土霉素、镉复合污染土壤的植物-微生物联合修复实验研究

2015-12-07陈苏陈宁晁雷孙家君孙丽娜郝芯欣刘芹马鸿岳

生态环境学报 2015年9期

陈苏，陈宁，晁雷，孙家君，孙丽娜，郝芯欣，刘芹，马鸿岳

1. 沈阳大学环境学院，区域污染环境生态修复教育部重点实验室，辽宁沈阳 110044；2. 沈阳建筑大学市政与环境学院，辽宁沈阳 110168；3. 北京桑德环境工程有限公司，北京 101102

陈苏1，陈宁1，晁雷2，孙家君3，孙丽娜1，郝芯欣1，刘芹1，马鸿岳1

选用紫茉莉（Mirabilis jalapa L.）与孔雀草（Tagetes patula L.）两种植物与对土霉素有良好降解效果的细菌紫金牛叶杆菌（Phyllobacterium-myrsinacearum）和真菌胶红酵母（Rhodotorula mucilaginosa）的混合菌液，对土霉素、镉复合污染土壤进行联合修复。模拟受不同浓度镉、土霉素污染的土壤，在温室进行90 d盆栽实验，通过其修复效果，探讨植物-微生物联合修复土霉素、镉复合污染土壤的可行性。实验结果表明，紫茉莉和孔雀草对镉均表现出良好耐性，孔雀草、紫茉莉生物量都随土壤中土霉素含量增加而下降，土霉素抑制植物对镉的富集；土霉素降解菌有利于提高植物生物量，促进孔雀草、紫茉莉对镉吸收并提高紫茉莉对镉的富集系数。当土霉素质量分数为5 mg·kg-1时，土霉素降解率最差为30.8%（9号处理），降解效果最好为70.6%（22号处理）。当土霉素质量分数为30 mg·kg-1时，土霉素降解率最差为17.2%（11号处理）；土霉素降解率最高为59.3%（24号处理）。综合比较，孔雀草无论在镉富集能力还是土霉素降解效果上均优于紫茉莉。

镉；土霉素；紫茉莉；孔雀草；修复

作为新兴污染物，抗生素目前在国内外特别是在国内研究刚刚起步（刘新程等，1999，姚建华等，2010）。污水灌溉和动物粪肥施用均可能将抗生素引入土壤。我国是抗生素使用和生产大国，每年用于动物养殖业的抗生素超过8000 t（卢信等，2014）。仅2003年青霉素产量就达到28000 t，占世界总产量的60%，土霉素产量为10000 t，占世界总产量的65%，其中约46.1%应用于畜牧养殖业（陈智学等，2013）。其中四环素类抗生素在我国及世界畜禽养殖业中的生产量与实际使用量均为最大（魏建英等，2004；Sarmah et al.，2006；陈育枝等，2006；李兆君等，2008），占据整个抗生素市场份额的15.8%（杨莲等，2013）。土壤是抗生素重要的归宿场所，抗生素对环境的危害主要是慢性、远期和累积性，与许多有害的外源性物质如持久性有机污染物（POPS）具有相似性。虽然很多抗生素的半衰期较短，但由于其频繁使用并且易于进入环境，形成“假持久性”现象（高丽红等，2013）。由于含重金属元素的饲料添加剂和抗生素类兽药的使用（Tufft et al.，1991；Moore et al.，1995；Phillips et al.，2004；Zhao et al.，2010），土壤中重金属不断积累。土壤重金属污染不仅无法通过土壤本身固有的生化作用得到减轻，而且这些重金属能够较长时间地积累在土壤环境中，很难消除（钱春香等，2013；He et al.，2014；向捷等，2014）。重金属污染降低土壤中微生物生物量，抑制土壤微生物呼吸作用，降低土壤中各种酶活性及改变土壤微生物群落结构等（Bolan et al.，2014；Hidri et al.，2014；Debela et al.，2012；Suzuki et al.，2014；Koptsik et al.，2014；Hseu et al.，2014；Babu et al.，2014）进而造成土壤肥力下降，使农作物减产甚至绝收（宋伟等，2013）。因此，长期大量使用重金属和抗生素残留的畜禽粪便作为有机肥可导致土壤重金属、抗生素及其代谢活性产物的含量逐渐升高（Legros et al.，2013），引起环境中重金属与抗生素复合污染（Wu et al.，2013）。抗生素和重金属之间的相互作用很可能改变二者形态，从而影响它们在环境中的迁移行为、生物吸收及毒性（王朋，2010）。

