鸟类对卤系阻燃剂的累积及生物放大研究进展

莫凌，邢巧，林彰文，吴江平，罗孝俊*，麦碧娴

1. 海南省环境科学研究院，海南 海口 570100；2. 中国科学院广州地球化学研究所 有机地球化学国家重点实验室，广东 广州 510640

鸟类对卤系阻燃剂的累积及生物放大研究进展

莫凌1，邢巧1，林彰文1，吴江平2，罗孝俊2*，麦碧娴2

1. 海南省环境科学研究院，海南 海口 570100；2. 中国科学院广州地球化学研究所 有机地球化学国家重点实验室，广东 广州 510640

卤系阻燃剂（Halogenated flame retardants，HFRs）是人工合成的，能阻止聚合物材料引燃或抑制火焰传播的含卤（主要是溴和氯）化合物，由于其具环境持久性、可生物富集性和潜在的生物毒性，近年来，HFRs所引起的环境问题已成为全球环境科学研究的热点。鸟类作为自然生态系统的重要组成部分，常被用作指示性生物来研究区域环境的污染现状。研究HFRs在鸟类体内的积累特性及其在鸟类食物链上产生的生物放大效应，对评价HFRs的环境行为和生态风险具有重要的意义。本文结合近年来国内外有关多溴联苯醚（Polybrominated diphenyl ethers，PBDEs）、六溴环十二烷（Hexabromocyclododecane，HBCDs）、十溴二苯乙烷（Decabromodiphenyl ethane，DBDPE）、1, 2双（三溴苯氧基）乙烷（1, 2-bis (2, 4, 6-tribromophenoxy) ethane，BTBPE）和双（六氯环戊二烯）环辛烷（Dechlorane Plus，DPs）等HFRs在鸟类体内的积累特性及在食物链上的生物放大效应进行了综述。已有的研究报道显示：在鸟类的脑、肌肉、肝脏、肾脏和鸟蛋等组织中都检测到了HFRs残留；而相关生物放大因子（Biomagnification factors，BMFs）的计算结果显示，几乎全部的PBDEs、α-HBCD和BTBPE都可以在鸟类食物链上产生生物放大效应，特别是BTBPE这种新型的替代型阻燃剂在鸟类食物链上产生的生物放大效应和已被禁用的五溴PBDEs相当，暗示这种新型溴系阻燃剂可能具有较大的生态风险。今后应对HFRs在陆生和水生鸟类中的生物放大效益及影响因素方面进行深入系统的研究，为认识 HFRs的环境归趋，全面评价这些污染物的生态风险提供科学依据。

卤系阻燃剂；累积；生物放大效应；鸟类；生态风险

卤系阻燃剂（Halogenated flame retardants，HFRs）是一类人工合成的，能阻止聚合物材料引燃或抑制火焰传播的含卤（主要是溴和氯）化合物，它主要包括：多溴联苯醚（Polybrominated diphenyl ethers， PBDEs）、 六 溴 环 十 二 烷（Hexabromocyclododecane，HBCDs）、十溴二苯乙烷（Decabromodiphenyl ethane，DBDPE）、1, 2双（三溴苯氧基）乙烷（1, 2-bis (2, 4, 6-tribromophenoxy) ethane，BTBPE）和双（六氯环戊二烯）环辛烷（Dechlorane Plus，DPs）等。由于HFRs具有良好的阻燃性能，被广泛添加于纺织品、塑料和电子电器等产品中（de Wit，2002；Watabnabe，2010）。因为HFRs一般属于添加型阻燃剂，所以HFRs在产品使用过程中和废弃后很容易释放到环境。同时，大部分HFRs具有高脂溶性，容易在生物体内富集，并可以沿食物链产生生物放大效应（Burreau et al.，2006；Chen et al.，2007；Covaci et al.，2006；Covaci et al.，2011；Darnerud et al.，2001；Jaspers et al.，2006；Law et al.，2006；Voorspoels et al.，2007），使处于高营养级的生物受到毒害，最终危害生态系统和人类的健康（Betts，2011；Darnerud et al.，2010；Tomy et al.，2004）。

鸟类分布广，并且在食物链上占据着较高位置，易积累较高浓度的有机污染物。因此，鸟类能够灵敏、综合和直观的反映相对广泛区域的污染特征，常被用来作为非常重要的环境污染指示生物

