是动物中AMP激活蛋白激酶（AMPK）和酵母蔗糖非发酵-1激酶（SNF1）的同源蛋白，这些激酶在不同生物中均以异三聚体形式起作用。

SnRK1在低能量水平下表现活性，主要是抑制生物合成过程和植物生长。SnRK1活性受磷酸化糖的调控，葡萄糖-6磷酸（glucose-6-phosphate，G6P）、葡萄糖-1磷酸（glucose-1-phosphate，G1P）和生理浓度水平的海藻糖-6磷酸（Trehalose-6-phosphate，T6P）均能抑制低糖水平下SnRK1活性的诱导，从而允许生长发育的推进［24］。T6P由G6P经海藻糖-6磷酸合成酶TPS1催化而来。T6P/SnRK1信号途径研究受到越来越多的关注。T6P参与调节植物生长发育响应可用碳源，调控胚胎发育与叶片衰老等重要生理过程［21］。拟南芥中T6P水平的变化和蔗糖一样，均表现出昼夜节律性。在FT介导的开花转变过程中，T6P是糖水平和昼夜节律性变化的一个主要调节者。不仅植物自身能合成海藻糖，病原生物也能合成海藻糖或T6P，从而改变植物代谢和发育进程［25］。

通常情况下，蔗糖通过促进T6P积累来抑制SnRK1活性。但Baena-González［26］研究认为蔗糖对SnRK1活性的调节取决于组织和发育阶段的特异性，蔗糖也可能有激发SnRK1的作用。拟南芥SnRK1还通过使CDK/cyclin的抑制蛋白KRP6和KRP7磷酸化，来阻止KRP6/7结合CDK/cyclin，从而允许细胞周期的推进［27］。总之，在胁迫或特定生理过程中表现生长抑制作用的SnRK1，其作用及其与糖信号的关系存在多面性和复杂性。

2．2 雷帕霉素标靶激酶（target of rapamycin kniase，TOR）

真核生物TOR复合体是代谢和生长调控的中心成员，调节核糖体的生物发生和蛋白质的合成。植物生长发育总体上依赖于蛋白的从头合成，糖与环境信号对mRNA翻译的调控很关键。TOR激酶在核糖体生物合成与活性及mRNA翻译中起着关键调控作用，因此成为植物生长发育中至关重要的激发因素。通常，SnRK1途径在糖耗竭时会表现出特异活性，而植物TOR能够响应高糖水平来促进生长［28］。拟南芥TOR活性在整个植物生命周期都至关重要，主要在快速增生的组织中比如分生组织和胚乳表达［29］。葡萄糖激活TOR并增进拟南芥根分生组织活性，而TOR能直接磷酸化并激活促进细胞周期进程的转录因子E2F［30］。TOR和其靶基因S6K1激酶组成的信号途径能够调控mRNA翻译的重新起始，bZIP11和几个生长素响应因子ARF的mRNA在多聚核糖体的装载均受到TOR和真核起始因子eIF3 h的促进［31］。

2．3 己糖激酶（Hexokinase1，HXK1）

己糖激酶HXK1是一个葡萄糖磷酸化酶，将葡萄糖转变成葡萄糖-6磷酸，是葡萄糖代谢途径的第一步。该激酶起着葡萄糖感受蛋白（sensor）的作用，其信号转导功能不依赖其酶功能的发挥［32］。作为糖sensor，拟南芥HXK1既能激活也能抑制糖响应基因，因此具有双重作用［33］。拟南芥中，葡萄糖对病程发生相关蛋白PR1和PR5的诱导依赖于AtHXK1［34］。病毒诱导基因沉默技术使HXK1表达下调，引起H2O2积累增加，抗病相关基因表达增强，细胞死亡加剧，暗示HXK1负调节程序性细胞死亡（PCD）［35］。Wind等［36］研究表明，仅较低浓度的葡萄糖就有使拟南芥幼苗发育停滞的效果（在低氮水平下葡萄糖抑制效果更明显），在低葡萄糖水平下HXK1通过ABI4/5来抑制幼苗的形态建成。