针对目前抗生素-重金属复合污染土壤修复中存在的问题，以土霉素和镉为代表性目标污染物，采用具有景观观赏价值的重金属镉富集花卉植物-孔雀草（tagetes patula L.）、紫茉莉（mirabilis jalapa L.）为修复植物，接种筛选出的土霉素高效降解菌，开展抗生素与重金属复合污染土壤的植物-微生物联合修复与治理研究，不仅能降低土壤中重金属、抗生素含量，同时还可以达到美化环境的目的（关梦茜等，2013）；寻求一条既能大幅度提高修复效率、又能改善土壤生态环境、环境友好且成本低廉的途径，提高植物-微生物修复的效果与效率。这将有利于准确评价抗生素、重金属两者的环境生态效应，对土壤抗生素、重金属的污染防治和农产品安全生产具有重要的理论和现实意义。

1 材料与方法

1.1 供试材料

供试土壤：草甸棕壤，采自中国科学院沈阳生态站，属清洁土壤，采样深度0～20 cm（表层），基本理化性质：pH 6.50，有机质1.55%，机械组成为砂粒21.4%、粉粒46.5%、粘粒32.1%；土壤中速效氮、磷、钾分别为80.4、12.7、76.9 mg·kg-1；Cd 0.010 mg·kg-1，土霉素未检出。

供试植物：镉富集花卉植物——孔雀草（Tagetes patula L.）、紫茉莉（Mirabilis jalapa L.）。

供试菌株：采用前期研究所筛选出的对土霉素有良好降解效果的细菌紫金牛叶杆菌（Phyllobacterium-myrsinacearum）和真菌胶红酵母（Rhodotorula mucilaginosa）混合菌液。

1.2 实验设计

采用盆栽实验，自制不同污染负荷的土霉素、镉单一与复合污染土壤（见表1），土霉素+镉=0+0， 5+0，30+0，0+5，5+5，30+5 mg·kg-1土；上述处理均设置加菌液和不加菌液处理，每个处理3次重复，土样混合均匀装入塑料花盆中，每盆装土1.00 kg。

表1 不同处理中镉和土霉素的浓度Table 1 The concentrations of Cd and oxytetracycline in different treatments mg·kg-1

每盆播种8粒已消毒的孔雀草或紫茉莉种子，待种子发芽10 d后，每盆保苗2株并接种微生物菌液10 mL，菌液中细菌浓度为2×108cfu·L-1，真菌浓度为 4×107cfu·L-1。花盆随机放置在温室中并不定期调整位置，植物每日用去离子水浇灌并保持60%田间持水量，接种微生物3个月后收获植物。植物收获后，冲洗干净，干燥后称量地上部、根部及总干重，测定植物样品中镉浓度。植物收获后将土壤样品混匀后收集土样，用于测定土样中土霉素和镉含量，探究植物对重金属富集特征及微生物对土霉素的降解效率。

1.3 测试方法

土壤基本理化性质按土壤农化常规分析法测定（鲁如坤，2000）。植物样品中Cd总量分析：将植株分为根和地上两部分，样品粉碎后采用硝酸-高氯酸消化，原子吸收分光光度仪（火焰法）测定待测液中Cd浓度。

土壤中抗生素的测定采用固相萃取-高效液相色谱仪分析（胡献刚，2008），称取土壤样品5.00 g，用10 mL 0.1mol·L-1EDTA-Mcllvaine缓冲提取液提取，样品在漩涡混匀器上2500 r·min-1混匀10 s，25 ℃超声15 min，然后在4 ℃、4500 r·min-1条件下离心15 min，重复提取两次，通过聚四氟乙烯过滤膜收集上清液。上清液通过固相萃取小柱，用甲醇洗脱固相萃取小柱，氮气吹干后，用1 mL甲醇定容，待测。