（Park et al.，2009；Verreault et al.，2006；Voorspoels et al.，2006）。通过检测HFRs在鸟类组织中的残留浓度，计算HFRs在鸟类食物链中的生物放大因子（Biomagnification factors，BMFs）（生物放大因子定义为鸟类和其食物中HFRs含量的比值），以此研究HFRs在鸟类中的生物积累和生物放大效应，对评估HFRs的生态风险，预测其在生物体内的含量、建立相应的环境标准具有重要意义（孟祥周等，2006；王子健等，2005）。本文结合近年来，国内外有关HFRs在鸟类体内的积累特性和食物链上生物放大效应进行了综述，并对HFRs在鸟类食物链上生物放大效应的研究趋势进行了展望。

1 HFRs的累积

1.1 PBDEs

多溴联苯醚（PBDEs）是一种人工合成的化合物，由于其具有阻燃效率高、耐热性好、水解性低、添加量少、对材料性能影响小，价格低廉等优点，被广泛用于电子电器、化工、交通、建材和纺织业等领域（Rahman et al.，2001）。PBDEs主要有五溴（Penta-BDEs）、八溴（Octa-BDEs）和十溴联苯醚（Deca-BDEs）3种工业品，因为PBDEs具有持久性、可生物富集性和较大的生物毒性（McKernan et al.，2009），2009年5月，五溴和八溴联苯醚被列入《斯德哥尔摩公约》持久性有机污染物（Persistent Organic Pollutants，POPs）清单，在全球范围内禁用（Betts，2008；UNEP，2009）；十溴联苯醚在欧盟和美国某些州，亦开始限制生产和使用（Betts，2008；UNEP，2009）。2007年，中国已正式颁布并实施《电子信息产品污染控制管理办法》，禁止五溴和八溴联苯醚的生产与使用，但是十溴联苯醚仍被允许生产和使用。PBDEs在鸟类中积累情况的研究始于上世纪七十年代末（Sellström，1996），从上世纪九十年代初以后，欧洲各国、北美、日本和亚洲各国都相继开展了 PBDEs在鸟类中累积的研究工作（Chen et al.，2010a）。现有的研究已经证明PBDEs几乎在全球极大多数地区的鸟类中都有残留和富集，甚至在极地地区的 3种企鹅（Spheniscidae）和麦氏贼鸥（Maccormicki）蛋中都检测到PBDEs的残留（Corsolini et al.，2006；Yogui et al.，2009）。鸟类对于PBDEs的具体积累情况见综述Chen和Hale（2010a）的论述。当前我们在我国华南电子垃圾拆卸区，8种水生鸟类和3种陆生鸟类的体内（Sun et al.，2012a；Zhang et al.，2009），检测到了较高浓度的 PBDEs残留，其中，在一只食鱼性鸟类—普通翠鸟（Alcedo atthis）的肌肉组织中PBDEs的残留浓度达到了26400 ng·g-1脂肪重量（脂重）（Mo et al.，2012）。PBDEs的残留甚至在我国华南两个自然保护区的1种水生鸟类和4种雀形目陆生鸟类的肌肉组织中都被检测到，浓度范围分别为51～420 ng·g-1和11～340 ng·g-1脂重（Mo et al.，2013a；Peng et al.，2015a）。这些研究结果也进一步说明，虽然 PBDEs已经被禁用或限用，但是随着大量废弃的电子电器（电子垃圾）涌入我国进行拆卸和回收，PBDEs被大量的释放到环境中，大大加重了环境和生物体中 PBDEs的负荷，从而将会引起更为严重的环境问题（Breivik et al.，2011；Zhang et al.，2012）。因此，PBDEs在全球鸟类中大范围和高频率的检出，表明我们对于 PBDEs在鸟类中的富集和毒性影响的研究任务依然很艰巨。

