典型根系分泌物成分对人工湿地去除雌激素的影响

张晓，宋海亮*，高韵辰，杨小丽

1. 东南大学能源与环境学院，江苏 南京 210096；2. 东南大学土木工程学院，江苏 南京 210096

典型根系分泌物成分对人工湿地去除雌激素的影响

张晓1，宋海亮1*，高韵辰1，杨小丽2

1. 东南大学能源与环境学院，江苏 南京 210096；2. 东南大学土木工程学院，江苏 南京 210096

人工湿地是一种简单、经济的生态型水处理技术，有研究表明利用人工湿地去除类固醇雌激素（SEs）具有一定的效果。天然雌激素雌酮（E1）和人工合成雌激素 17-α乙炔基雌二醇（EE2）是环境中典型的类固醇雌激素，目前对人工湿地去除 SEs的研究多集中在去除效率方面，机理研究缺乏。文章研究了不同浓度的典型根系分泌物成分草酸和咖啡酸对人工湿地去除模拟污水中E1和EE2的影响。结果表明：在进水流量为139 μL·min-1，水力停留时间为5 d情况下，随着根系分泌物质量浓度的增加，9种不同类型的潜流湿地对E1平均去除率分别为34.3%（50 mg·L-1）、41.5%（100 mg·L-1）、55.8%（200 mg·L-1），对E2平均去除率分别为21.3%（50 mg·L-1）、29.6%（100 mg·L-1）、42.9%（200 mg·L-1），说明在一定范围内（50～200 mg·L-1），根系分泌物质量浓度的增加能促进人工湿地对E1、EE2的去除。利用荧光原位杂交(FISH)法分析湿地植物根区微生物数量。草酸、咖啡酸质量浓度各为50、100、200 mg·L-1时，细菌数量分别为6.0×106、7.2×106、11.2×106个·g-1。结果表明：根系分泌物质量浓度越高，湿地细菌数量越多，E1的生物降解作用越强。分析根系分泌物去除率与SEs去除率的关系发现：随着草酸、咖啡酸添加量的增加，其去除率逐渐降低，E1去除率增高。总之，根系分泌物共代谢可以增强人工湿地中SEs的降解作用。

类固醇雌激素；人工湿地；根系分泌物；根区微生物；生物降解

类固醇雌激素（SEs）分为天然SEs和人工合成SEs。天然SEs主要包括雌酮（E1）、17-β雌二醇（E2）、和雌三醇（E3），人工合成SEs主要是广泛使用的避孕药成分——17-α乙炔基雌二醇（EE2）。

SEs直接或间接进入水环境会导致人和动物正常荷尔蒙功能和生理状况的改变从而危害鱼类和其他野生动物健康。因此必须重视污水处理厂中环境雌激素的去除。其中E2和EE2是最有代表性的两种物质，它们的雌激素效应最强、危害最大（Baronti et al.，2000；Khim et al.，1999），通过对SEs的降解途径研究发现，E2较易氧化形成E1（遵循典型的醇氧化为酮反应），因此选取 E1，EE2作为SEs代表污染物。

有研究表明，官厅水库上游的某人工湿地系统在秋冬季对SEs的除去效果较弱（刘操等，2007）。河海大学的研究发现，在水力负荷为0.17 m·d-1，水力停留时间为4.6 d情况下，水平潜流人工湿地对E1、E3、E2、EE2的平均去除率分别为 81.4%、39.3%、69.7%、65.2%（刘健等，2011）。Gray et al.（2005）研究发现，在水力停留时间3.5 d时，Prado湿地某小块湿地单元能去除 36%的 E2和 41%的EE2。美国伊利诺州立大学（Peterson et al.，2009）的研究表明，潜流型湿地和漂浮植物湿地分别能去除27%E1和13%E2，而表面流湿地几乎不能去除E2。上述研究表明：利用人工湿地去除SEs具有一定的效果，但仍需提高。

