中黑盲蝽对四季豆豆荚和棉铃虫卵的取食选择性

李文静, 苑 鹤, 陆宴辉, 李 强, 吴孔明*

(1. 云南农业大学植物保护学院, 昆明 650201; 2. 中国农业科学院植物保护研究所，植物病虫害生物学国家重点实验室, 北京 100193)



中黑盲蝽对四季豆豆荚和棉铃虫卵的取食选择性

李文静1,2, 苑 鹤2, 陆宴辉2, 李 强1, 吴孔明2*

(1. 云南农业大学植物保护学院, 昆明 650201; 2. 中国农业科学院植物保护研究所，植物病虫害生物学国家重点实验室, 北京 100193)

盲蝽类害虫具有杂食性特点,但已有的取食行为研究主要集中于植食性,缺乏对其食性的全面认识。本文观察了中黑盲蝽在有选择和无选择条件下对四季豆豆荚和棉铃虫卵的取食与选择行为,并利用刺探电位技术分析了其对四季豆豆荚和棉铃虫卵的刺吸行为。研究显示:3种处理上中黑盲蝽总取食时间比例分别为:混合食物(四季豆豆荚和棉铃虫卵)38%、四季豆豆荚33%、棉铃虫卵27%,混合食物上取食四季豆豆荚的时间比例(22%)高于棉铃虫卵(16%)。6 h测试时间内,中黑盲蝽刺吸四季豆豆荚时间为6 595 s,高于棉铃虫卵(3 641 s);单次刺吸时间以在四季豆豆荚上较高(334 s)。以上结果表明中黑盲蝽喜欢取食混合食物,且倾向取食刺吸植物。研究结果对进一步解析中黑盲蝽的杂食性,探明其在生态系统中的地位及开发人工饲料有重要科学意义。

中黑盲蝽; 杂食性; 取食行为; 取食选择; 刺探电位

中黑盲蝽(AdelphocorissuturalisJakovlev)(半翅目,盲蝽科)是我国一种重要的盲蝽类害虫,广泛分布于长江流域和黄河流域地区[1]。中黑盲蝽的寄主植物种类众多,已报道有100 余种,包括棉花等多种作物[2]。20 世纪90 年代末以来,由于农业产业结构调整以及Bt棉花广泛种植减少化学农药的使用等原因,中黑盲蝽种群数量上升、为害加重,成为我国棉花等作物的主要害虫[3-6]。传统上,中黑盲蝽被作为植食性害虫进行防控,但近年的研究发现其具有捕食性行为,可捕食棉铃虫[Helicoverpaarmigera(Hübner)]、棉蚜(AphisgossypiiGlover)、烟粉虱[Bemisiatabaci(Gennadius)]、小地老虎[Agrotisypsilon(Rottemberg)]和甜菜夜蛾[Spodopteraexigua(Hübner)]等多种害虫[7-8]。因此,中黑盲蝽的食性特征以及取食行为有待深入全面研究。

观察昆虫在食物上的行为是探索其偏好食物的直接有效方法[9]。Hagler[10]通过观察美国牧草盲蝽[Lyguslineolaris(Palisot de Beauvois)]和豆荚草盲蝽(LygushesperusKnight)在混合植物和昆虫食物上取食行为,分析了两种杂食性盲蝽的食性偏好。豆荚草盲蝽的取食研究显示,其对含有不同浓度氯化钾人工饲料的取食行为不同,但更偏向取食不含氯化钾的饲料[11]。同时,昆虫刺探电位仪(electrical penetration graph,EPG)由于能够长时间连续监测刺吸式口器昆虫的刺探行为,常用来判断目标昆虫对寄主的喜好程度[12-13]。蔡晓明、赵秋剑分别采用EPG技术测定了中黑盲蝽、绿盲蝽[Apolyguslucorum(Meyer-Dür)]的偏好寄主及嗜好取食位点[14-15]。

本项研究分析中黑盲蝽在有选择和无选择两种条件下对四季豆豆荚和棉铃虫卵的取食与选择行为,并应用EPG技术比较了其对四季豆豆荚、棉铃虫卵的刺探行为,以期对中黑盲蝽的取食行为及食性偏好等生物学习性有一个全面的认识,为评估中黑盲蝽在棉田生态系统中的生态功能奠定基础。

