重金属镉对植物胁迫的研究进展*

田禹璐，朱 宏

(哈尔滨师范大学)

0 引言

2005年4月至2013年12月，我国开展了首次全国土壤污染状况调查.全国土壤环境状况总体不容乐观，部分地区土壤重金属污染较重，镉是无机污染物中主要污染源.Cd2+毒性强，通过多种途径进入土壤，被植物吸收并积累，当Cd2+超过一定浓度以后，就会影响植物的生长发育和生理生化过程，如植物的外部形态变化，植株萎缩，对细胞结构有所破坏，光合作用受阻，蒸腾作用也受影响，干扰植物代谢［1－3］，从而影响作物品质和产量.Cd2+流入食物链，人类食用后会严重影响身体健康，如日本在20世纪中期，人们普遍发生浑身疼痛的症状，正是饮用了含Cd2+的水以及食用了含Cd2+的大米导致的，这就是被列为世界八大公害之一的骨痛病［4－5］.近年来，学者对重金属Cd2+对植物的胁迫做了很多研究工作，该文对这方面研究现状作归纳与分析.

1 镉影响植物种子的萌发

种子萌发是最早感知重金属镉胁迫及评价植物对重金属镉耐性的重要阶段.不同的植物种子在Cd2+胁迫下萌发过程表现出一定差异，但总体上表现为低浓度Cd2+不影响或提高种子发芽率、发芽势、活力指数及促进芽生长的作用;高浓度的Cd2+则会降低种子的发芽率和活力指数，且Cd2+对根的抑制效应大于芽.低浓度Cd2+促进芽生长的原因目前还不了解，但Cd2+对根生长的影响大于对芽生长的影响，原因如下:第一，当种子吸胀萌动时，胚根快速吸水伸长并最先突破种皮，这使根在Cd2+的积累量上、在受Cd2+胁迫的时间进程上大于芽，同时根细胞壁中存在大量交换位点，能将重金属离子固定在这些位点上，从而阻止重金属离子进一步向芽转移;第二，Cd2+可诱导根系产生逆境乙烯，并向地上部输导，逆境乙烯对细胞有很强的伤害作用，这种伤害也首先发生在根部［6］.张杏辉等［7］用不同浓度的Cd2+溶液对白菜种子进行培养，观察白菜受Cd2+胁迫后的变化和受伤害的程度.实验结果表明:白菜幼苗可以富集一定量的 Cd2+，Cd2+对白菜幼苗的损伤首先表现在根毛和根毛区，较低浓度的Cd2+对白菜种子的萌发有一定的促进作用，而高浓度的Cd2+则对种子萌发有明显的抑制作用.陈世军［8］研究了不同浓度Cd2+对辣椒种子发芽率、胚根与胚轴生长影响.结果表明:低浓度Cd2+能提高辣椒种子发芽率，促进辣椒胚根、胚轴生长.较高浓度Cd2+降低辣椒种子发芽率，抑制辣椒胚根、胚轴生长.类似研究还有 Cd2+对长刺酸模和野老鹳草［9］、玉米［10］、大豆［11］、龙葵［12］、高羊茅［13］等种子萌发影响.

2 镉影响植物对矿物质的吸收

植物的根作为最直接接触土壤的器官，易被动吸收土壤中的Cd2+，因此也会对植物吸收矿物质方面造成影响，这些矿物质元素主要包括Cu、Zn、Mn、Fe、Mg、Ca、K、P 等.Cd2+诱导下，水稻［14］、小麦［15］、豌豆［16］等农作物对上述矿质元素的吸收与积累均发生变化，而且变化的程度和方向，不仅与植物的种类有关，而且还与矿物质元素种类、镉的浓度有关.刘柿良［17］等学者们研究长春花发现，植物各器官生物量的生产，C、N和K积累量均表现出先升高后降低的趋势，然而叶片的P积累量呈降低趋势.小麦［18］根系在镉的胁迫下对矿物质元素的吸收发生变化，元素Ca、Cu、Fe、Mg、Mn、Na 的吸收量随 Cd2+浓度升高而增加，而吸收量随Cd2+浓度升高而减少的元素是K和 Zn.草莓［19］在 Cd2+的胁迫下，对其根矿质元素含量和分布都有影响.高量Cd2+降低草莓根中 Cu、Mn、Zn、Fe、K、Ca、Mg、P 的积累，叶片相应元素以及B、Mo含量也随Cd2+浓度增大而呈降低趋势;但Cd2+浓度较低时，K、Mg、P、Zn在叶、根中的含量均增加，而后才随Cd2+处理浓度提高而降低.在Cd2+胁迫下，同一元素在叶、根之间的分布也受到影响，而且某些矿质元素量间有显著相关性.