实验室研究表明，SEs可作为生长基质直接被微生物利用并降解，即通过“生长代谢”方式被降解（Ren et al.，2007）。人工湿地系统中由于植物的存在，植物根系分泌物耦合的 SEs共代谢很可能是湿地根区 SEs生物降解独特而不可忽视的机理。植物根系能分泌种类繁多的芳香酸（如：咖啡酸、对羟基苯甲酸、没食子酸、水杨酸等）、酚醛类（如黄酮、花青素、领苯二酚）和甾醇类物质，这些多环状分子结构的有机物源源不断地释放到湿地根区，将选择驯化出大量能够降解具有多环状分子结构有机物的微生物。目前，国外关于多环芳香烃（PAHs）与根系分泌物共代谢的研究报道已屡见不鲜（Toyama et al.，2011；Rentz et al.，2005；Joner et al.，2002），因此分子结构上与PAHs相似的SEs极有可能同样发生与根系分泌物共代谢的过程。由于根系分泌物的环境浓度远远大于 SEs的环境浓度，因此这些被根系分泌物选择驯化形成的根区微生物群便可以利用根系分泌物作为一级基质，获得足够的碳源和能源供自身生长繁殖，并诱导产生相应的降解酶来降解作为二级基质的SEs。

草酸是湿地植物中普遍存在且含量较高的有机酸，咖啡酸作为一种芳香酸，具有多环状分子结构，因此本文以湿地植物典型的根系分泌物成分草酸和咖啡酸（李稹等，2012；扬程等，2008）为代表，研究在不同基质、不同植物的人工湿地中，不同质量浓度的根系分泌物对 SEs去除效果的影响。

1 材料和方法

1.1 湿地装置结构

湿地装置采用内径10 cm、高40 cm的玻璃柱，构造如图1所示。采用人工模拟废水，利用蠕动泵提升，废水由底部进水口进入，上部出水口出水。

图1 连续流湿地装置湿地装置结构Fig. 1 Construction of constant height constructed wetland

1.2 9种湿地系统

沸石、陶粒、钢渣这3种物质作为人工湿地填料已被证实具有储量丰富、价格低廉、吸附容量大、对环境无毒害等优点，尤其是对有机物、氮、磷有较好的去除效果（于少鹏等，2004），因此本次试验选取沸石、陶粒、钢渣作填料。选用目前应用较为广泛的两种湿地植物：芦苇（Phragmites）、香蒲（Typha）（张忠祥等，2004），两两组合成 9种湿地系统，分为L组、X组、W组，如表1所示。试验设计为连续流，设计进水量 139 μL·min-1，水力停留时间为5 d。

表1 9种湿地系统Table 1 Nine kinds of constructed wetlands

采用9种湿地系统，即L组、X组、W组共9套人工湿地系统处理人工模拟废水，通过改变人工模拟废水中草酸（C2H2O4）、咖啡酸（C17H16O4）的投加量，考察草酸、咖啡酸质量浓度变化对不同填料与植物的湿地系统去除雌激素的影响。

1.3 湿地系统的运行条件

进水水质按试验阶段分为4种，如表2所示，配水主要添加了 E1、EE2、C2H2O4、C17H16O4、C6H12O6、KH2PO4、KNO3和适量的微量元素Mg、Ca等以保证植物的稳定生长，每个阶段运行时间为一个月。

表2 设计进水水质Table 2 Designal inflow water quality

1.4 测定方法

1.4.1 E1、EE2、草酸、咖啡酸的测定：高效液相色谱法

1.4.1.1 水样预处理

水样经 0.45 μm的针筒式滤膜过滤器过滤后，用高效液相色谱仪（HPLC）测定 E1、EE2的浓度。

1.4.1.2 色谱分析条件（E1、EE2测定）

流动相A为乙腈，流动相B为蒸馏水，乙腈和水在使用前均经滤膜过滤并超声去除其中的气体，以保护色谱柱与仪器。流动相 A的流速为 1 mL·min-1，B为0 mL·min-1时，稳定色谱柱中的压力。然后设置A∶B=0.5∶0.5，稳定基线30 min后，设置自动进样20 μL，每个样品等度洗脱10 min，根据峰面积对应所建立的标准曲线计算浓度。