液相色谱测定条件如下（张长青，2009）：色谱柱：ODS-2 HYPERSIL（250 mm×4.6 mm，5 μm）不锈钢柱；流动相：乙腈∶KH2PO4（0.05 mol·L-1）（28∶82，V/V）；检测器：紫外吸收检测器；检测波长：355 nm；柱温：30 ℃；流速：1 mL·min-1；紫外检测灵敏度：0.020 AUFS；进样量：20 μL。预实验表明此方法回收率可达87%～92%。

1.4 数据处理

所有试验数据采用Excel、SPSS 13.0进行计算和统计分析。

富集系数计算公式：富集系数=植物体内重金属含量/土壤中重金属含量。

转移系数计算公式：转移系数=植物地上部重金属含量/植物地下部重金属含量。

土霉素降解率计算公式：降解率（%）=土壤中土霉素含量/30×100%。

2 结果与分析

2.1 不同处理对紫茉莉、孔雀草生物量的影响

从外观上看，紫茉莉及孔雀草在本实验所设置的污染物浓度水平条件下生长正常，叶片没有出现变黄、少绿等镉中毒现象。不同处理下紫茉莉、孔雀草生物量情况见表 2。对于这两种植物，当土壤中镉浓度一定时，无论是否加菌，植物根部、地上部生物量都随土霉素含量增加而下降，原因可能是植物吸收土壤中土霉素对自身生长造成一定影响。有研究表明土霉素可抑制斑豆等植物生长，减少其对 Ca2+、K+、Mg2+等营养离子吸收（高丽红等，2013），从而降低植物生物量，但其干质量下降幅度不大，基本都保持在1.5 g以内。徐秋桐等（2014）试验表明，土霉素污染水平低于5 mg·kg-1时对青菜根系生长影响不明显，当土霉素污染水平达到30 mg·kg-1以上时才会对地上部生物量有明显抑制作用。

表2 不同处理下紫茉莉、孔雀草的生物量Table 2 The biomass of Mirabilis jalapa and maidenhair in different treatments g·pot-1

当土霉素含量一定时，无论是否加菌，两种植物生物量均随镉浓度增加而下降。重金属对植物根系有毒害作用，宋想斌等（2015）总结重金属胁迫下对植物生长影响时指出，镉、汞等重金属可直接抑制植物根系活力，进而影响根系对于营养物质运输、减少地上部生物量，同时，重金属也可抑制叶绿素合成、减少光合作用，使生物量下降。

在污染物种类和含量相同的情况下，加入降解菌的处理中，两种植物地上部、总生物量均有所提高，这是由于降解菌对土壤中土霉素具有降解作用，使土壤中土霉素含量降低，同时降解菌有助于植物根系分泌有机酸、螯合剂等，可与重金属形成络合物、螯合物，有效降低重金属对植物的毒性。当重金属被转运至根系细胞内后，微生物可通过区域化作用，将其放置于代谢不活跃的区域（如液泡、线粒体）封闭起来，再或将重金属离子与微生物体内热稳定蛋白结合，将其转化为低毒的形态，从而提高植物生物量（李韵诗等，2015）。

2.2 不同处理下紫茉莉、孔雀草对镉的富集

不同处理下紫茉莉、孔雀草对镉的富集见表 3所示。比较紫茉莉各部位对于镉的富集量可知，当镉含量为5 mg·kg-1时，8号未添加土霉素、只加入降解菌的处理方式中，富集效果最好，其根部、地上部、总富集量分别达到了（10.423±0.908）、（11.691±0.064）和（56.023±0.873）g，富集系数达到2.34，均优于未加入降解菌的7号处理，其原因可能为镉单一污染毒性较弱时，降解菌的加入强化了植物对重金属的吸收，但其转移系数为1.12，略低于7号处理的1.26，说明此种处理方式中紫茉莉对镉的富集能力较强，但转运能力稍差。此外 10号（土霉素、镉含量均为5 mg·kg-1，加入降解菌）处理中，紫茉莉对于镉的富集量也很高，转移系数达到1.58，是所有处理方式中最大的，表明其对镉的转移能力最强。富集效果最差的为污染物含量最高（土霉素含量为30 mg·kg-1、镉含量为5 mg·kg-1）同时并未加入降解菌的 11号处理，其根部、地上部、总富集量分别为（6.205±0.111）、（8.285±0.308）和（24.942±1.208）g，富集系数为1.66，但转移系数并不是最低。在对紫茉莉的所有处理方式中，其富集系数和转移系数均大于 1，说明在本实验条件下，紫茉莉对镉均有较好的富集能力和转运能力。