3 镉对植物生理生化的影响

Cd2+是植物生命活动中的非必需元素，Cd2+的物理性质能使其易进入植物的组织、细胞中，直接与酶活性中心结合，导致生物大分子构象改变，酶活性丧失［20］，干扰细胞的正常生理代谢［21］，破坏植物叶绿素与蒸腾作用［22－23］，造成植物的生长紊乱甚至死亡.

3.1 镉破坏植物的叶绿体及干扰叶绿素合成

在高等植物中，光合系统对重金属镉胁迫非常敏感，Cd2+胁迫下植物的光合作用受到严重的抑制，症状为植物叶片失绿，有些植物叶片上有红褐色灼烧状斑点［24］.Cd2+抑制植物光合作用的过程与叶片叶绿体超微结构破坏、叶绿素含量下降等众多因素相关.苏金为［25］等研究证实，Cd2+主要破坏茶叶叶片叶绿体的膜性结构，导致类囊体减少及降解，叶绿体外膜局部破裂，基质外泄.施国新［26］发现高浓度的镉能使黑藻叶绿体或类囊体膨胀和解体.原因是进入叶绿体内的Cd2+多数沉积在膜结构上，Cd2+与蛋白质中的巯基有很强的亲和力，Cd2+与膜蛋白结合而使蛋白质变性，膜结构改变.陈国祥等［27］发现，随Cd2+处理浓度增大，莼菜叶片叶绿素a/b含量均明显下降.Van等［28］指出Cd2+可通过抑制植物叶绿素合成和光系统Ⅱ中光合电子的传递来影响叶绿体的功能.烟草叶片［29］灰杨与青杨幼苗叶片［30］、玉米幼苗［31－32］等随着镉处理浓度的增加，许多参数和与效率都在下降，包括叶绿体光系统Ⅱ，叶绿素a荧光参数最大光化学效率，光系统Ⅱ电子传递量子效率等.

3.2 镉影响植物的细胞膜渗透性

Cd2+胁迫下植物体内产生活性氧等自由基，引起氧化胁迫，导致膜渗透性改变［33］.关伟［34］等研究桃树根尖细胞发现，随营养液中Cd2+浓度加大和处理时间的延长，桃树根系细胞超微结构变化明显.在16 mg/kg Cd2+处理下9 d时，桃根细胞发生质壁分离，染色质凝聚、核膜断裂、核仁消失、液泡膨胀、线粒体数目和嵴突减少直至消失，细胞破裂直至细胞结构解体.Cd2+刺激植物产生活性氧，引起氧化胁迫，使细胞膜受到伤害，是其产生毒性的主要原因［35］.

一般认为植物细胞膜是Cd2+伤害位点，膜脂过氧化作用增加了膜不稳定性，易引起细胞内离子渗透［36］，Dixit等［37］发现 Cd2+之所以能破坏豌豆细胞膜的结构，是Cd2+导致膜脂过氧化的缘故.油菜［38］幼苗用不同浓度的 CdCl2溶液灌溉后，当处理浓度大于1 mg/L时，叶组织细胞脂质过氧化水平升高，膜结构损伤，膜透性增大.

3.3 镉对植物的保护酶活性的影响

Cd2+可以直接取代细胞内某些微量元素，与酶的活性部位相结合，从而影响酶的活性，对功能造成阻碍［39］.自由基清除系统的酶类:超氧化物歧化酶(SOD)、过氧化物酶(POD)以及过氧化氢酶(CAT)是植物应对外界逆境胁迫的重要酶类，被称为植物的保护酶系统［40］.当植物受到Cd2+胁迫后，保护酶系统的酶类发生相应变化，但其变化程度因物种差异而不同.例如，10～80 mg/L CdCl2胁迫下，旱萝卜幼苗的生长受到抑制，但其POD活性与对照组相比无明显变化，而在此浓度范围胁迫下，烟草苗POD活性呈升高趋势［41］.酶活性变化程度还与重金属Cd2+胁迫强度有关.用不同浓度CdCl2处理油菜幼苗，当处理浓度大于1 mg/L时，油菜幼苗叶片组织POD、CAT活性均表现不同程度升高［42］.当土壤Cd2+含量小于22.3 mg/kg时，桑树 POD、SOD 活性无明显变化;当其含量超过22.3 mg/kg时，SOD活性表现为降低趋势;当镉含量超过145 mg/kg时，POD才表现出明显的下降趋势［43］.保护酶系统保护植物不受外界伤害是有限度的，外界伤害低于这个限度保护酶系统酶活性升高，来保护植物免收外界伤害，当外界伤害高于这一限度，保护酶活性则下降，不能继续对植物起到很好的保护.高浓度的Cd2+不只影响保护酶系统SOD、POD及CAT的活性，还对根系固氮酶、脱氢酶、脱氧核酸酶、核糖核酸酶、抗坏血酸过氧化物酶等起到抑制作用［44－45］.