1.2 非PBDE类

1.2.1 HBCDs

HBCDs、PBDEs 和四溴双酚 A（Tetrabromobisphenol-A，TBBPA）是世界上3类最主要的HFRs（Alaee et al.，2003；de Wit，2002）。虽然，PBDEs已被列入POPs清单，在全球范围内禁用或者限制使用（Betts，2008；UNEP，2009）。但是HBCDs仍在全球范围内继续使用，HBCDs与PBDEs相似，也属于添加型高溴含脂环族阻燃剂（Covaci et al.，2006；Luo et al.，2010；张荧等，2011），它在产品的使用过程中或废弃后也很容易释放到环境中。自首次从瑞士Viskan河流的鱼类和沉积物中检测到 HBCDs的残留之后（Sellström et al.，1998），HBCDs就被广泛检测于各种环境和生物样品当中。但是，报道HBCDs在鸟类中的累积特性的研究相对较少，而且主要集中于鸟蛋中累积特性的报道。目前，在欧洲（荷兰、瑞典、比利时、英国、挪威）、北美和南非的陆生或水生鸟类鸟蛋中都检测到有HBCDs的残留，浓度范围从低于检测限（Not detected，ND）至3100 ng·g-1脂重（de Boer，2004；Gauthier et al.，2007；Janak et al.，2008；Knudsen et al.，2005；Leonards et al.，2004；Lindberg et al.，2004；Lundstedt-Enkel et al.，2006；Morris et al.，2004；Polder et al.，2008；Vorkamp et al.，2011）。鸟类肝脏和脑组织中HBCDs的残留被报道于雀鹰（Accipiter nisus）（de Boer，2004）、鸬鹚（Phalacrocorax）（Morris et al.，2004）、暴雪鹱（Fulmarus glacialis）（Knudsen et al.，2007）、海鸥（Larus canus）（Sagerup et al.，2009），浓度范围为3.8～19000 ng·g-1脂重。最近，He et al.（2010）和Sun et al.（2012a）研究了中国华南某电子垃圾拆卸区和珠三角区域的 5种水生和 3种陆生鸟类中HBCDs的累积情况，其浓度范围分别为 52～2000 ng·g-1和3.2～140 ng·g-1脂重。从当前的报道可以看出（表1），鸟类肝脏中HBCDs的残留浓度要明显

高于肌肉、脑组织和鸟蛋，说明HBCDs在肝脏中更容易发生积累。

表1 文献中报道鸟类对HBCDs的残留质量分数Table 1 The reported concentrations for HBCDs in avian in the literature ng·g-1

1.2.2 DBDPE、BTBPE和DPs

随着PBDEs的禁用（或限用），生产厂家逐渐生产出一些新型的BFRs来替代PBDEs，如：DBDPE和BTBPE分别作为Deca-BDEs和Octa-BDEs工业品的替代品。为了满足严格的消防标准，这些替代型卤系阻燃剂（Alternative halogenated flame retardants，AHFRs）的生产和使用量将迅速增加（de Wit et al.，2010；Hoh et al.，2005），这些化合物的环境行为及其潜在风险也已引起了高度关注（Covaci et al.，2011；Luo et al.，2010；Wu et al.，2011；Wu et al.，2012）。国外，仅有来自Faroe岛（Karlsson et al.，2006）、北极洲（Verreault et al.，2007）和五大湖区（Gauthier et al.，2007）海鸥（Larus canus）和银鸥（Larus argentatus）鸟蛋中的DBDPE和 BTBPE的报道，其浓度范围分别为

可以得出，在五大湖和中国华南电子垃圾拆卸区的鸟类受当地工农业活动的影响，DBDPE和BTBPE的污染严重，组织中残留了较高浓度的DPDPE和 BTBPE。

表2 文献中报道鸟类对替代型阻燃剂的残留质量分数Table 2 The reported concentrations for alternative halogenated flame retardants (AHFRs) in avian in the literatureng·g-1

