近视研究中的模型分类△

郑昌月　李涛　周晓东



·综述·

近视研究中的模型分类△

郑昌月李涛周晓东

近视已成为严重的公共健康问题，但目前近视的发病机制尚不完全清楚，有待深入研究。近视动物模型的建立为研究人类近视提供了极有价值的信息和思路。迄今已经成功建立了一些近视动物模型，并且正在不断发展。本文对近视研究中的模型分类作一综述。(中国眼耳鼻喉科杂志，2016，16：281-284)

近视；模型；动物

青少年近视已经成为日益严重的健康问题，了解近视的发病机制、影响因素等已尤为重要。用实验动物研究近视的发病机制是近视研究的必由之路，近视动物模型的建立为研究人类近视提供了极有价值的信息和思路。近年来，学者们采用鸡、兔、恒河猴、小鼠、豚鼠等动物建立了多种模型，研究了形觉、色觉、光觉等对眼球正视化的影响及与近视的关系，并深入研究了相关细胞因子及眼内神经递质的变化等。本文对近视研究中模型的分类作一综述。

1　用于近视研究的实验动物

自从20世纪70年代Walkman等[1]建立了第1个小鸡的近视动物模型以来，用于近视研究的实验动物种类也不断增多：鱼[2]、兔[3]、小鼠[4]、豚鼠[5]、树鼩[6]、恒河猴[7]等。周翔天等[8]分析了鸡、树鼠、猴、小鼠、豚鼠制作近视动物模型的优缺点。吕梦等[9]详细论述了几种常用近视实验动物的发育过程，眼球结构、成分和生理功能。各种近视模型所采用的动物都有其鲜明特征，研究者应该根据研究的特点选择合适的动物。从各方面比较来看，小鼠、豚鼠是经济而合适的近视动物模型；恒河猴眼球与人类相近而更加适合研究，但是存在价格昂贵、成本较高等缺点。

2　近视研究中的模型分类

2.1经典近视动物模型迄今已经成功建立广为应用的2种近视动物模型：形觉剥夺性近视(form deprivation myopia，FDM)和光学离焦性近视(defocus induced myopia，DIM)。在Wiesel等[10]建立的形觉剥夺性近视模型中，通过眼睑缝合等使物像无法在视网膜上聚焦而引起近视。在Williams等[11]建立的光学离焦性近视模型中，通过给动物戴负镜片等方法造成物像聚焦于视网膜之后，从而引起近视。这2种动物模型为近视的研究提供了里程碑式的平台。

2.2近视研究中模型新进展近视的病因和发病机制至今仍未完全明确，许多专家一直致力于近视动物模型制作方面的研究，并有了长足的进步，下面介绍近年来的几种新模型：

2.2.1色觉失衡性近视视觉系统获取的视觉刺激可以分为光觉、形觉及色觉三大类。迄今已经成功建立的FDM与DIM两种模型主要阻断了形觉，而近年来，色觉与近视间的关系也逐渐得到重视，色觉失衡引发的近视模型已成功建立。色觉作为视觉的重要组成部分在视觉认知方面有重要的作用，相比于形觉，其在辨别精细物体方面有更突出的功能。Qian等[12]共筛查高中生16 539名，发现先天性色觉异常学生348人。与色觉正常者相比，其近视患病率较低，眼轴较短，特别是红色盲患者的眼轴长度显著短于色觉正常者。Kroger等[13]发现读写选择性吸收长波长光线的纸张可以减少调节，减缓近视的发展。Kroger等[2]观察在不同单色光下喂养的鱼眼球鼻颞侧直径(反映鱼屈光状态最敏感指标)变化，发现红光组明显增加，白光组处于红、绿、蓝光组之间。钱一峰等[14]将豚鼠置于530 nm中长波单色光环境下进行饲养，成功建立了一种新型近视动物模型。这种近视因其由单色光诱导形成，并可能与色觉通道的兴奋改变有关，钱一峰等将其命名为色觉失衡性近视。钱一峰等[15]继续研究了短波长光刺激产生的色觉和视觉信息，发现430 nm短波长单色光诱导豚鼠眼轴和玻璃体腔长度延长减慢，产生远视。许烨[16]同样证实了钱一峰等人的结论，并发现530 nm波长光照下巩膜I型胶原蛋白、aggrecan表达水平降低，参与分解代谢的基质金属蛋白酶2(matrix metalloproteinase 2, MMP-2)表达水平上调，说明眼球对不同波长色光产生的反应是以巩膜变化引起的眼球生长速度改变为主。Foulds等[17]也发现红光下饲养小鸡会导致近视，而蓝光下会导致远视，并认为这种远视或近视可以通过饲养环境中单色光的变化而逆转。这些结果都显示色觉和眼球生长发育相关，但它如何在眼球发育中起作用，目前还没有明确的答案。戴锦晖[18]在发现了色觉引起的屈光发育异常后，分析研究并阐述了色觉、色觉通路与屈光发育的一些机制。如纵向色像差作用机制、视锥细胞相关代谢信号通路机制，并提出作为色觉通路第一站的视锥细胞可能在屈光发育及近视形成过程中发挥重要作用，视色素的代谢产物视黄酸可能是影响屈光发育的重要信号因子，色光干预屈光发育可能是通过干预视锥细胞代谢而最终影响巩膜的重塑，导致眼轴的改变。目前有关色光影响屈光发育可能存在的其他作用机制，国内外未见相关报道。