4 植物耐镉胁迫的机制

4.1 植物根对镉的限制吸收和富集作用

植物根部在限制Cd2+进入体内的过程中起到重要作用，其表皮细胞的细胞壁、根分泌物、菌根等作为限制Cd2+的第一道屏障［46］.研究表明红树植物的根部是Cd2+等重金属离子主要的富集部位，且红树植物的根具有发达的凯氏带可防止根部吸收过多的重金属和运输有害物质［47］.邵国胜［48］等研究表明，外部Cd2+水平越高，水稻的地上部中镉积累量反而较少，这可能是由于水稻根对重金属限制吸收及富集的作用.一些超富集植物在Cd2+胁迫下，根部吸收的Cd2+有70%～90%积累在根尖细胞的细胞壁上.

4.2 抗氧化酶活性的提高

Cd2+胁迫造成植物产生活性氧自由基，但是植物可以通过保护酶系统(SOD、POD、CAT)来保护自身，从而减小甚至免于活性氧造成的氧化伤害，这种保护机制普遍认为是植物抗重金属胁迫的生理反应［49］.

Cd2+胁迫下不同种植物的抗氧化系统表现出比较大的差异.研究表明一些Cd2+耐受性植物在中低浓度Cd2+胁迫下，SOD、POD、CAT活性随着胁迫浓度升高而增强，即使在高浓度Cd2+胁迫下它们酶活性仍可维持较高水平，可以此作为筛选Cd2+耐受型植物的指标之一.金山研究发现当Cd2+处理浓度为最大值50 mg/kg时，白三叶SOD、POD和CAT含量随着镉胁迫浓度的升高呈现总体上升的趋势，能有效缓解镉对白三叶的毒害.说明白三叶对Cd2+有一定耐受性及适应性［50］.

4.3 螯合作用

植物螯合肽，又名植物络合素，这类多肽具有特殊结构.这种多肽并不是基因直接编码产生，而是植物螯合肽合成酶(PCS)催化谷胱甘肽合成，PCS的活性，在重金属的存在下才能激活，这类重金属如 Cd、Ag、Pd、Cu、Hg 等元素.植物体内游离氨基酸中的羧基、氨基、巯基和酚基等功能团可以与金属离子结合形成稳定的螯合物，对有毒重金属具有钝化和解毒作用［51］.在分子机制上，Cd2+可诱导植物络合素(PC)的合成，降低和减轻重金属Cd2+对植物的毒害作用［52］.

4.4 抗胁迫基因与胁迫蛋白

Cd2+胁迫使植物体内产生一系列变化，诱导了Cd2+耐受相关基因的表达.植物通过提高Cd2+胁迫耐性相关基因的表达，降低对植物的毒害.刘义富［53］等学者研究Cd2+胁迫下的蓖麻，提取其RNA进行电泳，发现差异性条带均出现在镉胁迫的实验组中，初步说明金属Cd2+对蓖麻的基因表达造成了影响.李静［54］等利用烟草的cDNA酵母表达文库筛选Cd2+胁迫相关基因，结果表明该基因能够提高植物对重金属的耐受性.Lee等(2010)［55］利用蛋白质组学方法研究Cd2+胁迫对水稻叶片和根组织的蛋白质水平的影响，结果表明水稻根组织中的差异蛋白一般为氧化胁迫防卫蛋白.植物耐Cd2+胁迫的分子机制解析是今后研究的热点，值得进一步探讨.

5 问题与展望

综上所述，植物对Cd2+的吸收、运输和耐受机制已经有了比较深刻的认识，然而仍存在一些问题待解决，如Cd2+胁迫植物使其生理生化产生的正负效应的界限在哪里，植物耐Cd2+分子机制的深入探讨以及不同植物的耐性差异等等.这些问题的解决对于培育和筛选高抗Cd2+胁迫的植物资源有重要意义，为筛选高耐性植物的品种提供理论依据.同时，根据植物在Cd2+胁迫下的生理生化反应特性，可以作为检测受重金属污染的土壤或水体指示指标，间接反映出其污染程度，这有可能是未来科学研究的深入领域，因此拥有巨大的潜力空间.