此外，其它新型的卤系阻燃剂如：双（六氯环戊二烯）环辛烷（DPs）也被大量的生产和使用。

DPs，又名德克隆，是一种高氯代脂环族化合物，作为添加型阻燃剂广泛应用于电线电缆的涂层、电器的塑料高聚物、塑料屋顶材料领域（Sverko et al.，2011）。虽然DPs已经有40年的使用历史，直到2006年，人们才首次在北美五大湖区的沉积物和鱼体内测出DPs的残留（Betts，2006）。Gauthier et al.（2007）年首次在五大湖的银鸥（Larus argentatus）鸟蛋中检测到有DPs的残留（2.76 ng·g-1湿重），表明DP可以通过食物摄入进行鸟类食物链中。Guerra et al.（2011）对采集于加拿大和西班牙游隼（Falco peregrinus）鸟蛋中DP浓度进行了测定，发现加拿大（36.4 ng·g-1脂重）游隼鸟蛋的污染程度要显著性高于西班牙游隼（1.78 ng·g-1脂重）。DPs还被报道在五大湖秃头鹰（Haliaeetus leucocephalus）（0.19 ng·g-1湿重）血清中检出（Venier et al.，2010）。国内，Zhang et al.（2011）首次报道了在中国华南电子垃圾拆卸区的5种水生鸟类肌肉中监测到了较高浓度的 ΣDPs残留，其中：田鹬（Gallinago gallinago）、白胸苦恶鸟（Amaurornis phoenicurus）、红胸田鸡（Porzana fusca）、中国池鹭（Ardeola bacchus）和蓝胸秧鸡（Gallirallus striatus）的浓度分别为：7.4、105、56、69和170 ng·g-1脂重。Sun et al.（2012b）在中国华南不同区域采集的3种雀形目鸟类（白头鹎（Pycnonotus sinensis）、棕背伯劳（Lanius schach）和鹊鸲（Copsychus saularis））中检测到的DPs残留浓度变化范围为12～930 ng·g-1脂重。最近，Mo et al.（2013b）测定了中国华南电子垃圾拆卸区和某自然保护区普通翠鸟（Alcedo atthis）肌肉中DPs含量，发现电子垃圾拆卸区普通翠鸟肌肉（范围为29～150 ng·g-1脂重）ΣDPs含量约为鼎湖山自然保护区普通翠鸟肌肉中 DPs含量（范围为0.98～13 ng·g-1脂重）的100倍左右。电子垃圾拆卸区鸟类中检测到较高浓度的DPs，表明除PBDEs外，粗犷的电子垃圾拆卸活动已经造成了当地替代型溴系阻燃剂的污染（具体的残留浓度见表2）。DPs由两种立体异构体组成，分别是顺式（syn-）和反式（anti-）构型，syn-DP：anti-DP的比例约为1∶3（Sverko et al.，2011；Xian et al.，2011；Zhu et al.，2007）。研究发现，DP在人体和野生动物中的异构体组成存在很大的差异，差异性可能与生物的生活习性（水生或陆生）及其所处的生态位有关（Xian et al.，2011）。Zhang et al.（2011）报道5种水生鸟类中为fanti平均值范围为0.34～0.61；Sun et al.（2012b）在珠三角地区报道的3种雀形目鸟类中的fanti值为0.73～0.84。Mo et al.（2013b）在电子垃圾拆卸区和鼎湖山自然保护区普通翠鸟肌肉中 fanti值范围分别为0.56～0.72（平均值为0.65）和0.66～0.91（平均值为0.76），普通翠鸟肌肉中DP的残留浓度（log ΣDP）与fanti值具有显著的负相关性（r2=0.41，P<0.0001），表明DP累积可能来自对anti-DP的选择性富集。但是，Peng et al.（2015b）最近发现五种雀形目鸟类体内的fanti值变化范围为0.34～0.97，同时，雀形目鸟类肌肉中DP的残留浓度（log ΣDP）与 fanti值间具有显著的正相关性（r2=-0.42，P<0.004），说明DP累积可能来自对syn-DP的选择性富集。以上结果表明生物体内的DP残留浓度高低可能会影响 fanti值，不同鸟类得出的研究差异又说明DPs选择性富集可能还受其它因素影响。Li et al.（2013）人在室内对鹌鹑（Coturnix coturnix）进行DPs暴露的研究，发现高剂量暴露组的鹌鹑体内fanti值随着剂量的增加而降低，表明：鸟体内DPs异构体组成与浓度间的关系可能与高低剂量DPs有不同的药代动力学有关。随着DPs在环境介质和生物体中都被广泛的检出，DPs也成为环境中广泛存在的污染物，其对生物体可能产生生物放大能力和潜在危害，因此DP的同分异构组成特征、生物累积行为和毒性效应进行更深入的研究。

2 鸟类对HFRs的生物放大

2.1 多溴联苯醚（PBDEs）

近年来国内外许多文献报告了鸟类（水生和陆生）对HFRs的生物富集特性的研究，计算了HFRs在鸟类食物链中的BMFs值，研究这些污染物在鸟类食物链上生物放大效应，其中以对 PBDEs的研究最为热点和全面（表3）。

