水域生态系统生态化学计量学研究进展❋

王 芳， 国先涛， 董双林

(1.中国海洋大学海水养殖教育部重点实验室，山东 青岛 266003；2.青岛海洋科学与技术国家实验室海洋渔业科学与食物产出过程功能实验室，山东 青岛 266200)



综 述

水域生态系统生态化学计量学研究进展❋

王 芳1,2， 国先涛1,2， 董双林1,2

(1.中国海洋大学海水养殖教育部重点实验室，山东 青岛 266003；2.青岛海洋科学与技术国家实验室海洋渔业科学与食物产出过程功能实验室，山东 青岛 266200)

生态化学计量学结合了生物学、化学和物理学的基本原理，是研究生态系统能量和多重元素(主要是C、N、P)平衡的科学，其从元素比率的角度将生态学科的各个层次(分子、个体、种群、生态系统以及全球尺度)有机联系起来。本文综述了生态化学计量学在水域生态系统中的研究历史及发展情况，重点介绍了生态化学计量学在生长率假说及其分子基础、内稳态与生物进化、食物网及养分循环、全球生物地球化学循环等方面的研究进展。在此基础上，对水域生态学系统生态化学计量学的未来研究方向进行了展望，以期为水域生态系统的相关研究提供参考。

水域生态系统；生态化学计量学；元素比率；生长率假说；内稳态；食物网；养分循环；生物地球化学循环

生态学具有高度的综合性和交叉性特点，并强调研究对象的特殊性和研究问题的局域性[1]。随着现代生态学的快速发展，学科分类逐渐细化，研究领域逐渐深入，研究成果间的相互借鉴变得越来越困难[2]，因此，构建统一的理论框架十分重要[1]。研究发现从分子到生态系统的各个层次都是由元素按照一定的比率组成的[2]。生态化学计量学结合了生物学、化学与物理学等基本原理，是研究生态系统能量平衡与元素平衡(主要是C、N、P)的科学，并从元素比率的角度将生态系统的各个层次统一起来。生态化学计量学是一种理论，是一种工具，更是一种哲学思维[2]。

1958年学者发现海洋浮游生物的C、N、P具有特定比率106∶16∶1，即著名的Redfield比值，同时该比率受海洋环境与生物作用的相互调节[3]，这一创造性发现成为生态化学计量学的奠基之作。1986年Reiners首次提出化学计量学作为生态系统研究的补充理论[4]，《生态化学计量学：从分子到生物圈的元素生物学》一书的出版标志着生态化学计量学理论基本成熟，Ecology杂志曾刊登“Ecological stoichiometry”特别专栏，介绍生态化学计量学的研究进展。虽然计量学很早被应用于生态学研究，但在很长的一段时间内几乎被忽视[5]。在生态化学计量学正式提出的20多年里，其理论得到迅速发展、完善和应用，在生长率假说[6-7]、内稳态机制[8-9]、生物进化[10-11]、消费者驱动的养分循环[12-13]、全球生物地球化学循环[14-16]等领域取得了一系列研究成果。

国内学者张丽霞等[5]第一次对生态化学计量学的相关研究成果进行了总结，并认为生态化学计量学是研究有机体的特性及行为与生态系统间的相互关系，关注有机体N、P相对比例及个体水平上能量与N、P元素间的平衡。之后许多学者从不同的方面对生态化学计量学的研究进展分别进行了综述[17-20]，研究成果以森林和草原生态系统居多[21]。鉴于水域生态系统与陆地生态系统有着不同的物理、化学特性，本文按照生态学研究的不同层次(分子水平、个体水平、群落系统水平、区域与全球水平)对国内外生态化学计量学在水域生态系统的研究进行总结，以期为今后开展该领域的相关研究奠定基础。

1 生态化学计量学在分子水平上的研究应用

生长率假说(Growth rate hypothesis,GRH)是分子水平生态化学计量学极为经典的理论，该假说在分子水平上将C∶N∶P与营养元素的分配、有机体功能以及有机体与环境间的相互作用紧密联系起来，取得了一系列的研究成果[22-24]。

1.1 生长率假说

生物的生长过程实质上是对元素(主要是C、N、P)进行积累以及相对比率进行调节的过程[6]。基于此，生长率假说认为在缺少P储存的生物体内C∶N∶P主要依赖于rRNA的含量，生长迅速的生物体需要大量的rRNA参与核糖体组建以合成蛋白质，从而使快速生长的生物体有相对较低的C∶P、N∶P以及C∶N[2]。这一理论将微观的分子机理与宏观的生长率结合在一起，对生态化学计量学理论的完善具有重要意义。许多研究证实，生长率与C∶N∶P具有紧密联系，如一些浮游动物[22-23]和鱼类[24]等。而有些研究成果则与生长率假说不一致，如在N限制的系统中水蚤的N∶P与生长率没有明显的联系[25]，次级消费者在P限制的水体中食用高C∶P的浮游动物反而具有更高的适应性[26]。这种不一致性可能有几个方面的原因，首先当处于N或P限制时，机体的N、P将优先用于排泄、应激反应等生理机制，而分配于与生长紧密相关的合成代谢的量会减少[27]。其次,rRNA通常并非某些生物体内最重要的P库，如鱼类骨骼中储存大量的P[28]，并且生物越大分配到rRNA的P越少[29]，N∶P与生长率之间的相关性就越弱。

要对生长率假说有一个更深入全面的认识，就不能仅从N、P在生长上的分配进行考虑，N、P不仅是生长相关化合物的重要组成元素，也是存储、防御、生殖相关化合物的组成元素[27]，而近几年发展的代谢组学为生长率假说的研究提供了一个新思路[30]。

1.2 生长率假说的分子生物学基础

基因是维持生物体内元素化学计量平衡的决定性因素[19]，生长率假说的分子生物学基础与rDNA的结构有关[2]。每个rDNA基因转录单元包含一个转录部分(rrn基因)和一个非转录部分(IGS)，rrn基因具有高度的保守性[31]，IGS为基因表达的调控系统，控制着rDNA基因的表达，IGS重复区域的变化频率高且变化剧烈[32-33]，这些变化会改变IGS的多样性和片段长度，最终改变rRNA的合成，导致C∶N∶P的改变与生物进化[34]。