2．4 C/S1-bZIP转录因子

蔗糖能诱导包括bZIP11在内的S1族bZIPs转录因子翻译受阻遏，它们mRNA的前导序列编码一个保守的uORF（upstream open reading frame，上游可译框架），该uORF在蔗糖积累时能促进核糖体停止转运；S1族bZIPs转录因子与C族bZIPs转录因子可形成异源二聚体来调节下游基因［37］。S1族bZIP1、bZIP11和bZIP53在植物响应低能量过程中参与代谢重编程，比如bZIP11能调节海藻糖的代谢［38］。拟南芥bZIP1是很多糖响应基因的调节者，其自身经己糖激酶HXK1信号途径受到葡萄糖的抑制［39］。拟南芥bZIP11和bZIP53过量表达，植株生长会受到严重抑制，伴随蔗糖和己糖磷酸的积累［40］。C/S1类bZIPs转录因子还参与调节种子成熟基因的表达，对种子发育也很重要［41］。C/S1类bZIPs转录因子能响应不同的糖信号系统，因此是代谢和发育的重要调节者。

3 糖与生长素信号的互作

3．1 糖代谢和信号通路与生长素密切关联

生长素直接参与包括糖在内的很多代谢物内平衡的调控。糖在源器官中的装载和库器官中的卸载以及在库细胞中的代谢，均受到包括生长素在内的激素调控。以淀粉的生物合成为例，淀粉合成的主要酶类包括腺苷二磷酸葡萄糖焦磷酸化酶AGPase小亚基、颗粒结合淀粉合成酶STS、淀粉分支酶SBE；这三种酶编码基因的转录积累均受到生长素的影响［42］，因此生长素直接参与淀粉积累调控。在番茄中，生长素通过转录调节因子Sl-ARF4抑制AGPase基因的转录表达，实现对AGPase酶活性的负调控；Sl-ARF4基因的下调会引起淀粉生物合成相关基因和酶活性的上调，增加可溶性糖含量，故番茄Sl-ARF4在生长素调控果实糖代谢中起重要作用［43］。

实际上，生长素与作为信号物质的糖亦有密切的关系。葡萄糖受体hxk/gin2突变的拟南芥对外源生长素表现抗性，而一些生长素抗性突变体对高浓度葡萄糖不敏感。全基因组表达谱分析显示，葡萄糖和生长素响应通路在拟南芥根生长发育过程存在很大程度的交叠，62％的受生长素影响基因也受葡萄糖调节，很多情况下生长素和葡萄糖或拮抗或协同调节基因转录［44］。一些生长素调节基因对葡萄糖单独处理不响应，但是在生长素存在下可受葡萄糖调节。在玉米茎的向地性反应中，蔗糖水解会产生不对称己糖梯度，进而引起节间的叶枕细胞差异伸长，而重力刺激的蔗糖水解依赖于生长素的重新分布［45］。

3．2 糖直接影响生长素内平衡以参与生命活动调控

糖能够直接调节生长素合成限速酶YUCCA编码基因的转录表达。在拟南芥幼苗根生长发育中，提高葡萄糖的浓度不仅调节根长、根毛和侧根数量、影响根生长方向，还直接影响生长素合成酶YUCCA家族、生长素运输蛋白、生长素信号转导有关基因家族成员的表达［4］。在玉米中，与蔗糖代谢有关的细胞壁转化酶功能缺失，不仅改变糖水平，还降低ZmYUC基因的转录水平和植物内源生长素水平［46］。

在拟南芥中，糖对IAA生物合成和降解的调节过程涉及多个IAA生物合成途径的基因和代谢中间物的变化［47］。光敏色素结合因子（phytochrome-interacting factor，PIFs）转录因子家族成员是糖调节生长素合成的关键成员，是联结糖与生长素信号的重要分子。在拟南芥中，蔗糖通过依赖PIF的途径来提高生长素水平［47-48］。在棉花花药响应高温胁迫过程中，高温胁迫伴生淀粉酶活性受抑制、葡萄糖水平的下降和吲哚乙酸IAA的水平上升；在该过程中，糖亦是通过调控PIFs的活性、PIFs进一步正调控生长素的合成来实现其调节功能的［49］。