最早研究鸟类对 PBDEs生物放大效应，应该追溯到1996年，Sellström（1996）在其硕士论文中研究了，波罗的海海鸽（Sigelus silens）鸟蛋和鲱鱼（Clupea pallasi）肌肉中PBDEs的含量，计算了海鸽/鲱鱼捕食关系中BDE 47、99和100的BMFs值，初步估算了这3种PBDEs的生物放大效应，结果显示这3种单体的BMFs值都大于1（7.1～19），证实了鸟类对这3种PBDEs单体都具有生物放大的效应。Haukås et al.（2007）报道了波罗的海北极鸥（Larus hyperboreus）食物链上PBDEs的生物放大效应，BDE 28、47和ΣPBDEs在3种捕食关系中（北极鸥/鳕鱼、海鸽/鳕鱼和北极鸥/海鸽）的BMFs范围分别为：28～60、45～690、46～723。Chen et al.（2010b）利用比较精确的食物组成比例，构筑了多重食物构成污染物分配的模型；Elliott et al.（2005）计算了美国 James River流域鹗鸟（Pandion haliaetus）蛋/鱼的捕食关系中PBDEs的BMFs值，发现ΣPBDEs的BMF值为24，检测的PBDEs单体（BDEs 28、47、99、100、153和154）的BMFs值范围为：3.7～46，这种较精确的模型也证明了PBDEs

在水生鸟类食物链上具有显著的生物放大效应（Chen et al.，2010a；Chen et al.，2010b），Henny et al.（2011）在Columbia River流域相同的鸟/捕食关系中再一次证实了这个研究结果，其 ΣPBDEs的BMFs范围为：4.4～11。

表3 文献中报道的鸟类对PBDEs的生物放大因子（BMFs）Table 3 The reported biomagnification factors (BMFs) for PBDEs in avian in the literature

不同食性和生活习性的鸟类对于 PBDEs的代谢和转化能力不一致（Chen et al.，2010a），已有的研究已经证明，部分PBDEs（三溴至六溴-BDEs）能够在水生鸟类的食物链中产生生物放大效应，在陆生鸟类食物链中是否可以产生相同的效应，尚不清楚。Voorspoels et al.（2007）报道了比利时的两条短小陆生鸟类食物链（雀鹰(Accipiter nisus)/大山雀(Parus major)和秃鹰(Haliaeetus leucocephalus)/老鼠(Muroidea)）上 PBDEs的生物放大情况，ΣPBDEs的平均BMFs分别为17和14，其生物放大的能力与总多氯联苯（ΣPCBs）等同（20和40），所有检测的PBDEs单体（BDE 28、47、99、100、153、154和183）BMFs值都大于1，表明这几种单体在陆生鸟类食物链中也具有生物放大效应，并且在雀鹰/大山雀捕食关系中，各检测PBDEs单体的BMFs值和化合物的正辛醇一水分配系数（KOW）成正相关性。Drouillard et al.（2007）利用捕获的成年美洲隼（Falco sparverius）产下的鸟蛋，进行PBDEs（BDEs 47、99、100和153）的暴露实验。

实验中孵化期（29 d）的暴露剂量为：1.43 ug·g-1（鸟蛋质量），暴露方式为鸟蛋气室暴露；雏鸟期（36 d）的暴露剂量为：38 ng·g-1（雏鸟体重），暴露方式为食物暴露，研究者计算的BDE 47、99、100和153的BMFs分别为：4.1、5.3、5.6和6.9，进一步证明了低溴代 PBDEs在陆生鸟类中也能产生生物放大效应。

因为检测手段和方法等限制，已有的研究主要集中于低溴的PBDE单体（Tri-至Hexa-BDEs）在鸟类食物链中的生物放大效应研究，但是对于高溴的单体，特别是对于BDE 209及其可能的代谢产物（Octa-和Nona-BDEs）在鸟类食物链上的生物放大效应还不清楚。Yu et al.（2011）借助先进的野外观测技术和稳定同位素技术（δ15N和δ13C）对北京城区红隼（Falco tinnunculus）的生活习性和食物组成进行了准确的分析。研究了红隼食物链上（麻雀（Passer montanus）、老鼠（Muroidea）、蚱蜢（Acrida chinensis）和蜻蜓（Dragonfly））PBDEs生物放大的情况，发现ΣPBDEs在红隼的4种捕食关系中都具有显著的生物放大效应（BMFs=1.6～6.9），BDE 209和可能的代谢产物（BDE 196、197、202、203、207和208）在4种捕食关系中BMFs值范围分别为1.4～4.7和1.0～160，说明这些单体也都具有生物放大效应，此研究首次证实Octa-至Deca-BDEs在陆生鸟类食物链上也具有生物放大效应。通过这些研究也提醒我们在考虑 Deca-BDEs工业品的生态风险时，不能只考虑BDE 209，那些BDE 209可能的代谢产物的也必须考虑，因为这些代谢产物可能比其母体具有更高的生物可利用性，更大的生物毒性和生物放大效应。我们最近研究了15个PBDEs单体在中国华南某电子垃圾拆卸地区和华南某自然保护区普通翠鸟/鱼类（斗鱼(Belontiidae gouramies)、食蚊鱼(Gambusia affinis）、马口鱼(Opsariichthys bidens)、棒花鱼(Abbottina rivularis)和拟细鲫(Nicholsicypris normalis)）捕食关系中的生物放大效应，计算的PBDEs在3种捕食关系上的BMFs值，范围为0.07～39，除BDE 28外，所有检测的其他PBDEs（BDE 47、99、100、153、154、183、196、197、202、203、206、207、208和209）和ΣPBDEs几乎在所有的捕食关系中BMFs都大于1，说明它们在翠鸟食物链上都具有生物放大效应，此报道也进一步证明了Octa-至Deca-BDEs在水生鸟类食物链上也具有生物放大效应，提醒我们必须重新审视和评价Deca-BDEs工业品生态风险（Mo et al.，2012）。从已有的研究可以得出，几乎全部的PBDEs单体在鸟类食物链上都具有显著的生物放大，因鸟类种类和食物关系的不确定等因素，具体的BMFs值在不同研究中还存在一定的差异。