［1］Nriagu J O，Pacyna J M.Quantitative assessment of worldwide contamination of air，water and soils by trace metals［J］.Nature，1988，333(6169):134–139.

［2］Peter stair.Two new Reports Show industrial Toxins Common in Human Bodies，World Watch［J］.Washington，2005，18(6):7－8.

［3］杨居荣，贺建群，蒋婉如.Cd污染对植物生理生化的影响［J］.农业环境保护，1995，14(5):193–197.

［4］林植芳，李双顺，林桂珠，等.水稻叶片的衰老与超氧物歧化酶活性及脂质过氧化作用的关系［J］.植物学报，1984，26(6):605－615.

［5］Bazzaz FA，Rolfe GL，Garlson RW.The effect of cadmium on photosynthesis and transpiration of excised leaves of corn and sunflower［J］.Physiol，Plant，1974，34:373–377.

［6］崔永行，范仲学，杜瑞雪.镉胁迫对甜高粱种子萌发的影响［J］.华北农学报，2008，23:140–143.

［7］张杏辉陈懿.镉胁迫对白菜种子萌发的影响［J］.南方园艺，2009，20(6):7–9.

［8］陈世军，张明生，韦美玉.Cd2+对辣椒种子萌发的影响［J］.种子，2009，28(6):23–25.

［9］廖钢，张志飞，王俊丽.镉胁迫对野老鹳草和长刺酸模种子萌发的影响［J］.草原与草坪，2011，31(1):47－49.

［10］刘文胜，周婵，郭盘江.镉对玉米种子萌发及胚生长的影响［J］.湖北农业科学，2010，49(4):842－844.

［11］吴鹏、周青.大豆种子萌发对镉胁迫响应的观察［J］.大豆科学，2009，28(5):853－855.

［12］刘金光、张玉秀、史沛丽.镉对龙葵种子萌发及子叶抗氧化酶活性的影响［J］.农业环境科学学报，2012，31(5):880－884.

［13］张震，徐丽，杨洁.重金属胁迫对高羊茅种子萌发的影响［J］.中国农学通报，2008，24(4):386–389.

［14］Liu J G，etal.Correlations between cadmium and mineral nutrients in absorption and accumulation in various genotypes of rice under cadmium stress［J］.Chemosphere，2003，52(9):1467－1 473.

［15］张国平.不同水平下小麦对镉及矿质养分吸收和积累的品种间差异［J］.应用生态学报，2002，13(4):454–458.

［16］Sandalio L M，et al.Cadmium－induced changes in the growth and oxidative metabolism of pea plants［J］.Journal of Experimental Botany，2001，52(364):2115–2126.

［17］刘柿良，石新生，潘远智.镉胁迫对长春花生长，生物量及养分积累与分配的影响［J］.草业学报，2013，22(3):154－160.

［18］张玲，李俊梅，王焕校.镉胁迫下小麦根系的生理生态变化［J］.土壤通报，2002，33(1):61–64.

［19］周碧青，张金彪，黄维南.镉胁迫下草莓幼龄期叶、根矿质元素积累和分布的变化［J］.亚热带植物科学，2007，36(3):4－7.

［20］郭智，原海燕，陈留根，等.镉胁迫对龙葵幼苗氮代谢及其相关酶活性的影响［J］.生态环境学报，2010，19(5):1087－1091.

［21］倪才英，李华，骆永明，等.铜、镉及其交互作用对泡泡草细胞超微结构的影响［J］.环境科学学报，2004，24(2):343－348.

［22］柯世省，张崇邦，王江.不同光强下镉胁迫对紫茉莉光合作用和抗氧化系统的影响［J］.环境科学学报，2009，29(6):1302－1310.

［23］段文芳，石贵玉，秦丽凤.镉胁迫对桐花树光合、蒸腾作用及保护酶活性的影响［J］.安徽农业科学，2008，36(4):1355－1356.

［24］Barcelo J，Poschenrider C，Andreu I，Gunse B.CADmium–induced decrease of water stress tesistance in bush bean plants effect of Cd on water potential，relative water content，and cell wall elasticity.Plant Physiol，1986(125):17–25

［25］苏金为，王湘平.镉离子对茶叶光合机构及性能的影响［J］.茶叶科学，2004，24(1):65–69.

［26］施国新，杜开，解凯彬.汞、镉污染对黑藻叶细胞伤害的超微结构研究［J］.植物报，2000，42(4):373–378.

［27］陈国祥，施国新，何兵.Hg、Cd对莼菜越冬芽光合膜光合化学活性及多肽组分的影响［J］.环境科学学报，1999，19(5):521－525.