3．3 糖信号通过生长素极性运输和信号转导参与生命活动调控

糖不仅直接调节生长素的代谢，还调控生长素的运输和信号转导。在种子发育早期，SnRK1参与的糖信号途径主要通过影响生长素的运输和分布来调节子叶的伸出和生长［50］。植物内源碳感受途径能促进生长素运输增强和下胚轴伸长，蔗糖通过增加生长素水平和生长素向根运输来改变根的生长模式；PIF作为内源碳感受途径的重要成员参与其中［48］。在拟南芥幼苗发育中，蔗糖和叶酸的相互作用（interplay）能够精细调控生长素的敏感性并影响其分布，进而影响下胚轴的伸长［6］。水稻糖运输载体蛋白OsSWEET5编码基因的过量表达，不仅改变糖的水平、影响糖代谢和运输基因的转录，还导致生长素水平下降、生长素信号转导和运输相关基因的转录发生改变，故而OsSWEET5在调节糖与生长素互作中起关键作用［51］。

在一些生长素感受和信号转导突变体中，外源葡萄糖的施用能够减轻其在侧根诱导、根毛伸长和向重力性等方面的缺陷［44］。在黑暗下，葡萄糖能调节野生型拟南芥下胚轴的伸长，而在生长素信号转导相关突变体如iaa7和iaa17中，葡萄糖不能调节下胚轴的长度；因此，生长素信号转导成员IAA7和IAA17是葡萄糖调节下胚轴生长的重要控制节点［52］。

4 展望

在转录水平，数以千计的基因均能响应糖水平的变化，驱动细胞增殖和膨大的分子网络主要依赖于碳水化合物的可用性来提供能量和生物质。越来越多的研究表明，糖作为信号分子在植物生长发育和胁迫响应中起着关键的调节作用。作为生命的原动力，糖能通过直接诱导细胞周期蛋白的表达来推动细胞周期进程，也能通过控制蛋白质翻译来调控生命活动。在糖物质被证实取代生长素成为顶端优势的直接调控者之后，需要我们重新思考糖可能在多种生命活动中具有直接调控和决定性影响能力。显然，我们对糖信号的重要性认识远远不足。

因此，当前糖信号研究还存在大量难以解释的问题需要深入揭示。以糖信号感受为例，目前仅知道葡萄糖的感应分子是己糖激酶HXK1，而蔗糖和果糖的感应分子仍待揭示。植物TOR和SnRK1激酶在植物响应碳可用水平和调节生长中至关重要，二者对植物生长发育的调节是通过影响核糖体生物合成和mRNA多聚核糖体的装载、进而调节蛋白合成能力联系起来的。但是，TOR和SnRK1激酶通路和多种植物激素信号途径是如何联系的呢？在不同的发育或环境情况下，糖与激素调节通路的联系又是如何变通的？这些问题都有待进一步研究揭示。

激素是植物生命活动的基础调节者，激素与糖信号的相互作用对生命活动的精细调控仍是今后的研究热点。糖被视为信号调节分子的研究历史远远短于生长素，故目前对植物生命活动的理解多立足于生长素的直接控制和糖通过生长素介入生命调节。除了参与糖代谢调节和为糖信号所需，生长素究竟如何在上游影响那些由糖信号控制的生命活动？在揭示糖参与生长素合成与信号转导调控的过程中，我们亦将理解生长素如何介入糖信号调节。不排除在某些生命过程，尽管糖和生长素均参与调控，但二者可能分别独立进行。

参 考 文 献

［1］Riou-Khamlichi C，Menges M，Healy J M，et al" Sugar control of the plant cell cycle：differential regulation of Arabidopsis D-type cyclin gene expression［J］" Mol" Cell" Biol"，2000，20：4513-4521"

［2］Mishra B S，Singh M，Aggrawal P，et al" Glucose and auxin signaling interaction in controlling Arabidopsis thaliana seedlings root growth and development［J］" PLoS One，2009，4（2）：e4502"