表3 不同处理下紫茉莉、孔雀草不同部位对镉的富集Table 3 Different parts of plants’ Cd accumulation in different treatments

当镉含量一定时，无论是否加入降解菌，紫茉莉各部位镉浓度、总富集量及富集系数都随着土霉素含量的增加而下降，其原因可能是由于土霉素与重金属相互作用，产生了联合毒性，同时土霉素也可以通过抑制紫茉莉生长，通过减少紫茉莉生物量，减少其对重金属的吸收转运。也有研究表明，土霉素可通过与重金属离子形成键桥而固定于土壤有机质上，降低植物根部对镉的吸收（陈励科等，2015）。

当土壤中污染物种类和含量相同时，加入降解菌，可促进紫茉莉各部位对镉富集并提高其富集系数。有研究指出，真菌侵染植物根系后形成共生体菌根，能促进植物对营养的吸收并促进重金属的富集，提高植物抗性。微生物也可以通过吸附、积累土壤中的重金属，改善植物根际环境，协助植物对重金属污染土壤的修复，此外微生物代谢分泌的有机酸、氨基酸等代谢产物可溶解重金属，改变其存在形态，促进植物对重金属富集。

对于孔雀草，当镉含量为5 mg·kg-1时，未添加土霉素，只添加降解菌的 20号处理方式中，其各部位对于镉的富集量均为最大，富集系数达到4.30，在所有处理方式中富集系数最大，总富集量达到(108.259±1.597) g，已经超过镉超积累植物临界含量，但转运系数最小，为1.13。此种处理方式中，孔雀草对镉的富集能力最强，但转运能力较弱。其次富集量较大的为 19、22号处理。富集效果最差的为 23号处理，镉在根部、地上部、总富集量分别为(12.345±0.298)、(15.556±0.752)和(47.014± 5.175) g，富集系数最小为 3.11，转运系数最大为1.26，分析原因可能是污染物含量达到最高，影响了根际对于镉的吸收。在所有处理方式中，孔雀草对镉表现出良好的富集和转移能力，其富集系数和转移系数均大于1。

当镉浓度一定时，无论是否加入降解菌，随着土霉素含量的增加，孔雀草呈现与紫茉莉相同的富集规律，即镉在孔雀草根部、地上部、总富集量、富集系数都会随着土霉素含量增加而下降。土霉素能够通过抑制土壤微生物含量，降低微生物代谢产物对重金属的溶解，降低重金属的有效态含量，进而降低植物对镉的吸收。王丽萍等（2009）研究指出，土霉素污染减弱土壤中脲酶活性，降低植物对营养物质的吸收，减少生物量，同时减少植物体内重金属含量。

当土壤中污染物种类及含量相同时，加入降解菌后，孔雀草不仅各部位对镉的吸收得到显著提高，富集系数也有一定上升，但转移系数有所下降，说明降解菌的加入有助于植物对镉的富集，但可能降低了孔雀草对镉的转运。

综合比较紫茉莉和孔雀草这两种植物，当处理条件及污染物种类、含量都相同时，孔雀草的根部、地上部和对镉总富集量都优于紫茉莉。孔雀草的富集系数普遍高于紫茉莉的富集系数，但转移系数稍低于紫茉莉。

2.3 不同处理下土霉素的降解效果

不同处理下土壤中土霉素的降解率见图 1，根据空白对照可知，土霉素在培养期内，自然降解率约在 17%～30%之间。当土壤中镉含量一定时，加入降解菌可显著提高土霉素降解效果，可提高1倍左右。随着土壤中土霉素含量增加，土霉素降解率下降，最高可下降30%（如4号、6号处理），其原因可能为土霉素对土壤微生物含量具有抑制作用，且土霉素浓度越高，抑制作用越强，因此降低了降解菌的降解能力。此外，当土霉素含量一定时，重金属对降解菌的降解能力有削弱作用。当土霉素含量为5 mg·kg-1时，降解效果最差的为9号处理，土霉素降解率仅为30.8%，其原因可能为重金属镉胁迫下，降解菌降解能力下降导致；降解效果最好的为22号处理，降解率达70.6%，高于相同污染水平下紫茉莉的降解率。当土霉素含量为30 mg·kg-1时，11号处理降解效果最差，土霉素降解率为17.2%，24号处理土霉素降解率最高为59.3%。此外，无论是否加入降解菌，孔雀草对于土霉素的降解效果普遍优于紫茉莉。