2.2 非PBDE类

2.2.1 HBCDs

HBCD与PBDEs相似，也属于添加型高溴含量脂环族阻燃剂（Covaci et al.，2006；Luo et al.，2010；张荧等，2011），它在产品的使用过程中或废弃后也很容易释放到环境中，因此，HBCDs是否和 PBDEs一样也具有生物放大效应，也已引起了研究人员的广泛关注。但是，目前，鸟类对HBCDs的生物放大效应的研究还较少（表4）。

表4 文献报道的鸟类对HBCDs的生物放大因子（BMFs）Table 4 The reported biomagnification factors (BMFs) for HBCDs in avian in the literature

在瑞典环境监测项目的支持下，de Wit et al.（2002）测定了波罗的海海鸽（Sigelus silens）（鸟蛋）和鲱鱼（Clupea pallasi）肌肉中ΣHBCDs的含量，计算的ΣHBCDs在海鸽/鲱鱼捕食关系中BMFs值为7，约为ΣPCBs（BMFs值为20）的1/3，表明：

类似于PCBs，HBCDs在鸟类食物链上也具有生物放大效应。Leonards et al.（2004）研究了荷兰西部的Scheldt湾海洋食物链上HBCDs的生物放大效应，此食物链由3种无脊椎动物、鱼类和普通银鸥（Larus argentatus）组成，发现从无脊椎动物到鱼类食物关系中，ΣHBCDs的浓度随着营养级的增加而增加，但是从鱼类到银鸥的食物关系中，HBCDs的浓度却是随着营养级的增加反而降低，说明HBCDs在银鸥/鱼类的捕食关系中不具有生物放大效应。Haukås et al.（2010）采用了δ15N稳定同位素技术，研究了HBCDs在挪威东北Åsefjorden海域食物链上的生物放大效应，该食物链由3种无脊椎动物和两种海鸟（大黑背鸥（Larus marinus）和欧绒鸭（Somateria mollissima））组成，计算α-HBCD和ΣHBCDs的BMFs值几乎在所有的捕食关系都大于1（0.8～26和0.5～7.9），γ-HBCD的BMFs值却小于1（0.03～2.0），说明：α-HBCD和ΣHBCDs在本食物链上具有生物放大效应，但是γ-HBCD却不具有生物放大效应。然而，He et al.（2010）发现α-HBCD和γ-HBCD在中国华南电子垃圾拆卸区，中国池鹭（Ardeola bacchus）/鱼捕食关系上BMFs值分别为4.1～50和1.6～3.0；珠颈斑鸠（Streptopelia chinensis）/谷物捕食关系上BMFs值分别为2.8～75和7.1～51，说明α-HBCD和γ-HBCD在水生和陆生鸟类食物链上都具有显著的生物放大效应，这篇文献也是首次研究HBCDs异构体在野生的陆生鸟类食物链上的生物放大效应。最近，Sun et al.（2012a）报道了HBCDs在中国华南珠三角3个特定区域（电子垃圾拆卸区、城市和农村），3种常见陆生鸟类（鹊鸲（Copsychus saularis）、白头鹎（Pycnonotus sinensis）和棕背伯劳（Lanius schach））体内的生物放大情况（肌肉/胃容物），报道的α-HBCD在所有区域和鸟类中都具有生物放大的效应（BMFs=1.1～30），γ-HBCD在城市区域鹊鸲中显示了生物放大效应（2.3），但是在电子垃圾拆卸区却表现不具有生物放大效应（0.5），计算BMFs值时，由于样品保存和样品量的原因，鸟类/胃容物未能准确一一对应，可能是产生这种差异的原因。从已有的研究可以得出：α-HBCD和ΣHBCDs在绝大多数研究的鸟类中是具有生物放大效应（BMFs>1），但是γ-HBCD在不同的鸟类中或者不同捕食关系中的生物放大效应还存在一定的差异性。