［3］Takeda H，Sugahara T，Kotake T，et al" Sugar treatment inhibits IAA-induced expression of endo-1，3：1，4-beta-glucanase EI transcripts in barley coleoptile segments［J］" Physiol" Plant，2010，139：413-420"

［4］Kircher S，Schopfer P" Photosynthetic sucrose acts as cotyledon-derived long-distance signal to control root growth during early seedling development in Arabidopsis［J］" Proc" Natl" Acad" Sci" USA，2012，109：11217-11221"

［5］Cho Y H，Hong J W，Kim E C，et al" Regulatory functions of SnRK1 in stress-responsive gene expression and in plant growth and development ［J］" Plant Physiol"，2012，158：1955-1964"

［6］Stokes M E，Chattopadhyay A，Wilkins O，et al" Interplay between sucrose and folate modulates auxin signaling in Arabidopsis［J］" Plant Physiol"，2013，162（3）：1552-1565"

［7］Koch K" Sucrose metabolism：regulatory mechanisms and pivotal roles in sugar sensing and plant development［J］" Curr Opin Plant Biol，2004，7：235-246"

［8］Willemoës J G，Beltrano J，Montaldi E R" Diagravitropic growth promoted by high sucrose contents in Paspalum vaginatum，and its reversion by gibberellic acid［J］" Can J Bot"，1988，66：2035-2037"

［9］Mason M G，Ross J J，Babst B A，et al" Sugar demand，not auxin，is the initial regulator of apical dominance［J］" Proc Natl Acad Sci U S A"，2014，111（16）：6092-6097"

［10］Matsoukas I G，Massiah A J，Thomas B" Starch metabolism and antiflorigenic signals modulate the juvenile-to-adult phase transition in Arabidopsis［J］" Plant Cell Environ"，2013，36：1802-1811"

［11］Yang L，Xu M，Koo Y，et al" Sugar promotes vegetative phase change in Arabidopsis thaliana by repressing the expression of MIR156A and MIR156C［J］" eLife，2013，2：e00260"

［12］Matsoukas I G" Interplay between sugar and hormone signaling pathways modulate floral signal transduction［J］" Front Genet"，2014，5：218"

［13］Wahl V，Ponnu J，Schlereth A，et al" Regulation of flowering by trehalose-6-phosphate signaling in Arabidopsis thaliana［J］" Science，2013，339：704-707"

［14］Tognetti J A，Pontis H G，Martínez-Noël G M A" Sucrose signaling in plants：a world yet to be explored［J］" Plant Signaling and Behavior，2013，8：1-10"

［15］Quirino B F，Noh Y S，Himelblau E，et al" Molecular aspects of leaf senescence［J］" Trends Plant Sci"，2000，5：278-282"

［16］Liu Y H，Offler C E，Ruan Y L" Regulation of fruit and seed response to heat and drought by sugars as nutrients and signals［J］" Front Plant Sci"，2013，4：282"

［17］Sicher R" Carbon partitioning and the impact of starch deficiency on the initial response of Arabidopsis to chilling temperatures［J］" Plant Sci"，2011，181（2）：167-176"

［18］Herbers K，Meuwly P，Metraux J P，et al" Salicylic acid independent induction of pathogenesis-related protein transcripts by sugars is dependent on leaf developmental stage［J］" FEBS Lett"，1996，397：239-244"

［19］Gomez-Ariza J，Campo S，Rufat M，et al" Sucrose-mediated priming of plant defense responses and broadspectrum disease resistance by overexpression of the maize pathogenesis-related PRms protein in rice plants［J］" Mol" Plant Microbe Interact"，2007，20：832-842"

［20］Ehness R，Ecker M，Godt D E，et al" Glucose and stress independently regulate source and sink metabolism and defense mechanisms via signal transduction pathways involving protein phosphorylation［J］" Plant Cell，1997，9：1825-1841"

［21］Swarbrick P J，Schulze-Lefert P，Scholes J D" Metabolic consequences of susceptibility and resistance（race-specific and broad-spectrum）in barley leaves challenged with powdery mildew［J］" Plant Cell Environ"，2006，29：1061-1076"