1.4.1.3 色谱分析条件（草酸、咖啡酸测定）

流动相为5 mmol·L-1H2SO4水溶液，使用前经滤膜过滤并超生去除其中的气体，以保护色谱柱与仪器。流速0.5 mL·min-1；柱温50 ℃；进样量10 μL。

1.4.2 根区微生物测定：荧光原位杂交（FISH）法

1.4.2.1 玻片预处理

玻片清洗：将载玻片与盖玻片用超声清洗干净，然后用清水浸泡过夜；第二天换用 1%的盐酸浸泡24 h，然后用蒸馏水清洗干净后放入高压灭菌锅灭菌，60 ℃烘干。盖玻片用锡纸包好 4 ℃保存备用。

黏附剂涂片制备：将载玻片放入APES与丙酮的1∶50溶液中约1 min，取出用无菌水清洗后于室温下干燥，然后置于4 ℃保存备用。

1.4.2.2 样品的采集和预处理

取样：用灭菌后的聚乙烯管子取基质悬液，然后放入带有冰袋的黑色塑料袋中运回实验室作后续处理。

样品固定与清洗：将水样混匀，然后取出 0.5 mL悬浊液，按1∶1加入4%多聚甲醛于4 ℃固定24 h；将固定样本取出，混匀后离心，弃去上清液，然后将固定样本用磷酸缓冲液（PBS）10000 r·min-1离心漂洗两次，弃去上清液。用PBS与乙醇的1∶1溶液将固定样品稀释定容至1 mL，于-20 ℃保存备用。

热固定与脱水：取10 μL样品在载玻片上涂抹20 mm×20 mm大小，置于37 ℃的烘箱热固定2 h，然后依次用50%、80%、96%乙醇于室温下各脱水3 min，室温干燥。

1.4.2.3 杂交反应（以测细菌数量为例）

总细菌的探针见表3。

表3 总细菌探针序列Table 3 Probe sequence of total bacteria

在密闭的杂交盒里放入吸水纸（经过高压灭菌烘干），叠放一定厚度并铺平。用杂交液湿润，使杂交环境保持一定湿度。分别用移液枪取24 μL的杂交液和1 μL探针放入带有样品的载玻片上（覆盖住涂片面积），每张载玻片均做如此操作，然后放入杂交盒内进行杂交反应。杂交时间为 5 h，杂交温度均为 46 ℃。所有有关探针的操作在处理过程中应避光处理。

1.4.2.4 洗脱

提前将杂交洗脱液放入 48 ℃水浴锅中预热，然后将洗脱液倒在一个干燥的瓷盘中，将杂交后的载玻片放入装有洗脱液的瓷盘中，避光洗脱20 min后取出并盖上盖玻片，放入干燥的瓷盘中，室温下晾干。

1.4.2.5 镜检

待载玻片干燥后，放在荧光显微镜（OLYMPUS-BX42）下观察，滤光片为B光源。阳性为蓝色、绿色，观测30个视野记录细菌数目。

2 结果和讨论

2.1 不同根系分泌物质量浓度对E1、EE2的去除影响

2.1.1 不同根系分泌物质量浓度对E1的去除影响

9种湿地系统在不同根系分泌物质量浓度情况下对E1的去除率如下图2、3、4所示。9种湿地系统随着根系分泌物质量浓度的增加，E1去除率整体上呈增加趋势。

图2 芦苇湿地E1去除率Fig. 2 E1 removal efficiency In phragmites wetlands

图3 香蒲湿地E1去除率Fig. 3 E1 removal efficiency in typha wetlands

图4 无植物湿地E1去除率Fig. 4 E1 removal efficiency in none plant wetlands

在植物湿地中，无根系分泌物添加时，芦苇湿地、香蒲湿地对E1去除率无差别。当草酸、咖啡酸质量浓度各为50 mg·L-1时，湿地植物种类对E1去除率显示出差别，香蒲湿地更有利于E1的去除。当草酸、咖啡酸质量浓度各为100 mg·L-1时，湿地植物种类对E1去除率无差别，说明草酸、咖啡酸质量浓度的增加，掩盖了植物种类对E1去除效果的影响。不同填料对E1去除效果有显著差异，填充陶粒、沸石的湿地对E1去除率比填充钢渣的湿地平均高 10%～15%，陶粒、沸石间差别不显著。当根系分泌物质量浓度达到各100 mg·L-1时，填充陶粒、沸石的湿地更有利于E1的去除。当草酸、咖啡酸质量浓度各为200 mg·L-1，不同填料对E1去除的影响更加显著，即填充沸石、陶粒的湿地对E1去除无显著性差异，但比填充钢渣的湿地分别高17%和20%。