表5 文献报道的鸟类对替代型阻燃剂的生物放大因子（BMFs）Table 5 The reported biomagnification factors (BMFs) for AHFRs in avian in the literature

2.2.2 DBDPE、BTBPE和DPs

目前，对于AHFRs在生物中的生物放大效应研究较少，而且大多是集中于鱼类食物链上的研究（具体见表5）。最近Mo et al.（2012，2013a）研究了DBDPE、BTBPE和DPs在中国华南电子垃圾拆卸区和某自然保护区食鱼性鸟类食物链上（普通翠鸟）的生物放大情况，计算的DBDPE在普通翠鸟5种种捕食关系中（斗鱼（Belontiidae gouramies）、食蚊鱼（Gambusia affinis）、马口鱼（Opsariichthys bidens）、棒花鱼（Abbottina rivularis）和拟细鲫（Nicholsicypris normalis））的 BMFs都小于 1（0.1～0.99），表明DBDPE在普通翠鸟食物链上不具有生物放大效应；BTBPE在普通翠鸟5种种捕食关系中的BMFs都大于1（1.9～3.6），表明BTBPE在鸟类食物链上具有生物放大效应；但是，DPs在两个区域普通翠鸟的捕食关系中却表现出不同的生物放大效果，在电子垃圾拆卸区，翠鸟的捕食关系中syn-DP，anti-DP和ΣDPs计算的BMFs值小于1，表明DPs不能产生放大效益，在自然保护区翠鸟的捕食关系中syn-DP，anti-DP和ΣDPs计算的BMFs几乎都大于1，说明DPs在该区域捕食关系中能产生生物放大效益，产生这种差异可能与两个区域高低暴露浓度下，DP有不同的药代动力学有关（Li et al.，2013）。与鱼类食物链上BTBPE的生物放大效益研究相比，我们计算的 BTBPE在翠鸟体内的BMF值与Lake Winnipeg湖的大眼梭鲈（Lucioperca lucioperca）/白亚口鱼（Catostomus commersoni）（BMF=2.5）、大眼梭鲈/白鲑（Mountain whitefish）（BMF=2.4）、大眼梭鲈/似鲱月眼鱼（Hiodon alosoides）（BMF=1.1）和美洲鱥（Notropis amoenus）/浮游动物（BMF=2.5）（Law et al.，2006）、以及虹鳟鱼（Oncorhynchus mykiss）暴露于环境相关剂量

BTBPE（2.3）（Tomy et al.，2007）的研究中，计算的BMF值基本相近。同时，在普通翠鸟某些捕食关系中，BTBPE的BMF值等于甚至大于最近被全球禁用的商业Penta-BDEs中最主要成分（BDE 47、99和100），说明BTBPE的生物放大能力甚至超过了某些低溴代 PBDEs单体，暗示这种新型溴系阻燃剂可能具有较大的生态风险。因此，BTBPE的环境行为及其对野生动物潜在的毒性影响应进一步开展研究，以了解这些 ABFRs的环境行为，评估这些新型污染物的环境风险。

3 结论与展望

随着 PBDEs在全球被禁用和限制使用，其它非PBDEs类HFRs的生产和使用量在未来可能持续上升，这些污染物在鸟类食物链上是否具有生物放大效应及其生态风险已引起广泛关注和重视，综合已有研究成果，之后的研究应重视以下几个问题：

3.1 PBDEs单体在鸟类中的生物放大效应的深入研究

从已有的研究来看，关于 PBDEs在鸟类中的生物放大作用研究已经取得了一定成果，但是还存在的一定的问题。从研究区域尺度上看，现在大部分研究主要集中在海洋、湖泊、河流等水生鸟类食物链上的研究，而相关的陆生鸟类食物链上的研究相对较少。从研究结论来看，受摄食关系的不确定性、不同鸟类对 PBDEs代谢的差异性、环境介质中浓度的不确定性、生物的迁徒特性等，造成了鸟类对 PBDEs单体生物放大效应的差异性。今后应该利用一些新的技术和手段，如稳定同位素技术、放射性同位素技术和野外视频观测技术等，加强环境指示鸟种（水生和陆生）在特定生态系统（如受PBDEs点源污染严重的生态系统）中，对 PBDEs生物放大效应进行更深入的研究。