总之，色觉失衡性近视的确切作用机制尚不明确，其作用机制的研究尚处于探索阶段。相信经过更深入研究色觉失衡性近视这一模型，将有助于临床近视发病机制的进一步研究。

2.2.2频闪光诱导近视的动物模型频闪光是由人工照明所形成的亮度忽明忽暗的异常光环境，在日常生活中日益常见。目前，频闪光已成为“光污染”的重要组成部分，其带来的异常视觉体验，改变的是视觉中最为基础的光觉，可显著影响受试者的调节近点、明视持久度、主观疲劳感，并影响着视觉发育，最终形成屈光不正[19]。因此，对频闪光如何诱导近视的研究，正逐渐成为关注的焦点。

事实上，迄今为止尚没有一种普遍认可且完全意义上的光觉异常性近视模型，而在人工照明环境中大量出现的频闪光，由于强烈的明暗对比，且频闪过程中无形觉剥夺及色觉失衡因素，因而是一种典型的光觉异常环境。在频闪光对眼球发育的影响方面，程振英等[20]在闪烁方式为亮2 s、暗2 s的闪烁光照明环境中饲养豚鼠，结果发现与饲养于日常照明的对照组豚鼠相比，频闪光组发生明显近视，眼轴增长，后极部巩膜细胞数量增多、活性增强，胶原纤维间隙扩大；脉络膜层变窄；视网膜感光细胞外节盘变短、排列不规则。Yu等[21]通过将C57BL/6小鼠置于250 lx的光强度及2 Hz频率的频闪光环境中，证实频闪光能诱导小鼠产生程度低于形觉剥夺的轴性近视。朱寅等[22]将小鼠分别在频率为10、5、2 Hz的闪烁白色光照下饲养，最终均成功诱导小鼠近视的形成。Di等[5, 19]应用特制的频闪调光器对新生豚鼠进行持续频闪光刺激，进一步证实与持续光照组比较，频闪光可引起比持续光照程度更深的近视性改变，而且频闪光刺激眼球后在短期内即可诱发近视改变的特点与形觉剥夺及离焦诱导较为相似。李曼等[23]用频闪光光照C57BL/6小鼠造模2周也成功建立了近视动物模型，并对视网膜组织进行反转录聚合酶链反应(reverse transcriptional polymerase chain reaction,RT-PCR)检测早期生长反应基因-1(early growth response gene 1，Egr-1)、膜型基质金属蛋白酶1 (membrane type 1 matrix metalloproteinase,MT1-MMP)、MMP-2、组织金属蛋白酶抑制物2(tissue inhibitor of metalloproteinase 2，TIMP-2)的动态表达，用Western印迹法及免疫组织化学、免疫荧光观察Egr-1与MT1-MMP蛋白表达及定位。结果发现频闪光光照1 h后Egr-1 mRNA和蛋白快速下调，且随诱导时间持续低于正常，MT1-MMP mRNA和蛋白水平快速持续上调，实验1 d MMP-2 mRNA水平开始上调，趋势与MT1-MMP相同。TIMP-2 mRNA在实验1周和2周的时候明显低于正常组。恢复正常光照1周后，Egr-1和TIMP-2明显上调，而MT1-MMP和MMP-2表达下调，且Egr-1与MT1-MMP呈现负相关关系。同时免疫荧光双标示Egr-1与MT1-MMP在视网膜神经节细胞存在共表达。因而认为视网膜中Egr-1可能通过调控MT1-MMP的表达来影响MMP-2的活化，进而参与闪烁光诱导小鼠近视的发生及恢复过程。俞莹等[24]用C57BL/6小鼠置于250 Lx的光强度及2 Hz频率的频闪光环境中饲养2周以建立近视模型，在造模前后不同时间点，随机处死小鼠后分离视网膜组织，检测视网膜中Egr-1蛋白的相对表达量和定位、Egr-l标志物的表达和Egr-1 mRNA的表达。同样发现频闪光诱导后小鼠眼屈光度向近视方向发展，且视网膜中Egr-l基因的表达量随屈光度下降的程度而下调。邸悦等[25]总结分析了国内外关于频闪光的研究，认为频闪光本身具有极其丰富的参数信息，不同实验组所选取的参数，如频率、光照度、持续时间、频闪周期等有所不同，均有可能影响最终的结果。