有的学者认为较高的生长率与rDNA基因内间隔区的长度有关[35]，而基因组大小与RNA∶DNA有关[27]，Hessen[36]发现与桡足类相比，枝角类具有更高的RNA含量与生长率，RNA∶DNA高出桡足类15倍，而基因组较桡足类更小，据此提出小的基因组是枝角类在进化压力下保证P向RNA分配以保证生长率的最大化，有些研究也验证了这一理论[37-38]。C∶N∶P是生物进化的驱动因子之一，Jeyasingh等[7]发现P的可利用性会影响水蚤(Daphniapulex)的基因表达，当C∶P较低即P的可利用性较高时,磷酸葡糖异构酶杂合子的个体在竞争中胜出，反之，纯合子胜出[39]。关于N∶P对生物进化的影响需要更多分子机制上的相关研究。

2 生态化学计量学在个体水平上的研究应用

2.1 个体组成

细胞是构成生物体的基本结构和功能单位，组成细胞的生物大分子和细胞器具有特定的元素组成，如哺乳动物线粒体N∶P约为80∶1[40],高尔基体N∶P约为17∶1[41]，核糖体的N∶P约为11∶1，其中N含量为12.6%，P含量为2.5%[40]。因此，特定的元素组成是生物体维持其正常生命活动的必要保证。Redfield在对海洋浮游植物进行统计研究后指出，浮游植物的C∶N∶P为106∶16∶1[42]，之后许多学者对海洋浮游动植物元素比率的研究都支持了这一观点[43-47]，在鲤科鱼类的研究中也发现其N∶P为16∶1[48]。但是这一比率并不具有普遍性，不同分类地位、不同营养等级的生物间可能有很大差别[27]。生物体的C∶N∶P还与其自身大小有关，一般认为从细菌到多细胞动物N∶P随着个体的增大而增大，在更大的体型范围内，N∶P随个体增大呈减小趋势[49]。

2.2 内稳态及其调节

生物体处在一个复杂而又不断变化的环境中，不断从周围环境中摄取元素以满足自身生长繁殖的需要，通常其食物资源的元素组成与其需求之间存在不平衡[8]，维持机体的代谢平衡是生命的基本特征之一[50]。人们将生物在变化的环境中保持其自身化学组成相对恒定的能力称为内稳态机制(Homeostasis mechanism)，内稳态是生态化学计量学存在的重要前提和基础。内稳性系数H(Homeostasis regulation coefficient)被用来描述内稳态调节能力的强弱，为了方便统计多用其倒数1/H来衡量内稳性的强弱[51]，1/H在0～1之间变动，越接近0表明生物维持内稳性的能力越强。H在许多实验中得到成功运用[50-51]，但是这个系数是一个简单的描述，不具有生理代谢的基础，不能表示处在怎样的资源变动范围内机体可以调节其内稳态，并且不适用于机体处于极端食物条件下(如C∶P>1 000时)，因此与生物生理学结合的内稳态模型的提出是今后重要的研究方向[8]。内稳态的强弱与生物的生态策略和适应性有关[39]，反应了生物对环境变化的生理和生化响应[6]。一般认为浮游植物的内稳性低于浮游动物与水生动物，即自养生物的内稳性低于异养生物[8]。值得一提的是除少数自养细菌外，大多数的细菌也属于异养生物，异养细菌的内稳态一直是生态化学计量学的研究热点。Malino等[52]认为细菌具有较强的内稳性，更具有动物的特性，对淡水细菌的研究中发现当其处在P不足的条件下时具有较强的C∶P稳态性，但当P充足时C∶P稳态性较弱。

关于机体如何调节其内稳态的观点有许多[53]，毋庸置疑的是机体会通过复杂的调节来维持其自身的内稳态，而不能用简单的学术术语来描述[8]。机体通过摄食行为对食物进行选择，调节元素的摄入[54]，或通过肠壁及细胞的同化吸收以及同化后的代谢来维持身体的内稳态[55]。通常生物与食物资源之间的不平衡表现为C的相对过量而其它元素的相对不足，过多的C会通过多种途径被排出。除了增加呼吸作用外，机体还会将过量的C储存在能量与C丰富的脂质中[56]，在水蚤的相关研究中还发现过量的C以溶解的有机形式排出[57]，水蚤在排出过量C的同时还会增加对P元素的汇集[58]。不同形式C的排出在维持内稳态的同时还控制着机体的能流，影响生态系统的C循环途径[55]。许多生物生长繁殖都存在着P限制，然而当P过量时同样会对机体产生明显的副作用。如浮游动物在高C∶P时具有较低的生长率，而当其C∶P<400时生长率会随着P含量的升高而降低，过高的P会导致大型蚤的摄食量降低，进而导致C与能量的不足，并且增加排泄耗能以及产生一定的毒性[54]，其它的元素是否也具有类似P的双刃剑影响尚不清楚。要阐明内稳态调节机制需要在理论和实验方法上进行创新，Meunier等[9]在综合生态学和生理学观点的基础上重新定义了内稳态，Wagner等[53]提出用一系列的营养指示器研究机体的生化与分子响应，也有学者运用功能基因组学研究蚤状溞营养限制后功能基因的表达[10]，这些创造性成果为内稳态调节机制的研究提供了新的思路。