目前，Toyama et al.（2011）、Rentz et al.（2005）和Joner et al.（2002）已研究了多环芳香烃（PAHs）与根系分泌物的共代谢作用，结果发现根系分泌物可以选择驯化形成特定的根区微生物群，当根系分泌物的环境浓度远远大于PAHs环境浓度，根区微生物群便可以利用根系分泌物一级基质，获得足够的碳源和能源供给自身生长繁殖，并诱导产生相应的降解酶来降解作为二级基质的 PAHs，因此在分子结构上与PAHs相似的E1同样极有可能发生与根系分泌物共代谢的过程，在利用根系分泌物进行繁殖的同时诱导产生相应的降解酶来降解SEs，并且根据填充钢渣的湿地对E1的去除率最低，推测钢渣填料不适合此特定微生物群的增殖，或不适合E1降解酶的产生。

在无植物湿地中，填料的种类对E1的去除影响显著，湿地填料对E1的净化效果从高到低依次是：陶粒、沸石、钢渣。当草酸、咖啡酸质量浓度各为 50 mg·L-1时，与无根系分泌物添加时相比，无植物湿地对E1去除率无显著增加，表明添加50 mg·L-1的根系分泌物对无植物湿地去除E1无显著影响，推测是由于根系分泌物质量浓度过低，无法诱导相应的降解酶来降解E1。继续增加根系分泌物质量浓度，无植物湿地能促进对 E1的去除。

总体而言，在一定范围内（50～200 mg·L-1），根系分泌物质量浓度的增加能促进湿地对E1的去除，推测因为高质量浓度的根系分泌物能驯化特定的微生物种群，诱导产生相应的降解酶，促进 E1的生物降解（Toyama et al.，2011；Rentz et al.，2005；Joner et al.，2002）。

2.1.2 不同根系分泌物质量浓度对EE2的去除影响

9种湿地在不同根系分泌物质量浓度情况下对EE2的去除率如图5、6、7所示。9种湿地系统随着根系分泌物质量浓度的增加，EE2去除率整体上呈增加趋势。

在植物湿地中，当无根系分泌物添加时，芦苇湿地、香蒲湿地对EE2去除率无差别。当草酸、咖啡酸质量浓度各为50 mg·L-1时，与无根系分泌物添加时相比，植物湿地对EE2的去除无显著影响。当草酸、咖啡酸质量浓度增加到100和200 mg·L-1时，EE2去除率增加，表明根系分泌物的增加有利于EE2的去除；植物种类对EE2的去除无明显影响。植物湿地不同填料对EE2去除有显著差异，填充陶粒、沸石的湿地对EE2去除率比填充钢渣的湿地高11%～14%，陶粒、沸石间差别不显著。

推测当根系分泌物质量浓度较大时，根区微生物利用根系分泌物作为一级基质，获得足够的碳源和能源供自身生长繁殖，驯化出相应的微生物种群，并诱导产生相应的降解酶来降解作为二级基质的EE2，从而促进微生物对EE2的去除，此时驯化出的微生物更适合在陶粒、沸石填料中去除EE2，而钢渣不利于此类微生物对EE2的去除，且随着根系分泌物质量浓度的增大，差异越明显。

在无植物湿地中，填料的种类对EE2的去除影响显著，湿地填料对EE2的去除效果从高到低依次是：陶粒、沸石、钢渣。当草酸、咖啡酸质量浓度各为50 mg·L-1时，与无根系分泌物时相比，无植物湿地EE2去除率无显著增加，表明添加50 mg·L-1的根系分泌物对无植物湿地去除EE2无显著影响，推测是由于根系分泌物质量浓度过低，无法诱导相应的降解酶来降解E1。继续增加根系分泌物质量浓度，无植物湿地能促进对EE2的去除。