1 材料与方法

1.1 虫源及饲养

中黑盲蝽采自中国农业科学院廊坊科研中试基地棉田,在室内用0.5%次氯酸钠溶液消毒的新鲜四季豆继代饲养,环境温度(27±1)℃、湿度60%±5%、光照L∥D=14 h∥10 h[16];棉铃虫于1996年采自河南省新乡县棉田,一直在室内饲养，成虫在产卵笼中饲喂10%糖水,幼虫用人工饲料饲养[17],饲养环境温度(26±1)℃、湿度60%～85%、光照L∥D=16 h∥8 h。

1.2 中黑盲蝽在不同食物处理上的取食行为观察

在直径为3.5 cm的培养皿底部预先铺上吸水纸并滴入清水以保持湿润。设置3种处理(1)四季豆豆荚:选择新鲜的四季豆豆荚,切成长、宽各2 cm的小段,放入培养皿中;(2)棉铃虫卵:将产有棉铃虫卵的纱布剪成2 cm×2 cm大小,在解剖镜下用昆虫针将形状不饱满的卵剔除,保证每片纱布上的卵量为100粒,然后将纱布放入培养皿中;(3)四季豆豆荚和棉铃虫卵:将上述四季豆豆荚和棉铃虫卵放入同一培养皿。3种处理分别接入中黑盲蝽1头,每处理50个重复。利用摄像机(型号:HDR-SR11E,日本索尼公司)拍摄记录中黑盲蝽在1 h 内的取食行为:培养皿置于拍摄试验台上,与台面呈30°角,摄像机于培养皿正上方15 cm处拍摄。供试中黑盲蝽为4龄若虫,试验前单头置于指形管中饥饿12 h,管口罩上纱布,纱布上放置蘸有清水的脱脂棉,给供试个体提供水分。试验环境与中黑盲蝽饲养条件相同。

根据盲蝽科昆虫的取食行为特征[10-11],将中黑盲蝽取食行为分成行走、搜寻、刺探、取食、梳理和休息几个过程。

行走:在培养皿或食物上无特定方向的快速行走。

搜寻:在取食发生前,总是向特定方爬行。在搜寻过程中不断用口针、触角接触食物直到适宜位置,继而发生取食行为。

刺探:在取食发生前,先用口针进行刺探,以寻找合适部位进行取食。当找到合适部位后,会迅速地将口针刺入。

取食:将口针刺入食物进行持续取食。

梳理:当口针从食物内拔出后,取食行为即告结束,并对口针进行清理。

休息:休息行为通常出现在邻近两次取食行为之间,偶尔会在较长一段搜索行为后发生。此时保持静止状态。

通过回放录像并人为记录各虫不同行为的持续时间及次数(舍去中黑盲蝽被四季豆豆荚遮住的重复,保证每处理有45个以上的有效重复),计算各行为占总时间比例及各种行为的每次平均时间等。

1.3 中黑盲蝽在四季豆豆荚、棉铃虫卵上的刺吸记录

采用直流昆虫刺探电位仪(型号为Giga-8 DC-EPG,购自荷兰)结合体视显微镜装置观察4龄中黑盲蝽若虫在四季豆豆荚和棉铃虫卵上的取食行为。食物处理(1)四季豆豆荚:选择新鲜四季豆豆荚截成适宜大小固定在直径6 cm的塑料盘上;(2)棉铃虫卵:将10 头处于产卵盛期的棉铃虫雌虫放入产卵盒内,用锡箔纸覆盖,使其将卵产在锡箔纸上。剪取卵密集的锡箔纸部分(100 粒以上),固定在塑料盘上。

选取当日蜕皮的中黑盲蝽4龄若虫,饥饿12 h。然后用纯度100%的CO2处理5～10 s将其麻醉并使背部朝上,把昆虫电极的金丝一端蘸取适量导电胶,迅速粘于前胸背板末端。将粘于EPG电极金丝上的中黑盲蝽转移至四季豆豆荚或棉铃虫卵食物表面,并保持一定的活动范围。放大器的植物电极(直径约3 mm,长约10 cm的铜棒)插在四季豆豆荚或带有棉铃虫卵的锡箔纸中,保证形成回路。将食物处理置于体视显微镜的物镜视野内,体视显微镜目镜端连接摄像机并通过USB线将数据传输至电脑。刺吸电位波型数据自动采集并存储,采用ANA34软件(EPG仪器附带,荷兰)进行波形分析以及数据整理。每种食物处理上测试个体为50头,每头连续记录6 h。

1.4 统计分析

统计分析在SAS 9.1软件上进行。对中黑盲蝽取食行为及取食选择、在不同食物上的刺探行为及EPG参数的差异显著性进行单因素方差分析,差异显著的再用Tukey’s HSD进行多重比较。