2.3 内稳态与生物进化

生物体特定的元素组成与内稳态是生物长期进化的结果，并影响着种群动态与生物多样性。环境与生物的化学计量组成影响着生物的分子结构和进化，短期内可以影响代谢和转录表达，长期则影响生物的表型选择与基因频率，进而推动生物进化[10,27]。P的可利用性可影响相关基因的表达[7]，如磷酸盐转运系统高度保守的基因，控制P的获取、同化及分配[59]，水蚤功能基因组的种内变动会使其对C、P利用出现较大差异[60]，P的可利用性能影响不同基因型水蚤在竞争中胜出[39]。个体发生过程中的化学计量学特征对物种种群的稳定起着重要作用，Nakazawa等[61]认为水蚤幼体对P的需求远高于成体，幼体种群的增长率会受到P元素的限制，即遇到了个体发生的化学计量瓶颈(Ontogenetic stoichiometric bottleneck)，这种生长率的下降会使资源密度相对增加，对种群动态起到稳定作用。同时，生态化学计量学对研究生物入侵等问题提供了有力的工具。如Naddafi等[62]对成功入侵瑞典湖泊的斑马贻贝(zebramussels)进行了研究，发现贻贝体组织P含量较低并随着食物组成的变化具有一定的可塑性，使其生长率不被新栖息地较低的营养条件所限制。食物资源的可利用性，生物对元素的营养需求，个体对资源的竞争力以保障生长和繁殖是生物入侵的重要保证，因此只有一小部分物种成为入侵种。González等[63]运用荟萃分析比较了低营养与高营养条件下当地种与入侵种的生长繁殖特性，并提出了基于化学计量学的机制解释生物入侵。在低营养条件下入侵种通过提高资源的利用效率，提高元素比率阈值(C∶P)，降低身体对营养的需求等机制适应新栖息地环境，在高营养条件下则通过提高生长率与繁殖产出使其成功入侵。生态化学计量学开阔了生物入侵的研究思路，但生物入侵机制远不止这么简单，仍需要进一步探索。

3 生态化学计量学在群落与生态系统水平上的研究应用

3.1 食物网中的化学计量学

生态系统C∶N∶P化学计量特征的变化必然伴随着物质循环和能量流动。C∶N∶P化学计量学通过影响群落的生物多样性与物种丰度[64]，以调节食物网各营养级之间的关系，对生态系统的结构和功能起着决定性影响[27]，食物网结构与营养物质循环又反作用于C∶N∶P化学计量学。在淡水生态系统中，N∶P极大的影响物种组成、生产力与营养级结构[65]，食物网和营养级结构的改变也会引起C∶N∶P化学计量学特征的改变，C∶N∶P、食物网和营养物质循环三者相互作用相互影响。其中消费者是三者关系中的核心环节，消费者对不同C∶N∶P食物的需求改变着环境的C、N、P。其体内的C∶N∶P影响着元素的传递和利用效率，Hessen等[66]认为当食物中的C值接近消费者C元素值时，食物网中C的利用效率高。而当消费者体内N∶P较高时会造成N的滞留和P的释放，因而对N的循环利用能力显著低于P，此时系统中生产者的生长主要受N限制。被捕食者会显著影响捕食者的化学计量特征，而这种影响是否会随着食物网传递成为了学者关注的热点。Boersma等[67]发现初级生产者栅藻的P限制会显著影响初级消费者大型蚤的身体C∶N∶P组成与脂肪酸的含量，当用此大型蚤喂养虹鳟(Painbowtrout)幼鱼时并未对其生长造成显著影响。Schoo等[26]发现初级生产者的P限制反而使次级消费者侧腕水母(Pleurobrachiapileus)的生长更好，可能是侧腕水母本身对P的需求较低及对P限制的不敏感性造成的，但是也有学者认为这种限制会随着食物网向上层消费者进行传递[68]。

虽然许多的研究结果表明P限制对次级消费者的生长影响不大，但我们不能断言P限制及其它元素的营养限制不会随着食物链传递到更高的营养级，需要更多更有力的研究证据来解释化学计量在食物链中是怎样进行传递的。食物链中的能量流动较物质而言关注较少[69]，今后需要加强对能量的关注。

3.2 消费者驱动的养分循环

营养元素在生态系统中是循环流动的，在构成生物机体的同时，生物还可通过呼吸、排泄、死亡等活动释放摄入的元素，驱动营养元素循环。水域生态系统的食物链效率受到食物质量(C∶N和C∶P)的限制[70]，悬浮颗粒较高的C∶P会降低食物网中物质的转移循环[71]，相反，当C∶P与N∶P降低时会提高消费者对C、N、P元素循环的贡献。1988年Elser等[72]在对湖泊食物网研究时发现，鱼类摄食的变化使浮游动物的组成从枝角类的溞属占优势转变为桡足类占优势，而这个过程同时伴随着限制浮游植物生长的元素由P转变为N。Sterner等[73]认为这是消费者驱动的化学计量改变的结果，溞属与桡足类相比具有较低的N∶P，因此当溞属占优势时浮游动物会在其生物量中积累大量的P，同时又以较高的速率循环N，从而使浮游植物的生长朝着P限制的方向发展，反之桡足类占优势时会积累大量的N，使浮游植物朝着N限制的方向发展。这是消费者驱动的营养循环的极为经典的案例，即消费者体内的元素比率会对不同元素起着积累或释放的作用，而较高营养级消费者取食行为的变化会对生态系统的元素循环产生影响。