［22］Tauzin A S，Giardina T" Sucrose and invertases，a part of the plant defense response to the biotic stresses［J］" Front Plant Sci"，2014，5：293"

［23］Lastdrager J，Hanson J，Smeekens S" Sugar signals and the control of plant growth and development［J］" J Exp Bot"，2014，65（3）：799-807"

［24］Nunes C，Primavesi L F，Patel M K，et al" Inhibition of SnRK1 by metabolites：tissue-dependent effects and cooperative inhibition by glucose 1-phosphate in combination with trehalose 6-phosphate［J］" Plant Physiol" Bioch"，2013，63：89-98"

［25］O＇Hara L E，Paul M J，Wingler A" How do sugars regulate plant growth and development？New insight into the role of trehalose-6-phosphate［J］" Mol Plant，2013，6（2）：261-274"

［26］Baena-González E" Energy signaling in the regulation of gene expression during stress［J］" Mol" Plant，2010，3：300-313"

［27］Guérinier T，Millan L，Crozet P，et al" Phosphorylation of p27 KIP1 homologs KRP6 and 7 by SNF1-related protein kinase-1 links plant energy homeostasis and cell proliferation［J］" Plant J"，2013，75：515-525"

［28］Deprost D，Yao L，Sormani R，et al" The Arabidopsis TOR kinase links plant growth，yield，stress resistance and mRNA translation［J］" EMBO Reports，2007，8：864-870"

［29］Menand B，Desnos T，Nussaume L，et al" Expression and disruption of the Arabidopsis TOR（target of rapamycin）gene［J］" Proc" Natl" Acad" Sci" USA，2002，99：6422-6427"

［30］Xiong Y，McCormack M，Li L，et al" Glucose-TOR signalling reprograms the transcriptome and activates meristems" Nature，2013，496：181-186"

［31］Schepetilnikov M，Dimitrova M，Mancera-Martínez E，et al" TOR and S6K1 promote translation reinitiation of uORF-containing mRNAs via phosphorylation of eIF3 h［J］" EMBO J，2013，32：1-16"

［32］Moore B，Zhou L，Rolland F，et al" Role of the Arabidopsis glucose sensor HXK1 in nutrient，light，and hormonal signaling［J］" Science，2003，300：332-336"

［33］Jang J C，Leon P，Zhou L，et al" Hexokinase as a sugar sensor in higher plants［J］" Plant Cell，1997，9：5-19"

［34］Xiao W，Sheen J，Jang J C" The role of hexokinase in plant sugar signal transduction and growth and development［J］" Plant Mol" Biol"，2000，44：451-461"

［35］Kim M，Lim J H，Ahn C S，et al" Mitochondria-associated hexokinases play a role in the control of programmed cell death in Nicotiana benthamiana［J］" Plant Cell，2006，18：2341-2355"

［36］Wind J J，Peviani A，Snel B，et al" ABI4：versatile activator and repressor［J］" Trends Plant Sci"，2013，18：125-132"

［37］Weltmeier F，Rahmani F，Ehlert A，et al" Expression patterns within the Arabidopsis C/S1 bZIP transcription factor network：availability of heterodimerization partners controls gene expression during stress response and development［J］" Plant Mol" Biol"，2009，69：107-119"

［38］Ma J，Hanssen M，Lundgren K，et al" The sucrose-regulated Arabidopsis transcription factor bZIP11 reprograms metabolism and regulates trehalose metabolism［J］" New Phytologist，2011，191：733-745"

［39］Kang S G，Price J，Lin P C，et al" The arabidopsis bZIP1 transcription factor is involved in sugar signaling，protein networking，and DNA binding ［J］" Mol" Plant，2010，3：361-373"

［40］Thalor S K，Berberich T，Lee S S，et al" Deregulation of sucrose-controlled translation of a bZIP-type transcription factor results in sucrose accumulation in leaves［J］" PLoS One，2012，7：e33111"

［41］Alonso R，Oñate-Sánchez L，Weltmeier F，et al" A pivotal role of the basic leucine zipper transcription factor bZIP53 in the regulation of Arabidopsis seed maturation gene expression based on heterodimerization and protein complex formation［J］" Plant Cell，2009，21：1747-1761"