2 结果与分析

2.1 中黑盲蝽在有选择和无选择条件下的行为比较

中黑盲蝽在四季豆豆荚、棉铃虫卵、混合食物(四季豆豆荚和棉铃虫卵)上的取食行为及过程基本一致。在有选择条件下(即混合食物上)中黑盲蝽总取食时间比例为38%,显著高于无选择条件下的棉铃虫卵上的取食时间比例(F=8.77;df=1, 86;P=0.005 1),但与无选择条件下四季豆豆荚上的取食时间比例无显著差异(F=2.25;df=1, 86;P=0.145 2)。中黑盲蝽在有选择条件下的休息时间比例为33%,显著低于无选择条件下的棉铃虫卵上的休息时间比例51%(F=27.59;df=1, 86;P=0.000 1),但与无选择条件下四季豆豆荚上的休息时间比例无

显著差异(F=2.79;df=1, 86;P=0.106 5)。其他4种行为总时间比例较小,行走行为占8%～12%,搜寻行为占7%～10%,刺探行为占2%～4%,梳理行为占3%～6%(图1)。中黑盲蝽在无选择条件下取食四季豆豆荚的时间比例为33%,显著高于取食棉铃虫卵的时间比例(F=4.66;df=1, 86;P=0.035 9);在有选择条件下取食四季豆豆荚和棉铃虫卵的时间比例为分别为22%和16%,两者差异不显著(F=3.13,df=1, 52,P=0.093 9)。

图1 三种处理中黑盲蝽不同行为所占总时间比例Fig.1 Behavioral time budgets of Adelphocoris suturalis in three types of feeding arenas

与无选择条件相比,中黑盲蝽在有选择条件下的取食频率高但休息频率低(表1)。刺探频率以在混合食物上最高,在四季豆豆荚上次之,不同处理间差异显著(F=5.50;df=2, 129；P=0.000 6);混合食物上行走和搜寻频率高于在棉铃虫卵上的频率(F=6.82,df=2,129,P=0.012 6;F=45.84,df=2,129,P=0.000 1),梳理频率三者无显著差异(F=3.76;df=2, 129;P=0.093 2)。

表1 中黑盲蝽在3种处理上不同行为发生频率1)

Table 1 Total numbers ofAdelphocorissuturalisin three types of feeding arenas 次·h-1

食物类型Foodtype行走Walking搜寻Orienting刺探Probing取食Feeding梳理Grooming休息Resting四季豆豆荚Gb(5.37±0.73)ab(7.11±0.65)a (46.67±4.86)ab (3.96±0.33)b(3.69±0.40)a(7.81±0.47)b棉铃虫卵He(3.72±0.57)b(3.11±0.19)b (27.04±2.48)bc (3.45±0.18)b(2.61±0.23)a(10.13±0.36)a四季豆豆荚+棉铃虫卵Gb+He(7.27±1.64)a(7.71±1.03)aGb+He(51.51±11.09)a Gb(29.45±6.02)bc He(22.07±5.21)cGb+He(5.64±0.53)a Gb(2.99±0.24)b He(2.65±0.41)b(4.05±0.83)a(5.64±0.71)c

1) 表中数据为平均值±标准误。同列数据后不同小写字母代表差异显著(P<0.05),下同。

Data are means±SE. The data followed by different lowercase letters indicate significant difference at 0.05 level. The same below.

比较不同处理各行为的平均单次持续时间发现,中黑盲蝽在四季豆豆荚上的单次取食时间为318 s,显著高于混合食物上单次取食棉铃虫卵时间(F=3.12;df=3, 138;P=0.031 6)。行走、刺探和梳理行为单次持续时间在3种食物间无显著差异(F=1.20,df=2, 129,P=0.307 4;F=4.22,df=3, 138,P=0.077 6;F=1.12,df=2, 129,P=0.334 1)(表2)。

表2 中黑盲蝽在3种处理上不同行为持续时间

Table 2 Each behavioral time ofAdelphocorissuturalisin three types of feeding arenas s