生物排泄物是生态系统中重要的养分通量，其大部分物质以浮游植物易吸收利用的形式存在，因此排泄速率与排泄物的元素比率对系统的初级生产力和元素循环具有重要意义[74]，研究发现生物排泄物会降低被摄食藻类体内的C∶N和C∶P，提高藻类的营养质量，加速N、P的循环效率[75]。鱼类排泄物中的N∶P与其食物中的N∶P相近，而与其自身的N∶P相差较大，可能与其自身的内稳态调节有关[24]。鱼类是消费者中最为活跃的类群之一，鱼类排泄对养分循环的影响一直是人们关注的热点问题。鱼类排泄物为初级生产者提供了相当大比例的营养需求，其排泄的速率和排泄物的元素比率影响初级生产者的物种组成[74，76-77]。鱼类排泄的速率与排泄物的元素比率特征存在种间差异[78]，这种差异可能会导致生物发挥与其生物量不成比例的元素循环作用，如在低营养的热带淡水系统，铜色丽脂鲤(Astyanax)对P循环的贡献率占系统中鱼类整体的90%[13]。在N限制的湖泊中引入鱼类后，其含N排泄物对浮游植物生长起主导作用[12]，以浮游动物为食的鱼类对元素的循环会缓解浮游植物生长的P限制[79]。然而也有学者认为鱼类体内N、P含量高，是生态系统中重要的N、P储藏库，与其它生物群体相比，鱼类的元素周转率较低，对养分循环的贡献率远低于浮游生物[76]。关于鱼类对养分循环影响的争论一直存在，以鲢鳙鱼为例，一种观点认为鲢鳙鱼对养分循环的贡献率低，因此可以减缓甚至消除富营养化，而另一种观点则认为由于鲢鳙鱼的排泄会加速水体的富营养化过程[80-81]。李培培等[82]通过构建鲢鳙特定体重排泄率的方程，指出鲢鳙通过排泄释放的N、P仅占藻类初级生产所需的0.237%和0.788%，鲢鳙的放养并没有加速水体的富营养化。这种争议可能与鲢鱅鱼的放养密度以及水体的营养程度有关。

3.3 生态化学计量学在水域环境评价中的研究应用

生态化学计量学是评价水体营养状态的重要手段，N∶P是评价水体营养状态及限制性元素最常用的指标。一般认为，当水体中的N∶P<7～10时水体处于N限制，N∶P>22.6～30.0时处于P限制，介于两者之间时为藻类生长的合适范围[83-84]，N∶P在研究藻类爆发方面取得了大量的研究成果[85-89]，为人们预防和治理水华、赤潮等提供依据。另外，化学计量学在水体无机氮控制方面的研究也取得了一些进展，研究发现当生物絮团的C∶N在13～16时总氨氮的去除效率最高[90]，在生物絮团中添加有机碳能影响氨氮和亚硝氮的去除[91]，在较高的C∶N条件下细菌对氨氮的吸收能力增强[92]。目前的研究在环境因子(如营养盐浓度、温度、溶氧等)如何影响系统化学计量特征方面的研究相对不足，今后需加强此方面研究以期更好地调控水质。

4 生态化学计量学在全球C、N、P生物地球化学循环上的研究应用

人类社会正史无前例地影响着全球生物地球化学循环，化石燃料的燃烧以及土地的利用改变等人类活动使C通量增加了13%[93]，而排放到大气中的CO2超过30%被储存在海洋中[94-95]。海洋占地球面积的70%，海洋中C∶N∶P发生一个微小的变化都可能影响全球的元素循环[17]。CO2浓度的升高与生态系统化学计量学特征紧密联系，主要通过以下途径改变着系统的结构与功能：(1)CO2浓度的升高对生产者C∶P与C∶N的影响改变了食物质量与能量传递效率。研究表明，CO2浓度的升高能影响浮游植物个体大小并增加C∶P与C∶N，并通过食物链与食物网改变着消费者的化学计量特征，而低质量的食物资源有利于低营养需求的种类在竞争中取得优势[96]，使物种组成由富营养向贫营养转变。(2)引起N∶P的改变，影响物种赖以生存的生长速率和生活史策略，进而改变物种竞争力，可能会导致某些物种的灭绝[22]。Tortell等[97]发现较高的CO2浓度能够降低浮游植物的N∶P，而有些学者则发现蓝藻N∶P会随着CO2浓度的升高而升高[98-99]。全球变暖，富营养化等因素与CO2浓度的升高会通过多种方式影响系统的C、N、P循环[14,100-101]，如温度会导致的水体分层,阻碍水体的垂直混合并降低上层N、P的可利用性[102]。进而导致C∶P与C∶N的升高。

每年人为产生的活性N高达1.4×108 t[103]，相对于CO2升高的全球效应，区域性活性N沉降对生态系统有着更为深刻的影响[101，104]，主要表现在湖泊生态系统中[15,101]。在高水平的N沉降影响下，全球N∶P沉降率将高出Redfield N∶P比率20倍以上[6]，N限制将会得到缓解或转为P限制，Elser等[101]在对挪威等国的湖泊研究中发现，N沉降增加了湖泊中N∶P，并改变湖泊的养分限制模式，在N沉降处于较低水平时浮游植物的生长通常受N限制，而高N沉降水平时一致的表现为P限制。之后发现，N沉降会降低浮游动物的食物质量，并随着食物链影响浮游动物，使其也转为P限制[15]。

Falkowski等[93]研究发现，矿石开采、化肥施用及工业生活污水的排放造成的P输入远超自然界岩石风化所产生的P，在P通量增加了近400%的自然过程下，全球的C∶N∶P约为20333∶43∶1，而人为造成的C∶N∶P约为667∶12∶1。可以看出，人类活动对N、P循环的影响远大于对C循环的影响，使全球水域生态系统出现了“富营养化”[17]。自然界的元素循环的改变并不是单个元素的变化，而是多种元素共同变化，人类活动改变了元素之间的相互关系[93]。因此，加强对生态化学计量学的研究，理解C、N、P元素间的耦合关系，以便更好预测人类干扰对区域生态系统和生物圈的影响，为有效应对全球变化有重要的意义。

5 水域生态系统生态化学计量学研究展望

生态化学计量学通过简单的C∶N∶P将分子生物学、细胞生物学等生物学知识与生态学研究相结合，从分子到全球层次的生态学研究中取得了一系列的重要成果，构建起了统一的理论框架，这是以往的理论难以做到的。虽然生态化学计量学的理论已较为成熟，然而同所有的理论或模型一样，当前生态化学计量学的研究仍具有局限性。首先，在研究内容上具有片面性。如学者通常只关注系统中元素的平衡而忽略对能量平衡的研究，在元素平衡的研究上对C、N、P研究较充分而对与Ca、Fe、S、Si等元素的研究相对不足，对浮游生物(如水蚤)和鱼类对元素循环的影响关注较多而对分解者的关注较少，对生态化学计量特征的描述较多而对其驱动因子及深层机制的研究不足，对陆地与海洋系统的研究较多而对水陆交界地带的研究不足等。其次，研究理论和方法的创新，如对化学计量学模型的研究缺乏，与其他学科的融合有待加强。而对这些问题关注和研究必将促进生态化学计量学的进一步发展。鉴于此，本文认为水域生态系统的生态化学计量学应当加强以下几个方面的研究：