频闪光究竟是如何扰乱视觉系统正常的调节信号，从而使眼球正视化过程偏离了正常的轨道，是解开频闪光如何诱导近视这个难题的关键。而目前关于频闪光的研究还不够系统和深入，尚限于视网膜为主的眼局部变化，还缺少视路通道特别是视中枢的相关联合研究。如将两者结合，将会更好地整合目前2种研究成果，并将在异常光环境对眼球发育的影响方面达成更多的共识，从而真正了解现实生活中广泛存在的异常光觉信号影响眼球正视化，最终造成光觉异常性近视的发生机制，为近视的临床防治提供依据和思路。同时可使人们认识到频闪光对视觉形成中的损伤，提醒人们重视对于频闪光类光污染的预防。

2.2.3昼夜节律紊乱导致近视的相关模型研究光线昼夜节律紊乱对视觉发育影响的最初动物模型以雏鸡为代表。Stone等[26]在建立形觉剥夺近视模型中发现，持续光照可致雏鸡角膜变平，玻璃体腔加深，出现轴性近视倾向。Li等[27]发现11周龄后雏鸡角膜变平的代偿机制停止，但玻璃体腔仍继续加深，眼轴变长，并提出每日至少持续4 h的黑暗期才能保证雏鸡眼球的正常发育。吴昌凡等[28]将幼鸡在70Lux左右的持续夜光灯照射中饲养,发现持续性的夜光灯照明干扰了幼鸡眼的正视化进程，主要表现在鸡眼屈光状态的改变，角膜曲率增加，角膜平坦，赤道径增加。Zhou等[4]利用C57BL/6鼠研究发现，随光照时间的延长，C57BL/6鼠玻璃体腔变深、视网膜变薄，早期生长反应因子表达降低，呈现近视化趋势。武静等[29]以C57BL/6J小鼠为研究对象，发现持续光照可以减少视网膜感光视蛋白melanopsin的表达，提示melanopsin阳性神经节细胞为光敏感性细胞，其表达可能对维持正常的昼夜节律有重要作用。Nickla[30]认为，光线昼夜节律的变化与眼球的增长有密切关系，并从脉络膜的厚度和轴向长度、巩膜的蛋白多糖生物合成率、眼内压、褪黑素和多巴胺、生物钟基因的表达等多方面分析了昼夜节律对眼球正视化过程的影响机制。

随着现代社会的发展，光周期紊乱日益严重，而其与我国单纯性近视患病率的增高是否有关，目前仍处于争议中。光线昼夜节律的紊乱与近视相关性动物模型的研究应该受到重视。

2.2.4行为学的单纯性近视动物模型现有的近视动物模型多为单眼的离焦性或形觉剥夺性动物模型，但这2种动物模型均忽略了环境因素对青少年近视的影响，缺乏环境因素导致近视发生、发展的直接证据，不是研究青少年单纯性近视发病机制的理想动物模型。针对青少年单纯性近视研究中存在的上述问题，刘雯[31]模拟青少年近视的发生与发展，选用灵长类动物恒河猴建立视近工作近视动物模型，通过不同阶段的训练而使幼年恒河猴能够从事相对长时间的视近工作，建立了一种有效的恒河猴视觉行为训练方法。李振[32]用刘雯[31]的方法也成功建立了恒河猴视近工作近视动物模型，并研究了持续近距离工作对幼年恒河猴眼球发育的影响，发现通过增加视近工作强度后强化视近组表现出了较对照组及普通视近组明显的玻璃体腔增长。这种幼年恒河猴视近工作近视动物模型将有可能为进一步研究持续近距离工作对屈光状态发育的影响及其机制提供重要的研究平台。早在1963年，Young[33]就发现养在笼子里视觉受限的猕猴会发生近视。近年来国内外许多流行病学调查研究[34-35]也证实，户外活动可减少近视眼的发生。而目前基于这种行为学的近视动物模型尚少。冷云霞等[36]选取与人类青少年单纯性近视发病年龄相对应的1.5～2.0岁的恒河猴为研究对象，采用小空间饲养、强制性长时间近距离注视的方法，全程模拟青少年单纯性近视的发病过程，成功建立了行为学的青少年单纯性近视动物模型。行为学的单纯性近视动物模型因与青少年近视的形成更加接近，相信对于青少年近视的发病机制等研究能提供很好的基础平台。