食物类型Foodtype行走Walking搜寻Orienting刺探Probing取食Feeding梳理Grooming休息Resting四季豆豆荚Gb(117.21±26.68)a(54.39±7.63)b (2.45±0.13)a (318.43±16.82)a(55.32±4.17)a(181.23±10.29)b棉铃虫卵He(94.35±7.23)a(91.98±7.82)a (2.93±0.10)a (281.67±10.04)ab(54.96±3.68)a(185.43±5.93)ab四季豆豆荚+棉铃虫卵Gb+He(77.11±11.38)a(41.77±3.83)bGb(2.69±0.19)aHe(2.46±0.18)aGb(283.54±14.31)abHe(241.17±29.34)b(45.78±4.29)a(289.82±87.05)a

2.2 中黑盲蝽在四季豆豆荚、棉铃虫卵上的刺吸分析

2.2.1 在四季豆豆荚及棉铃虫卵上的取食特征

刺吸电位试验发现了4类截然不同的刺吸波:Ⅰ波、Ⅱ波、Ⅲ波、Ⅳ波。根据中黑盲蝽的取食过程及体视显微镜观察,结合Cline、蔡晓明及赵秋剑[13-15]关于盲蝽的EPG研究,将4种先后出现的波定义为:Ⅰ波表示口针快速刺入食物,持续时间很短,一般不到1 s。Ⅱ波表示口针在食物组织内刺探并破碎组织和细胞,分泌唾液使食物组织液化为浆状。Ⅲ波表示口针在组织内吸食已被液化浆状的食物。Ⅳ波表示取食完毕后口针从组织内拔出,持续时间为0.3～1 s(图2)。

图2 中黑盲蝽取食波形Fig.2 The main feeding waveforms of Adelphocoris suturalis

2.2.2 不同食物上的EPG参数比较

Ⅰ波、Ⅳ波持续时间很短,一般不到1 s,且不同食物上几乎无差别,因此,在本试验中对Ⅰ波和Ⅳ波不做分析。

在6 h内,中黑盲蝽在四季豆豆荚上的刺吸总时间显著高于在棉铃虫卵上的刺吸时间(F=142.88;df=1, 82;P=0.000 3)。中黑盲蝽取食四季豆豆荚时,分泌唾液波(Ⅱ波)的时间及吸食波(Ⅲ波)时间均显著高于在棉铃虫卵上(F=9.20,df=1, 82,P=0.038 7;F=11.11,df=1, 82,P=0.029 0)(图3)。

图3 中黑盲蝽在两种食物上刺吸总时间及Ⅱ波和Ⅲ波总时间Fig.3 Total probes, Ⅱand Ⅲ duration of Adelphocoris suturalis on two food types

Ⅲ波表示中黑盲蝽在刺吸过程中吸食已被液化的食物行为,不是所有的刺吸中都有Ⅲ波发生,本文定义Ⅰ波、Ⅱ波、Ⅲ波、Ⅳ波都存在的刺吸为有效刺吸。中黑盲蝽在两种食物上刺吸取食时,总刺吸次数及有效刺吸次数差异不显著(F=0.98,df=1, 82,P=0.378 4;F=0.08,df=1, 78,P=0.932 2)(图4),有效刺吸在总刺吸次数中的比例达80%左右,在两种处理上也无显著差异(F=0.07,df=1,78,P=0.806 9)(图5)。

图4 中黑盲蝽在两种食物上总刺吸次数及有效刺吸次数Fig.4 Total probe and effective probe numbers of Adelphocoris suturalis on two food types

图5 中黑盲蝽在两种食物上刺吸总时间比例及有效刺吸比例Fig.5 Probe duration and effective probe percentage of Adelphocoris suturalis on two food types

中黑盲蝽在四季豆豆荚上的平均单次刺吸时间明显长于在棉铃虫卵上(F=14.31;df=1, 82;P=0.019 4)。在四季豆豆荚上取食时,单次分泌唾液波时间与在棉铃虫卵上无显著差异(F=0.11;df=1, 82;P=0.766 5);豆荚上单次吸食波时间显著高于在棉铃虫卵上的单次吸食波时间(F=9.91;df=1, 82;P=0.034 6)(图6)。

图6 中黑盲蝽在两种食物上单次刺吸时间及单次刺吸中Ⅱ波和Ⅲ波时间Fig.6 Single probes, Ⅱand Ⅲ duration of Adelphocoris suturalis on two food types

3 讨论

中黑盲蝽取食与选择试验结果说明,3种食物处理相比,中黑盲蝽在有选择条件下的取食总时间比例最高;在无选择条件下,中黑盲蝽取食四季豆豆荚的单次时间高于取食棉铃虫卵。综合中黑盲蝽各EPG参数分析结果,总刺吸时间、单次刺吸时间、单次吸食波时间均以在四季豆豆荚上高于棉铃虫卵,说明杂食性中黑盲蝽更喜欢在植物食物上刺吸取食,以植食性为主,肉食性为辅。