综上所述，在一定范围内（50～200 mg·L-1），根系分泌物质量浓度的增加能促进湿地对 EE2的去除，推测因为高质量浓度的根系分泌物能驯化特定的微生物种群，促进EE2的生物降解。

2.1.3 E1、EE2去除效率比较

图5 芦苇湿地EE2去除率Fig. 5 EE2 removal efficiency in phragmites wetlands

图6 香蒲湿地EE2去除率Fig. 6 EE2 removal efficiency in typha wetland

图7 无植物湿地EE2去除率Fig. 7 EE2 removal Efficiency in none plant wetlands

由图3至图7可以看出，在不同根系分泌物质量浓度添加条件下，九种人工湿地对 E1的去除率均高于EE2。推测作为一级基质的根系分泌物驯化出的相应微生物种群更易降解 E1，这可能是由于EE2较E1稳定，因此不容易被微生物降解。河海大学研究表明：水平潜流湿地对E1、EE2的平均去除率分别为81.4%和65.2%（刘健等，2011），即E1的去除率大于EE2，与本研究结果一致。

2.2 人工湿地中根区微生物数量

分析3个阶段草酸、咖啡酸质量浓度各为50、100、200 mg·L-1的试验结果，九种湿地的根区细菌数量如表4所示。结果表明：3个阶段根区细菌数量与E1去除率规律一致。即随着根系分泌物质量浓度增加，细菌数量增多。在加入的根系分泌物质量浓度为50 mg·L-1时，香蒲湿地细菌数量高于同种填料的芦苇数量，无植物湿地细菌数量最低；同种植物不同填料间细菌数量无显著差异（P>0.05）。随着根系分泌物浓度的增加，香蒲湿地细菌数量与同种填料的芦苇数量差异不明显（P<0.05），无植物湿地细菌数量最低；同种湿地植物条件下，沸石、陶粒填料上细菌差异不显著（P>0.05），高于钢渣填料上细菌数量（P<0.05）。

综上所述，3个阶段E1的去除率与植物湿地的细菌数量正相关，表明根系分泌物质量浓度越高，湿地细菌数量越多，E1的生物降解作用越强。

2.3 根系分泌物去除率与雌激素去除率的关系

草酸、咖啡酸在 3个阶段的去除率如下表 5所示。结果表明，随着草酸、咖啡酸投加量的增加，其去除率逐渐降低，草酸的去除率远高于咖啡酸。

表4 9种湿地细菌数量Table 4 Spatial distribution of bacteria in nine wetlands ×106个·g-1

表5 根系分泌物在3个阶段的去除率

Table 5 Root exudate removal efficiency in three stages %

n=6

根据2.3结果，随着根系分泌物浓度的增加，湿地细菌数量越多，且湿地利用根系分泌物的量也越多，E1去除率增高，根据Toyma et al.（2011）和Rentz et al.（2005）和Joner et al.（2002）的试验结果，推测与多环芳香烃分子结构相似的E1与根系分泌物存在共代谢作用，即根系分泌物可以选择驯化形成根区微生物群，根区微生物群可以利用根系分泌物作为一级基质，获得足够的碳源和能源供自身生长繁殖，并诱导产生相应的降解酶来降解作为二级基质的E1。

3 结论

（1）9种湿地系统随着外加根系分泌物质量浓度的增加，E1和E2去除率整体上呈增加趋势。

（2）在同种填料不同植物湿地中，当进水中未添加草酸和咖啡酸时，香蒲湿地和芦苇湿地对E1、EE2去除率相当；当进水草酸、咖啡酸质量浓度各为50 mg·L-1时，植物种类对去除雌激素仍有影响，香蒲湿地更有利于去除E1；当草酸、咖啡酸质量浓度各为100、200 mg·L-1时，香蒲湿地和芦苇湿地对E1、EE2去除率也相近，此条件下植物的影响已被根系分泌物的影响所掩盖。

（3）在同种植物不同填料湿地中，当根系分泌物质量浓度达到各100、200 mg·L-1时，SEs去除率：陶粒填料≈沸石填料>钢渣填料，说明钢渣填料不利于E1、EE2的去除。