［28］Van Assche F，Clijsters H.Effects of metal on enzyme activity in plants.Plant Cell Enviroment，1990(13):195–206.

［29］吴坤，吴中红，邰付菊，等.镉胁迫对烟草叶激素水平、光合特性、荧光特性的影响［J］.生态学报，2011，31(16):4517－4523.

［30］冯世静，杨途熙，张艳军，等.镉胁迫对杨树光合特性的影响［J］.农业环境科学学报，2013，32(3):539–547.

［31］惠俊爱，党志，叶庆生.镉胁迫对玉米光合特性的影响［J］.农业环境科学学报，2010，29(2):205–210.

［32］郭书奎，赵可夫.NaCl胁迫抑制玉米幼苗光合作用的可能机理［J］.植物生理报，2001，27(6):461–466.

［33］杨卫东，陈益泰.镉胁迫对旱柳细胞膜透性和抗氧化酶活性的影响［J］.西北植物学报，2008，28(11):2263–2269.

［34］关伟，张金珠，王占全.镉胁迫对桃树根尖细胞超微结构的影响［J］.北京农学院学报，2010，25(3):18–20.

［35］Smeets K，Cuypers A，Lambrechts A，etal.Induction of oxidative stress and antioxidative mechanisms in Phaseolus vulgar is after Cd application［J］.Plant Physiology and Biochemistry，2005，43:437–444.

［36］苏金为，王湘平.镉诱导的茶苗茎尖核酸代谢与细胞超微结构变化研究［J］.中国生态农业报，2005，13(2):87－90.

［37］Dixit V，Pandey V，Shyam R.Differential antioxidative responses to cadmium in roots and leaves of pea［J］.Journal of Experimental Botany，2001，52(358):1101–1109.

［38］徐秋曼，陈宏.镉对油菜叶细胞膜的损伤及细胞自身保护机制初探［J］.农业环境保护，2001，20(4):235–237.

［39］杨居荣，贺建群.农作物对Cd毒害的耐性机理探讨［J］.应用生态学报.1995，6(1):87－91.

［40］刘海亮，崔世民.镉对作物种子萌发、幼苗生长及氧化同工酶的影响［J］.环境科学，1991，12(6):29－31.

［41］李元，王焕校，等.Cd、Fe及其符合污染对烟草叶片几项生理指标的影响［J］.生态学报，1992，12(2):147－153.

［42］徐秋曼，陈宏信.锌、镉复合污染对重金属蓄集植物黑麦草养分吸收及锌、镉积累的影响［J］.生态毒理学报，2006，1(1):70－74.

［43］陈朝明，龚惠群.Cd对桑叶品质生理生化特性的影响及其机理研究［J］.应用生态学报.1996，7(4):417－423.

［44］孙赛初，王焕校.水生维管束植物受镉污染后的生理变化及受害机制初探［J］.植物生理学报，1985，11(2):113－121.

［45］金琎，叶亚新，王梅娟.镉胁迫下番茄保护酶系统的动态分析［J］.江苏农业科学，2008，5:142–145.

［46］Marschner H.Mineral nutrition of higher plants［M］.2nd edn.London，1995.

［47］Wang W Q，Li P.Studies 0n the heavy metal pollution in the mangrove ecosystems［J］.Marine Sciences，1999，3:45–48.

［48］邵国胜，谢志奎，张国平.杂草稻和栽培稻氮代谢对镉胁迫反应的差异［J］.中国水稻学，2006，20(2):189–193.

［49］刘柿良，杨容孑，潘远智.镉胁迫对长春花质膜过氧化、ATP酶及5，－核苷酸酶活性的影响［J］.农业环境科学学报，2013，32(5):916–914.

［50］金山.白三叶对镉污染土壤的修复潜力研究［J］.西北农林科技大学研究生论文，2013:24－25

［51］陈吉美.镉对植物胁迫效应的研究进展［J］.安徽农学通报，2010，16(3):46–47.

［52］鄂志国，张玉屏，王磊.水稻镉胁迫应答分子机制研究进展［J］.中国水稻科学，2013，27(5):539－544.

［53］刘义富，毛昆明.镉胁迫下蓖麻相关基因表达的mRNA差异显示［J］.云南农业大学学报，2013，28(5):682－686.

［54］李静，王晶，张美.利用烟草的cDNA酵母表达文库筛选镉胁迫相关基因［J］.河南农业学，2013，42(3):46–49.

［55］Lin Y L，Chao Y Y，Kao C H.Exposure of rice seedlings to heat shock protects against subsequent Cd－induced decrease in glutamine synthetase activity and increase in specific protease activity in leave.J Plant Physiol，2010，167(13):1061–1065.