近年来,关于杂食性盲蝽的取食行为及选择性已有报道。Hagler等[10]研究发现,在棉花叶片和烟粉虱同时存在的情况下,各龄期豆荚草盲蝽和美国牧草盲蝽均可捕食烟粉虱卵、若虫和成虫,但对棉叶的取食时间及次数均高于烟粉虱。这与中黑盲蝽十分相似,既能取食植物,又能对蚜虫、烟粉虱等昆虫有一定捕食能力,总体食性偏好为植食性高于捕食性。

营养对杂食性昆虫的发育和生殖有重要影响。与中黑盲蝽类似,绿盲蝽也是一种杂食性昆虫[18]。Yuan等[19]研究发现,仅取食棉铃虫卵的绿盲蝽卵巢发育迟缓,卵巢内所含卵子数目较少,卵巢最不发达;仅取食四季豆的绿盲蝽卵巢发育属中等水平;既取食四季豆又取食棉铃虫卵的绿盲蝽卵巢发育最早,卵巢内含有较多数目的卵子,卵巢最发达。杂食性盲蝽(DicyphushesperusKnight),只取食地中海粉螟(EphestiakühniellaZeller)的卵时,仅6%的若虫可以发育为成虫;当同时饲喂卵和番茄时,97%的若虫可以发育成成虫并且羽化后的成虫具有较高的繁殖力[20]。

杂食性昆虫的捕食性使其成为捕食者,而其植食性可在猎物密度较低时保持自身的存活和种群密度。Rosenheim等[21]调查发现,在一些豆荚草盲蝽种群密度较高的田块棉花受害程度较低,而密度较低的田块受害反而严重,推测与豆荚草盲蝽的杂食性有关。当缺乏可捕食的猎物时,杂食性盲蝽主要以取食植物维持其种群数量,此时植物受害程度与盲蝽发生量正相关; 如果猎物资源充足,杂食性盲蝽在取食植物的同时还捕食猎物,对植物的为害相应减轻,从而导致植物受害程度与盲蝽种群密度之间关系的复杂化。

本文通过取食观察及EPG技术探索了中黑盲蝽对植物和昆虫的取食特点和食性偏好,为全面解析中黑盲蝽的取食行为及食性特征等生物学习性、深入了解营养对中黑盲蝽生殖生理的影响以及其在田间的生态地位奠定了基础,对制定科学的防控指标和开发人工饲料具有重要的指导作用。

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(责任编辑：田 喆)

Diet selection ofAdelphocorissuturalisonPhaseolusvulgarispods andHelicoverpaarmigeraeggs

Li Wenjing1,2, Yuan He2, Lu Yanhui2, Li Qiang1, Wu Kongming2

(1. College of Plant Protection, Yunnan Agricultural University, Kunming 650201, China; 2. State Key Laboratory for Biology of Plant Diseases and Insect Pests, Institute of Plant Protection, Chinese Academy of Agricultural Sciences, Beijing 100193, China)

Mirid bugs are mostly omnivorous, and the feeding behavior of mirid bugs on host plants has been vastly assessed. In this study, the diet selection and feeding behavior of omnivorousAdelphocorissuturalison the pods of the green beanPhaseolusvulgaris(Gb),Helicoverpaarmigeraeggs (He), or combination of green bean pods andH.armigeraeggs (Gb+He) were analyzed with direct observation and electrical penetration graph (DC-EPG) technique. The results showed that the percentage of total feeding time on three food types were 38% (Gb+He), 33% (Gb), and 27% (He), respectively. When exposed to the combined food,A.suturalispreferred Gb to He, with longer feeding time (22%) on Gb than on He (16%). Total probe duration ofA.suturalison Gb was 6 595 s, significantly higher than on He (3 641 s). The probe duration per probing behavior was higher on Gb (334 s) than on He. The results indicated thatA.suturalispreferred to feed on combination diet, and tended to probe on plants. The above studies are helpful for further understanding omnivory of this insect species, exploring its status in ecological system and developing artificial diet.

Adelphocorissuturalis; omnivorous; feeding behavior; diet selection; electrical penetration graph

2014-05-11

2014-06-22

国家自然科学基金(31371948)

Q 968.1，S 435.622

A

10.3969/j.issn.0529-1542.2015.04.005

* 通信作者 E-mail:kmwu@ippcaas.cn