(1)物质循环总是伴随着能量流动，而关于元素比率与能量流动之间的耦合关系未能得到应有的关注，这会是未来化学计量学研究的重点之一。

(2)加强对Ca、Fe、S、Si等多重元素的化学计量特征研究。已有研究证明Fe对部分地区的海洋生产力具有重要影响，S的增加会降低植物的N∶P[105]。对Ca、Si、K等元素化学计量特征的研究将有助于人们更深入理解元素之间的相互作用关系。

(3)研究对象要更加全面。加强对湿地与潮间带系统生态化学计量特征的关注，探究分解者在养分循环中发挥的作用，研究光照、温度、溶氧、纬度等环境因子对化学计量特征的驱动作用。

(4)研究层次要更加深入。通过学科间的融合深入探究化学计量特征背后的影响机制，如将代谢组学、基因组学与生物的摄食消化相结合，将进一步揭示生物的内稳态调节机制，为生物进化提供依据。

(5)生态化学计量模型的构建。与机体生理代谢等结合建立更准确描述内稳态的模型，建立食物网中物质与能量流动的模型，与纬度、光照、温度、溶氧等因子结合建立生态系统水平的模型等。

[1] 贺金生, 韩兴国. 生态化学计量学: 探索从个体到生态系统的统一化理论[J]. 植物生态学报, 2010, 34(1): 2-6.

[2] Elser J J, Sterner R W, Gorokhova E, et al. Biological stoichiometry from genes to ecosystems[J]. Ecology Letters, 2000, 3(6): 540-550.

[3] Redfield A C. The biological control of chemical factors in the environment[J]. American Scientist, 1958， 46(3): 205-221.

[4] Reiners W A.Complementary models for ecosystems[J]. American Naturalist, 1986, 127: 59-73.

[5] Lixia Z, Yongfei B, Xingguo H. Application of N∶P stoichiometry to ecology studies[J]. ActaBotanicaSinica, 2003, 45(9): 1009-1018.

[6] Elser J J, Fagan W F, Kerkhoff A J, et al. Biological stoichiometry of plant production: metabolism, scaling and ecological response to global change[J]. New Phytologist, 2010, 186(3): 593-608.

[7] Jeyasingh P D, Ragavendran A, Paland S, et al. How do consumers deal with stoichiometric constraints? Lessons from functional genomics usingDaphniapulex[J]. Molecular Ecology, 2011, 20(11): 2341-2352.

[8] Hessen D O, Elser J J, Sterner R W, et al. Ecological stoichiometry: An elementary approach using basic principles[J]. Limnol Oceanogr, 2013, 58(6): 2219-2236.

[9] Meunier C L, Malzahn A M, Boersma M. A new approach to homeostatic regulation: towards a unified view of physiological and ecological concepts[J]. Plos One, 2014, 9(9): 107737.

[10] Jeyasingh P D, Cothran R D, Tobler M. Testing the ecological consequences of evolutionary change using elements[J]. Ecology and Evolution, 2014, 4(4): 528-538.

[11] Roy Chowdhury P, Lopez J A, Weider L J, et al. Functional genomics of intraspecific variation in carbon and phosphorus kinetics inDaphnia[J]. Journal of Experimental Zoology Part A: Ecological Genetics and Physiology, 2014, 321(7): 387-398.

[13] Small G E, Pringle C M, Pyron M, et al. Role of the fishAstyanaxaeneus(Characidae) as a keystone nutrient recycler in low-nutrient Neotropical streams[J]. Ecology, 2011, 92(2): 386-397.

[14] Ferreira V, Goncalves A L, Godbold D L, et al. Effect of increased atmospheric CO2on the performance of an aquatic detritivore through changes in water temperature and litter quality[J]. Global Change Biology, 2010, 16(12): 3284-3296.

[15] Elser J J, Peace A L, Kyle M, et al. Atmospheric nitrogen deposition is associated with elevated phosphorus limitation of lake zooplankton[J]. Ecology Letters, 2010, 13(10): 1256-1261.

[16] Sardans J, Rivas-Ubach A, Peuelas J. The C∶N∶P stoichiometry of organisms and ecosystems in a changing world: A review and perspectives[J]. Perspectives in Plant Ecology, Evolution and Systematics, 2012, 14(1): 33-47.

[17] 曾德慧, 陈广生. 生态化学计量学: 复杂生命系统奥秘的探索[J]. 植物生态学报, 2005, 29(6): 1007-1019.

[18] 王绍强, 于贵瑞. 生态系统碳氮磷元素的生态化学计量学特征[J]. 生态学报, 2008, 28(8): 3937-3947.

[19] 程滨, 赵永军, 张文广, 等. 生态化学计量学研究进展[J]. 生态学报, 2010, 30(6): 1628-1637.

[20] 曾冬萍, 蒋利玲, 曾从盛, 等. 生态化学计量学特征及其应用研究进展[J]. 生态学报, 2013, 33(18): 5484-5492.

[21] Han W X, Fang J Y, Guo D L, et al. Leaf nitrogen and phosphorus stoichiometry across 753 terrestrial plant species in China[J]. New Phytologist, 2005, 168(2): 377-385.

[22] DeMott W R. Implications of element deficits for zooplankton growth[J]. Hydrobiologia, 2003, 491(1-3): 177-184.

[23] Hessen D O, Jensen T C, Kyle M, et al. RNA responses to N-and P-limitation; reciprocal regulation of stoichiometry and growth rate inBrachionus[J]. Functional Ecology, 2007, 21(5): 956-962.

[24] Pilati A, Vanni M J. Ontogeny, diet shifts, and nutrient stoichiometry in fish[J]. Oikos, 2007, 116(10): 1663-1674.