（4）在不同根系分泌物质量浓度添加条件下，9种人工湿地对E1的去除率均高于EE2。

（5）E1的去除率与有植物湿地的根系微生物数量正相关，表明根系分泌物质量浓度越高，湿地微生物数量越多，E1的生物降解作用越强。

（6）随着根系分泌物质量浓度的增加，草酸、咖啡酸的去除率逐渐降低，E1去除率增高。

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Efects of Typical Root Exudate Constituents On the Removal of Steroidal Estrogens in Constructed Wetland

ZHANG Xiao1, SONG Hailiang1, GAO Yunchen1, YANG Xiaoli2
1. School of Energy and Environment, Southeast University, Nanjing 210096, China; 2. School of Civil Engineering, Southeast University, Nanjing 210096, China

Constructed wetland is a kind of simple, economic, ecological water treatment technology. Studies have shown that using artificial wetland to remove steroid estrogen has a certain effect. Estrone (E1), one of the natural steroidal estrogen hormones, and 17α-ethinylestradiol (EE2), one of the synthetic steroidal estrogens, are typical steroidal estrogens (SEs). Currently, researches on steroid estrogens in constructed wetland have only focused on removal efficiency while little about mechanisms. In this paper, the method of simulated wastewater was adopted to study the removal efficiencies of E1 and EE2 at different mass concentrations of typical root exudate components (Oxalic acid,caffeic acid) in constructed wetland. The results showed that with an influent flow of 139 μL·min-1and a hydraulic retention time of 5 d, the removal efficiencies of E1 by nine different types of small subsurface flow constructed wetlands were 34.3% (50 mg·L-1), 41.5% (100 mg·L-1), 55.8% (200 mg·L-1) respectively, the removal efficiencies of E1 were 21.3% (50 mg·L-1), 29.6% (100mg·L-1), 42.9% (200 mg·L-1) respectively. It indicated that within a limit of 50 mg·L-1to 200 mg·L-1, increased mass concentrations of root exudates could promote the removal of E1 and EE2 by the wetlands. The quantity distribution of wetland plant root-zone microorganism was analysed using fluorescence in situ hybridization (FISH). when the mass concentrations of oxalic acid and caffeic acid were 50 mg·L-1, 100 mg·L-1, 200 mg·L-1respectively, bacterial amounts were 6.0×106pcs·g-1, 7.2×106pcs·g-1, 11.2×106pcs·g-1. The results showed that the higher mass concentration of root exudates, the more wetland bacteria quantity, as well as the greater biodegradation of E1. The relationship between the removal rates of root exudates and SEs was analysed, which was found that with the increasing mass concentrations of oxalic acid and caffeic acid, the removal rate gradually reduced while removal rate of E1 increased. The research results above showed that the Co-metabolism of root exudates could enhance the degradation of steroidal estrogens in constructed wetland.

steroidal estrogens; constructed wetland; root exudates; root-zone microorganism; biodegradation

10.16258/j.cnki.1674-5906.2015.09.013

X17

A

1674-5906（2015）09-1505-07

张晓，宋海亮，高韵辰，杨小丽. 典型根系分泌物成分对人工湿地去除雌激素的影响[J]. 生态环境学报, 2015, 24(9): 1505-1511.

ZHANG Xiao, SONG Hailiang, GAO Yunchen, YANG Xiaoli. Effects of Typical Root Exudate Constituents on the Removal of Steroidal Estrogens in Constructed Wetland [J]. Ecology and Environmental Sciences, 2015, 24(9): 1505-1511.

国家自然科学基金项目（41571476）；江苏省自然科学基金项目（BK20141117）；江苏省重点研发计划项目（BE2015358）。

张晓（1990年生），女，硕士研究生，主要从事水污染控制研究。E-mail: 1225364660@qq.com *通讯作者：宋海亮（1979年生），男，副教授，博士生导师，主要从事水环境生态修复和新兴污染物的环境行为及其污染控制研究。E-mail: songhailiang@seu.edu.cn

2015-07-08