［42］Miyazawa Y，Sakai A，Miyagishima S，et al" Auxin and cytokinin have opposite effects on amyloplast development and the expression of starch synthesis genes in cultured bright yellow-2 tobacco cells［J］" Plant Physiol"，1999，121：461-469"

［43］Sagar M，Chervin C，Mila I，et al" SlARF4，an auxin response factor involved in the control of sugar metabolism during tomato fruit development ［J］" Plant Physiol"，2013，161（3）：1362-1374"

［44］Eveland A L，Jackson D P" Sugars，signalling，and plant development［J］" Journal of Experimental Botany，2012，63：3367-3377"

［45］Long J C，Zhao W，Rashotte A M，et al" Gravity-stimulated changes in auxin and invertase gene expression in maize pulvinal cells［J］" Plant Physiol"，2002，128：591-602"

［46］LeCLere S，Schmelz E A，Chourey P S" Sugar levels regulate tryptophan-dependent auxin biosynthesis in developing maize kernels［J］" Plant Physiol"，2010，153（1）：306-318"

［47］Sairanen I，Novák O，PěněíA，et al" Soluble carbohydrates regulate auxin biosynthesis via PIF proteins in Arabidopsis［J］" Plant Cell，2012，24 （12）：4907-4916"

［48］Lilley J L，Gee C W，Sairanen I，et al" An endogenous carbon-sensing pathway triggers increased auxin flux and hypocotyl elongation［J］" Plant Physiol"，2012，160（4）：2261-2270"

［49］Min L，Li Y，Hu Q，et al" Sugar and auxin signaling pathways respond to high-temperature stress during anther development as revealed by transcript profiling analysis in cotton［J］" Plant Physiol"，2014，164（3）：1293-1308"

［50］Radchuk R，Emery R J，Weier D，et al" Sucrose non-fermenting kinase 1（SnRK1）coordinates metabolic and hormonal signals during pea cotyledon growth and differentiation［J］" Plant J"，2010，61（2）：324-338"

［51］Zhou Y，Liu L，Huang W，et al" Overexpression of OsSWEET5 in rice causes growth retardation and precocious senescence［J］" PLoS One，2014，9（4）：e94210"

［52］Kushwah S，Laxmi A" The interaction between glucose and cytokinin signal transduction pathway in Arabidopsis thaliana［J］" Plant Cell Environ"，2014，37（1）：235-253"

（责任编辑：王晓华）

Regulation of sugar signal on plant life activity and its synergetic control with auxin

DUAN Ke，HUANG Xin，ZHANG Li-qing，GAO Qing-hua
（Forest and Fruit Tree Research Institute，Shanghai Key Laboratory of Protected Horticultural Technology，Shanghai Academy of Agricultural Sciences，Shanghai 201403，China）

Abstract：The regulation effect of sugar signal was introduced from the aspects of seedling growth，floral transition，apical dominance and stress response" While introducing SnRK1，TOR，HXK1，bZIP，C/S1 and other key members of the sugar signal pathway，the importance of the interaction between hormones and sugar signals in the fine regulation of plant life activities was further explained based on the research progresses of the interaction between auxin and sugar signals" At last，the problems existing in the research field of sugar signal and its interaction with hormone were briefly discussed and proposed"

Key words：Sugar signal；Interaction；Auxin；Plant life activity

*通信作者：Tel：021-37195672；E-mail：qhgao20338＠sina" com

作者简介：段可（1974—），女，博士，副研究员，主要从事果实发育调控机制和分子育种研究。E-mail：duanke＠saas" sh" cn

基金项目：上海市农业科学院科技发展基金［农科发2012（13）］；上海市科委自然科学基金项目［13ZR1436800］；上海市农业基础性研究项目［沪农科基字（2014）第2-2号］；上海市科委基础研究重点项目［14JC1405400］资助

收稿日期：2015-01-25

文章编号：1000-3924（2016）01-106-07

中图分类号：S188

文献标识码：A