[25] Acharya K, Kyle M, Elser J J. Biological stoichiometry ofDaphniagrowth: An ecophysiological test of the growth rate hypothesis[J]. Limnology and Oceanography, 2004, 49(3): 656-665.

[26] Schoo K L, Aberle N, Malzahn A M, et al. Does the nutrient stoichiometry of primary producers affect the secondary consumerPleurobrachiapileus[J]. Aquatic Ecology, 2010, 44(1): 233-242.

[27] Sardans J, Rivas-Ubach A, Penuelas J. The elemental stoichiometry of aquatic and terrestrial ecosystems and its relationships with organismic lifestyle and ecosystem structure and function: a review and perspectives[J]. Biogeochemistry, 2012, 111(1-3): 1-39.

[28] Hendrixson H A, Sterner R W, Kay A D. Elemental stoichiometry of freshwater fishes in relation to phylogeny, allometry and ecology[J]. Journal of Fish Biology, 2007, 70(1): 121-140.

[29] Gillooly J F, Allen A P, Brown J H, et al. The metabolic basis of whole-organism RNA and phosphorus content[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2005, 102(33): 11923-11927.

[31] Elwood H J, Olsen G J, Sogin M L. The small-subunit ribosomal RNA gene sequences from the hypotrichous ciliatesOxytrichanovaandStylonychiapustulata[J]. Molecular Biology and Evolution, 1985, 2(5): 399-410.

[32] Ganley A R D, Scott B. Extraordinary ribosomal spacer length heterogeneity in a Neotyphodiumendophyte hybrid: Implications for concerted evolution[J]. Genetics, 1998, 150(4): 1625-1637.

[33] Cullis C A, Charlton L. The induction of ribosomal DNA changes in flax[J]. Plant Science Letters, 1981, 20(3): 213-217.

[34] Evers R, Grummt I. Molecular coevolution of mammalian ribosomal gene terminator sequences and the transcription termination factor TTF-I[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences, 1995, 92(13): 5827-5831.

[35] Weider L J, Elser J J, Crease T J, et al. The functional significance of ribosomal (r) DNA variation: Impacts on the evolutionary ecology of organisms[J]. Annual Review of Ecology, Evolution and Systematics, 2005， 36: 219-242.

[36] Hessen D O, Ventura M, Elser J J. Do phosphorus requirements for RNA limit genome size in crustacean zooplankton?[J]. Genome, 2008, 51(9): 685-691.

[37] Frost P C, Elser J J. Growth responses of littoral mayflies to the phosphorus content of their food[J]. Ecology Letters, 2002, 5(2): 232-240.

[38] Weider L J, Glenn K L, Kyle M, et al. Associations among ribosomal(r) DNA intergenic spacer length, growth rate, and C∶N∶P stoichiometry in the genusDaphnia[J]. Limnology and Oceanography, 2004, 49(4): 1417-1423.

[39] Jeyasingh P D, Weider L J, Sterner R W.Genetically-based trade-off in response to stoichiometry food quality influence competition in a keystone aquatic herbivore[J]. Ecology Letters, 2009, 12(11): 1229-1237.

[40] Bowen H J M. Environmental chemistry of the elements[M]. London： Academic Press, 1979.

[41] Elser J J, Dobberfuhl D R, MacKay N A, et al. Organism size, life history, and N: P stoichiometry[J]. BioScience, 1996, 46(9): 674-684.

[42] Redfield A C. The influence of organisms on the composition of sea water[J]. The Sea, 1963， 2: 26-77.

[43] Hecky R E, Kilham P. Nutrient limitation of phytoplankton in freshwater and marine environments: A review of recent evidence on the effects of enrichment[J]. Limnology and Oceanography, 1988, 33(4): 796-822.

[44] Tyrrell T. The relative influences of nitrogen and phosphorus on oceanic primary production[J]. Nature, 1999, 400(6744): 525-531.

[45] Ho T Y, Quigg A, Finkel Z V, et al. Theelementalcompositionofsome marine phytoplankton[J]. Journal of Phycology, 2003, 39(6): 1145-1159.

[46] Falkowski P G, Davis C S. Natural proportions[J]. Nature, 2004, 431(7005): 131-131.

[47] Klausmeier C A, Litchman E, Daufresne T, et al. Phytoplankton stoichiometry [J]. Ecological Research, 2008, 23(3): 479-485.

[48] Sterner R W, George N B. Carbon, nitrogen, and phosphorus stoichiometry of cyprinid fishes[J]. Ecology, 2000, 81(1): 127-140.

[49] Naiman R J. Animal influences on ecosystem dynamics[J]. BioScience, 1988, 38(11): 750-752.

[50] Shuler M L, Foley P, Atlas J. Modeling a minimal cell[M].Microbial Systems Biology. NewYork： Humana Press, 2012: 573-610.

[51] Hood J M, Sterner R W. Diet mixing: Do animals integrate growth or resources across temporal heterogeneity[J]. The American Naturalist, 2010, 176(5): 651-663.

[52] Makino W, Cotner J B, Sterner R W, et al. Are bacteria more like plants or animals? Growth rate and resource dependence of bacterial C∶N∶P stoichiometry[J]. Functional Ecology, 2003, 17(1): 121-130.

[53] Wagner N D, Hillebrand H, Wacker A, et al. Nutritional indicators and their uses in ecology[J]. Ecology Letters, 2013, 16(4): 535-544.

[54] Plath K, Boersma M. Mineral limitation of zooplankton: stoichiometric constraints and optimal foraging[J]. Ecology, 2001, 82(5): 1260-1269.

[55] Suzuki-Ohno Y, Kawata M, Urabe J. Optimal feeding under stoichiometric constraints: A model of compensatory feeding with functional response[J]. Oikos, 2012, 121(4): 569-578.

[56] Hessen D O, Anderson T R. Excess carbon in aquatic organisms andecosystems:physiological,ecological,and evolutionary implications[J]. Limnol Oceanogr, 2008, 53(4): 1685-1696.