2.2.5拟早产儿近视的动物模型近视的发生明显多见于早产低体重儿、有早产儿视网膜病变(retinopathy of prematurity，ROP)者[37]，但是对于早产近视的研究一直无合适的模型可供选择。现已证实C57BL/6J小鼠出生时视网膜尚未发育成熟，直到睁眼前视网膜各层结构和血管的发育才基本完成，其视网膜的发育水平与人早产儿视网膜发育水平相似[38]。龚红华等[39]利用C57BL/6J小鼠这一生理特点，通过手术提前打开新生小鼠眼睑的方法，使尚未发育成熟的视网膜接受光照，从而首次成功建立了早产近视的动物模型，并在此动物模型基础上进一步研究发现，视网膜酪氨酸羟化酶(tyrosine hydroxylase, TH)和碱性成纤维细胞生长因子(base fibroblast growth factor, bFGF)的表达都明显下降，提示TH和bFGF与早产近视的形成有密切关系。忽俊等[40]提前开启小鼠单眼眼睑，建立提前视觉刺激小鼠近视模型、通过高浓度氧环境建立ROP模型和提前视觉刺激联合ROP模型来探讨高氧和(或)提前视觉刺激对小鼠屈光状态的影响，发现提前视觉刺激和高氧均可诱导小鼠形成可逆性相对近视，且2种因素可产生叠加作用。此后又发现高氧可诱导视网膜新生血管的生成，提前光照可削弱高氧所致小鼠视网膜新生血管的增殖[41]。武静等[42]发现提前开睑光刺激使C57BL/6J小鼠的melanopsin阳性神经节细胞数量进一步减少。melanopsin阳性神经节细胞的功能是参与非视觉成像系统，包括调控生物节律、瞳孔对光反应、机体屏蔽效应等功能，而新生儿过早地暴露在强光下可能对视网膜发育、眼和脑的正常生理功能带来损害。这种拟早产儿近视眼模型将有力推动早产近视的发病机制研究。

2.2.6其他相关近视动物模型研究近视的动物模型多种多样，除了以上所述，近视的相关动物模型还有多种，如糖尿病相关性近视动物模型[43]、外伤性动物模型[44]、转基因小鼠建立的动物模型[45]等。

3　展望

综上所述，近些年来近视动物模型的制作正向多方向发展。随着近视研究的逐渐深入，近视动物模型已得到广泛应用，近视动物模型的建立为近视研究提供了很好的工具。但是动物模型和人类有所差异，各物种间也有显著不同，不合理的动物模型应用有可能带来不准确甚至错误的结果，因此在建立模型上需要根据具体的研究特点选择最适合的动物模型。同时，动物实验是研究近视的重要手段，动物实验对了解近视的病因、发病机制起重大作用，但是在将动物实验结果应用于临床时，必须注意到物种、近视类型和年龄等因素，动物实验的结果也不能完全应用于临床。只有认识了动物实验与人类临床近视的同异，才能对动物实验的成果进行客观全面的分析，从而推动临床防治的发展。另外，在动物的使用和饲养过程中，也应该严格按照标准的规范和操作进行，使研究结果更加标准可比，使获得的研究成果更能说明人类近视的发生、发展机制。

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(本文编辑诸静英)

Model classification in the study of myopia

ZHENGChang-yue,LITao,ZHOUXiao-dong.

DepartmentofOphthalmology，JinshanHospitalofFudanUniversity，Shanghai201508，ChinaCorresponding author： ZHOU Xiao-dong, Email: xdzhou2005@163.com

Myopia has become a serious major public health concern, while the mechanism is still not entirely clear and needs to be studied further. The establishment of myopia animal models provides valuable information and hint for mechanism of myopia. The study of animal models of myopia is still in developing in which some have been successfully established. This article outlined model classification in the study of myopia.(Chin J Ophthalmol and Otorhinolaryngol,2016,16:281-284)

Myopia; Models; Animal

上海市自然科学基金项目(13ZR1405800)

复旦大学附属金山医院眼科上海201508

周晓东(Email: xdzhou2005@163.com)

10.14166/j.issn.1671-2420.2016.04.018

2015-08-09)