图1 不同处理下土壤中土霉素降解率Fig. 1 The degration rate of oxytetracycline in different treatments

3 结论

本实验所选用的紫茉莉和孔雀草对重金属镉均表现出良好耐性，孔雀草、紫茉莉生物量都随土壤中土霉素含量增加而下降，土霉素抑制植物对镉的富集；土霉素降解菌有利于提高植物生物量，促进孔雀草、紫茉莉对镉吸收并提高紫茉莉对镉的富集系数。综合比较，孔雀草对镉的富集能力和对土霉素的降解效果均优于紫茉莉。

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The Experimental Study of Polluted Soils with Oxytetracycline and Cadmium by Plant Microbial Remediation

CHEN Su1, CHEN Ning1, CHAO Lei2, SUN Jiajun3, SUN Lina2, HAO Xinxin1, LIU Qin1, MA Hongyue1
1. Key Laboratory of Regional Environment and Eco-Remediation, Shenyang University, Ministry of Education, Shenyang 110044, China 2. College of Municipal and Environmental Engineering, Shenyang Jianzhu University, Shenyang 110168, China 3. Beijing Sander Environmental Engineering Co., Ltd., Beijing 101102, China

Mirabilis jalapa L. and Tagetes patula L. combined microorganism Phyllobacterium-myrsinacearum, Rhodotorula mucilaginosa were used in the pollution soil of Cd and oxytetracycline. With Mirabilis jalapa and maidenhair as material, pot culture test was conducted for 90 days and at different concentrations Cd and oxytetracycline pollution soil. According to the results of the remediation, discuss the feasibility of the plant-microbial remediation. The results show that Mirabilis jalapa L. and Tagetes patulaL. showed good tolerance to Cd. Their biomass were decreased with the increase of oxytetracycline in soil. Oxytetracycline inhibited accumulation of Cd in plants. The oxytetracycline degradation microbe were beneficial to improve plant biomass, promoted the uptake of Cd and improved the enrichment coefficients of Mirabilis jalapa. When the content of oxytetracycline was 5 mg·kg-1, oxytetracycline degradation rate of the worst was 30.8% (treatment 9), the degradation effect is best for 70.6% (treatment 22). When the oxytetracycline content of 30 mg·kg-1, oxytetracycline degradation rate of the worst was 17.2% (treatment 11), oxytetracycline degradation rate is highest for 59.3% (treatment 24). Comprehensive comparison, Tagetes patula L. was better than Mirabilis jalapa L. both in Cd enrichment capacity and oxytetracycline degradation effect.

cadmium; oxytetracycline; Mirabilis jalapa L.; Tagetes patula L.; remediation

10.16258/j.cnki.1674-5906.2015.09.020

X53

1674-5906（2015）09-1554-06

陈苏，陈宁，晁雷，孙家君，孙丽娜，郝芯欣，刘芹，马鸿岳. 土霉素、镉复合污染土壤的植物-微生物联合修复实验研究[J]. 生态环境学报, 2015, 24(9): 1554-1559.

CHEN Su, CHEN Ning, CHAO Lei, SUN Jiajun, SUN Lina, HAO Xinxin, LIU Qin, MA Hongyue. The Experimental Study of Polluted Soils with Oxytetracycline and Cadmium by Plant Microbial Remediation [J]. Ecology and Environmental Sciences, 2015, 24(9): 1554-1559.

辽宁省自然科学基金项目（2014020099）；国家自然科学基金项目（21037002；21107075）；沈阳市计划（F14-133-9-00）；国家基础研究973项目（2014CB441100）

陈苏（1979年生），女，副教授，博士，主要从事退化生态系统修复研究。E-mail: mailchensu@aliyun.com

2015-06-09