[57] He X J, Wang W X. Stoichiometric regulation of carbon and phosphorus in P-deficientDaphniamagna[J]. Limnology and Oceanography, 2008, 53(1): 244-254.

[58] Jeyasingh P D. Plasticity in metabolic allometry: The role of dietary stoichiometry[J]. Ecology Letters, 2007, 10(4): 282-289.

[59] Jeyasingh P D, Weider L J. Fundamental links between genes and elements: evolutionary implications of ecological stoichiometry[J]. Molecular Ecology, 2007, 16(22): 4649-4661.

[60] Chowdhury P R, Lopez J A, Weider L J, et al. Functional genomics of intraspecific variation in carbon and phosphorus kinetics inDaphnia[J]. Journal of Experimental Zoology Part A: Ecological Genetics and Physiology, 2014, 321(7): 387-398.

[61] Nakazawa T.The ontogenetic stoichiometric bottleneck stabilizes herbivore-autotroph dynamics[J]. Ecological Research, 2011, 26(1): 209-216.

[62] Naddafi R, Eklöv P, Pettersson K. Stoichiometric constraints do not limit successful invaders: Zebra mussels in Swedish Lakes[J]. Plos One, 2009, 4(4): 5345.

[63] González A L, Kominoski J S, Danger M, et al. Can ecological stoichiometry help explain patterns of biological invasions?[J]. Oikos, 2010, 119(5): 779-790.

[64] Liess A, Lange K, Schulz F, et al. Light, nutrients and grazing interact to determine diatom species richness via changes to productivity, nutrient state and grazer activity[J]. Journal of Ecology, 2009, 97(2): 326-336.

[65] Elser J J, Urabe J. The stoichiometry of consumer-driven nutrient recycling: Theory, observations, and consequences[J]. Ecology, 1999, 80(3): 735-751.

[66] Hessen D O, Agren G I, Anderson T R, et al. Carbon sequestration in ecosystems: the role of stoichiometry[J]. Ecology, 2004, 85(5): 1179-1192.

[67] Boersma M, Becker C, Malzahn A M, et al. Food chain effects of nutrient limitation in primary producers[J]. Marine and Freshwater Research, 2009, 60(10): 983-989.

[68] Boersma M, Aberle N, Hantzsche F M, et al. Nutritional limitation travels up the food chain[J]. International Review of Hydrobiology, 2008, 93(4-5): 479-488.

[69] Dickman E M, Newell J M, González M J, et al. Light, nutrients, and food-chain length constrain planktonic energy transfer efficiency across multiple trophic levels[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences, 2008, 105(47): 18408-18412.

[70] Sterner R W, Clasen J, Lampert W, et al. Carbon: Phosphorus stoichiometry and food chain production[J]. Ecology Letters, 1998, 1(3): 146-150.

[71] Cross W F, Wallace J B, Rosemond A D. Nutrient enrichment reduces constraints on material flows in a detritus-based food web[J]. Ecology, 2007, 88(10): 2563-2575.

[72] Elser J J, Elser M M, MacKay N A, et al. Zooplankton-mediated transitions between N-and P-limited algal growth[J]. Limnology and Oceanography, 1988, 33(1): 1-14.

[73] Sterner R W, Elser J J, Hessen D O. Stoichiometric relationships among producers, consumers and nutrient cycling in pelagic ecosystems[J]. Biogeochemistry, 1992, 17(1): 49-67.

[74] Hood J M, Vanni M J, Flecker A S. Nutrient recycling by two phosphorus-rich grazing catfish: the potential for phosphorus-limitation of fish growth[J]. Oecologia, 2005, 146(2): 247-257.

[75] Hillebrand H, Frost P, Liess A. Ecological stoichiometry of indirect grazer effects on periphyton nutrient content[J]. Oecologia, 2008, 155(3): 619-630.

[76] Griffiths D. The direct contribution of fish to lake phosphorus cycles[J]. Ecology of Freshwater Fish, 2006, 15(1): 86-95.

[77] Vanni M J, Bowling A M, Dickman E M, et al. Nutrient cycling by fish supports relatively more primary production as lake productivity increases[J]. Ecology, 2006, 87(7): 1696-1709.

[78] Torres L E, Vanni M J. Stoichiometry of nutrient excretion by fish: interspecific variation in a hypereutrophic lake[J]. Oikos, 2007, 116(2): 259-270.

[79] Findlay D L, Vanni M J, Paterson M, et al. Dynamics of a boreal lake ecosystem during a long-term manipulation of top predators[J]. Ecosystems, 2005, 8(6): 603-618.

[80] Radke R J, Kahl U. Effects of a filter-feeding fishSilvercarp,Hypophthalmichthysmolitrixonphyto-and zooplankton in a mesotrophic reservoir: results from an enclosure experiment[J]. Freshwater Biology, 2002, 47(12): 2337-2344.

[81] 刘建康, 谢平. 揭开武汉东湖蓝藻水华消失之谜[J]. 长江流域资源与环境, 1999, 8(3): 312-319.

[82] 李培培. 千岛湖鲢、鳙的生态化学计量学及其驱动的养分再循环[D]. 上海: 上海海洋大学, 2012.

[83] 李哲, 郭劲松, 方芳, 等. 三峡水库小江回水区不同 TN/TP 水平下氮素形态分布和循环特点[J]. 湖泊科学, 2009, 21(4): 509-517.

[84] 聂泽宇, 梁新强, 邢波, 等. 基于氮磷比解析太湖苕溪水体营养现状及应对策略[J]. 生态学报, 2012, 32(1): 48-55.

[85] 胡章喜, 徐宁, 李爱芬, 等. 氮磷比率对 3 种典型赤潮藻生长的影响[J]. 水生生物学报, 2008, 32(4): 482-487.

[86] 文世勇, 赵冬至, 赵玲, 等. 基于氮磷比的赤潮灾害危险度评估方法研究[J]. 中山大学学报(自然科学版), 2009, 48(2): 84-89.