3.2 HBCDs立体异构体在鸟类中的生物放大效应及其影响因素

当前报道的鸟类对HBCDs的生物放大效应的研究还比较少，而且主要报道了 α-HBCD和γ-HBCD这两种异构体在鸟类捕食关系中的生物放大情况，β-HBCD异构体在鸟类中的生物放大效应还未见报道。另外，HBCDs手性异构体在鸟类中组成特征研究较少，今后应加强鸟类及其生活环境中HBCDs手性异构体的组成特征研究，全面调查HBCDs异构体在鸟类食物链上生物放大效应的影响因素。

3.3 AHFRs和DP立体异构体在陆生鸟类食物链上的传递特征研究

相对于PBDEs和HBCDs，AHFRs和DP立体异构体在食物链上的传递特征和生物放大效应的研究得还很不充分，现有研究主要集中在鱼类食物链的水生生态系统中，最近才有两篇文献报道了AHFRs和DPs在食鱼性鸟类食物链上的生物放大效应。关于AHFRs和DPs立体异构体在鸟类食物链，特别是在陆生鸟类食物链上的富集与传递过程研究还极度缺乏，这些污染物在陆生鸟类生态系统中是否具有生物富集效应及食物链放大效应尚不清楚，今后应加强AHFRs和DP立体异构体沿陆生鸟类食物链上的传递特征和生物放大效应的研究，特别是要着重研究BTBPE在陆生鸟类食物中的生态放大效益，为全面评价这些污染物的生态风险提供科学依据。

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Recent Research Advances on the Bioaccumulation and Biomagnification Potentials of Halogenated Flame Retardants in Birds: A Review

MO Ling1, XING Qiao1, LIN Zhangwen1, WU Jiangping2, LUO Xiaojun2*, MAI Bixian2
1. Hainan Research Academy of Environmental Sciences, Haikou 572716, China; 2. State Key Laboratory of Organic Geochemistry, Guangzhou Institute of Geochemistry, Chinese Academy of Sciences, Guangzhou 510640, China

Halogenated flame retardants (HFRs) are a series of halogen-containing (bromine and chlorine) compounds which are utilized to prevent the polymer from ignition or inhibit the fire expansion, the environment risk of HFRs have attracted considerable research interest due to their persistence, bioaccumulation, and toxicity. Birds are important parts of natural ecosystems, and have long been used as bioindicator to monitor the pollution of HFRs. Understanding the bioaccumulation and biomagnification potentials of HFRs in birds could improve our knowledge of environmental behavior and risk of these chemicals. This review summarized the recent available data on the HFRs, such as polybrominated diphenyl ethers (PBDEs), hexabromocyclododecanes (HBCDs), decabromodiphenyl ethane (DBDPE), 1, 2-bis (2, 4, 6-tribromophenoxy) ethane (BTBPE), dechlorane plus (DP), in birds and emphasized the food web biomagnification potential of HFRs. Recent research results indicated that the HFRs were widely detected in brain, muscle, liver, kidney, and egg of birds. The calculated biomagnification factors (BMFs) for most of PBDE congeners, α-HBCD, and BTBPE were higher than one, suggesting biomagnification in the food web of birds. Especially, the BMFs for BTBPE in certain predator/prey pairs were comparable to or even greater than those of penta-BDEs which have been restricted or phased out of use, and indicating potentially high environmental risks of this compound. More studies on the biomagnification potentials and the influencing factors of bioaccumulation of HFRs in terrestrial and aquatic birds are need to provide a scientific basis for understanding the environmental fate and assessment environmental risks of these chemicals.

halogenated flame retardants; bioaccumulation; biomagnification potential; bird; ecological risks

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X171.5；X174

A

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国家自然科学基金项目（41273118）；国家自然科学基金项目（41473102）；海南省自然科学基金项目（20154176）

莫凌（1984年生），男，助理研究员、工程师，博士，研究方向为从事持久性卤代有机污染物对环境及生物危害等相关方面的研究。E-mail: morning.ml@163.com *通讯作者。E-mail: luoxiaoj@gig.ac.cn

2015-09-11