[87] 刘保占, 刘瑀, 李颖, 等. 不同氮磷比对海洋赤潮藻碳、氮稳定同位素组成的影响[J]. 水产科学, 2013, 32(9): 509-515.

[88] Van de Waal D B, Verspagen J M H, Lürling M, et al. The ecological stoichiometry of toxins produced by harmful Cyanobacteria: an experimental test of the carbon-nutrient balance hypothesis[J]. Ecology Letters, 2009, 12(12): 1326-1335.

[89] Chislock M F, Sharp K L, Wilson A E.Cylindrospermopsisraciborskiidominates under very low and high nitrogen-to-phosphorus ratios[J]. Water Research, 2014, 49: 207-214.

[90] Ruan Y J, Zhu L, Xu X Y. Optimization of factors with C/N ratio and flocs biomass concentration in simulated aquaculture bio-flocs systems by response surface methodology[J]. Environmental Technology, 2012, 33(8): 907-914.

[91] Nootong K, Pavasant P, Powtongsook S. Effects of organic carbon addition in controlling inorganic nitrogen concentrations in a bioflocsystem[J]. Journal of the World Aquaculture Society, 2011, 42(3): 339-346.

[92] Ebeling J M, Timmons M B, Bisogni J J. Engineering analysis of the stoichiometry of photoautotrophic, autotrophic, and heterotrophic removal of ammonia-nitrogen in aquaculture systems[J]. Aquaculture, 2006, 257(1): 346-358.

[93] Falkowski P, Scholes R J, Boyle E, et al. The global carbon cycle: a test of our knowledge of earth as a system[J]. Science, 2000, 290(5490): 291-296.

[94] Raven J A, Falkowski P G. Oceanic sinks for atmospheric CO2[J]. Plant, Cell and Environment, 1999, 22(6): 741-755.

[95] Raven J A, Finkel Z V, Irwin A J. Picophytoplankton: Bottom-up and top-down controls on ecology and evolution[J]. Vie et Milieu, 2005, 55(3-4): 209-215.

[96] Van de Waal D B, Verschoor A M, Verspagen J M H, et al. Climate-driven changes in the ecological stoichiometry of aquatic ecosystems[J]. Frontiers in Ecology and the Environment, 2009, 8(3): 145-152.

[97] Tortell P D, DiTullio G R, Sigman D M, et al. CO2effects on taxonomic composition and nutrient utilization in an Equatorial Pacific phytoplankton assemblage[J]. Marine Ecology-Progress Series, 2002, 236: 37-43.

[98] Fu F X, Warner M E, Zhang Y H, et al. Effects of increased temperature and CO2on photosynthesis, growth, and elemental ratios in marineSynechococcusandProchlorococcus(Cyanobacteria)[J]. Journal of Phycology, 2007, 43(3): 485-496.

[99] Hutchins D A, Fu F X, Zhang Y, et al. CO2control of Trichodesmium N2fixation, photosynthesis, growth rates, and elemental ratios: Implications for past, present, and future ocean biogeochemistry[J]. Limnology and Oceanography, 2007, 52(4): 1293-1304.

[100] Kuijper L D J, Berg M P, Morri⊇n E, et al. Global change effects on a mechanistic decomposer food web model[J]. Global Change Biology, 2005, 11(2): 249-265.

[101] Elser J J, Andersen T, Baron J S, et al. Shifts in lake N: P stoichiometry and nutrient limitation driven by atmospheric nitrogen deposition[J]. Science, 2009, 326(5954): 835-837.

[102] Tortell P D, Payne C D, Li Y Y, et al. CO2sensitivity of Southern Ocean phytoplankton[J]. Geophysical Research Letters, 2008, 35(4): 1-5.

[103] Mackenzie F T, Ver L M, Lerman A. Century-scale nitrogen and phosphorus controls of the carbon cycle[J]. Chemical Geology, 2002, 190(1): 13-32.

[104] Ptacnik R, Jenerette G D, Verschoor A M, et al. Applications of ecological stoichiometry for sustainable acquisition of ecosystem services[J]. Oikos, 2005, 109(1): 52-62.

[105] Robroek B J M, Adema E B, Venterink H O, et al. How nitrogen and sulphur addition, and a single drought event affect root phosphatase activity inPhalarisarundinacea[J]. Science of the Total Environment, 2009, 407(7): 2342-2348.

责任编辑 朱宝象

Reviews on Ecological Stoichiometry in Aquatic Ecosystem

WANG Fang1,2， GUO Xian-Tao1,2， DONG Shuang-Lin1,2

(1.The Key Laboratory of Mariculture， Ministry of Education， Ocean University of China， Qingdao 266003， China；2.Function Laboratory for Marine Fisheries Science and Food Production Processes,Qingdao National Laboratory for Marine Science and Technology, Qingdao 266200, China)

Ecological stoichiometry integrates the fundamental principle of biology,chemistry and phy-sics, and is the discipline to study the balance of multiple chemical elements(mainly C、N、P) and energy in ecological processes. Ecological stoichiometry combines all aspects of ecology (molecular, individual, population, ecosystem and global scale) through elements ratio. At present, C∶N∶P stoichiometry has been incorporated successfully into many levels of biology from molecule, cell, population and community to ecosystem and globle. This article reviews the application of C∶N∶P stoichiometry to the studies of ecological problems in aquatic ecosystem, including growth rate hypothesis, homeostasis mechanism, food web, nutrient cycling and biogeochemistry. Meanwhile, we also put forward some perspectives for future research to be conducted with an aim to promote this discipline of research in this world.

aquatic ecosystem; ecological stoichiometry; elements ratio; growth rate hypothesis; homeostasis mechanism; food web; nutrient cycling; biogeochemistry

国家十二五科技支撑计划项目(2011BAD13B03)资助

2014-12-31；

2015-09-25

王 芳(1966-)，女，教授。 E-mail：wangfang249@ouc.edu.cn

Q143

A

1672-5174(2015)12-016-09

10.16441/j.cnki.hdxb.20140428