睡眠对儿童执行功能的影响*

王天宇 王明怡

(北京林业大学心理学系,北京 100083)

执行功能(executive functions,简称 EFs)是一个复杂且重要的概念。李红和王乃弋(2004)曾将其概括为个体对思想和行动进行有意识控制的心理过程。Miyake认为,作为复杂认知系统的重要部分,执行功能由工作记忆刷新、抑制控制和认知灵活性三个成分组成(Miyake et al.,2000)。医学研究表明,执行功能与缓慢发展的大脑前额叶皮层(prefrontal cortex,简称PFC)密切相关,而McCoy和 Strecker(2011)指出睡眠影响着前额叶皮层的发展,因此,睡眠和执行功能在儿童脑发育方面有着重要的联系。有研究者发现,睡眠对执行功能的影响,在婴幼儿期就已经出现(Bernier,Carlson,Bordeleau,&Carrier,2010)。

作为人类赖以生存的生理现象之一,睡眠与人类的生理、心理、行为等层面密切相关。诸多大样本研究报告(李生慧等,2008;张民,李丽红,孙亚君,郭芳,2007;雍那等,2012)表明,我国学龄儿童的睡眠问题日渐严峻,睡眠质量令人堪忧。那么儿童的睡眠总量和睡眠质量对执行功能影响如何？不同年龄的儿童,这种影响是否一致？睡眠问题对儿童执行功能的影响又是怎样？目前的研究的局限和问题有哪些？以下将依据近几年的研究,针对这些问题进行探讨。

1 睡眠总量与睡眠质量对儿童执行功能的影响

睡眠总量与睡眠质量是衡量儿童睡眠情况极为重要的两个指标,二者均可以通过仪器或量表测量。睡眠总量,是指从个体入睡(sleep onset)到觉醒(wake up)所经历的时间。睡眠质量,倾向于说明有关睡眠状态的经验性指标,例如睡眠过后所能感受到的休息的程度等,可以运用多导睡眠图(polysomnogram,简称 PSG)或体动记录仪(Actigraphy)记录睡眠过程中的觉醒次数、真实睡眠比例等客观指标评估,也可以运用较为成熟的量表(如匹兹堡睡眠质量量表、儿童睡眠习惯问卷等)评估。Dewald,Meijer,Oort,Kerkhof和 Bögels(2010)指出,尽管睡眠质量和睡眠总量具有一定的重叠性,但各自对执行功能的影响是不同的,因此可以分离并进行对比研究。

1.1 睡眠总量与睡眠质量对儿童执行功能的影响不同

睡眠总量和睡眠质量对儿童执行功能的影响,在早期的研究中就已经被发现。Sadeh,Gruber和Raviv(2002)采取横断研究的方法,用神经行为评估系统(Neurobehavioral Evaluation System,简称NES)和体动记录仪分别对儿童的执行功能和睡眠状态进行测量,发现在自然睡眠的情况下,睡眠质量影响了符号-数字替换(Symbol-digit substitution,简称 SDS)任务和持续性操作测验(Continuous performance test,简称CPT)任务的得分,这两个范式反映了执行功能中的抑制控制能力。而睡眠总量与儿童执行功能中工作记忆、抑制控制和认知灵活性三个成分都无关。Buckhalt,El-Sheikh和Keller(2007)的研究虽然没有系统地对执行功能进行测量,但是通过对伍德考克-约翰逊测验第三版(Woodcock-JohnsonⅢ,简称 WJⅢ)中的倒背数字(numbers reversed,简称NR)和听觉工作记忆(auditory working memory,简称 AWM)这类涉及执行功能中工作记忆成分的任务进行测量,也发现睡眠总量并不影响任务表现,只有睡眠质量存在影响。但是,睡眠总量与执行功能的发展并不是完全无关,后续的研究表明,儿童三年级时的睡眠总量能够预测五年级时的工作记忆及认知灵活性两个成分的得分(Buckhalt,El-Sheikh,Keller,&Kelly,2009)。从结果上看,在自然睡眠的条件下,儿童睡眠质量对执行功能的影响倾向于即时性,睡眠总量的影响具有滞后性,或者说具有预测性。

为什么会出现这种差异呢？可能在测量手段上,睡眠质量相对更加详细、复杂,但更为重要的或许是睡眠总量本身的特性。一项长达10年的追踪研究表明,儿童自然条件下的睡眠总量,从个体角度来看较为稳定,但是从群体角度来看,存在着较大的个体差异。(Jenni,Molinari,Caflisch,&Largo,2007)。在横断研究中,一般难以发现儿童自然条件下睡眠总量与执行功能的关系,但是在人为控制的条件下,睡眠总量的作用就会得到凸显。Sadeh,Gruber和Raviv(2003)曾连续3天控制儿童的就寝时间以控制睡眠总量,将儿童分为睡眠限制组(减少睡眠总量)、睡眠延长组(增加睡眠总量)和控制组(睡眠总量不变),并运用神经行为评估系统对执行功能进行前后测。结果发现仅仅多睡了35分钟,睡眠延长组儿童的工作记忆和抑制控制能力就得到了显著提高,而此时睡眠质量并不再是一个关键因素。值得注意的是,睡眠限制组和控制组在工作记忆和抑制控制能力上并没有显著差异,这说明睡眠总量与执行功能并不是简单的线性关系。在成人研究中,一整夜的睡眠剥夺(24小时内睡眠总量为 0)会显著影响被试的工作记忆、抑制控制和认知灵活性(宋国萍,张侃,苗丹民,皇甫恩,2008;Nilsson et al.,2005)。而在Sadeh的研究中,睡眠限制组儿童被减少的睡眠时间仅有 41分钟,远不能达到“剥夺”的程度,因此没有显现出执行功能的下降。可以看出,同等强度的睡眠延长和睡眠限制对儿童的影响效果并不相同。出于保证儿童生理、心理健康发展的考虑,研究者们极少会对儿童的睡眠进行人为控制,在一定程度上限制了对该问题的进一步探讨,但是 Sadeh的研究从另外一个方向对我们进行了引导,指明了积极干预儿童睡眠进而促进执行功能的可行性。

1.2 年龄在睡眠总量与睡眠质量对执行功能影响过程中的作用

在婴儿阶段,睡眠总量和睡眠质量对执行功能的影响主要体现在夜间睡眠比例上。Bernier等人(2010)曾运用延迟满足(Delay of Gratification)、形状 Stroop(Shape Stroop)和婴儿 Stroop(Baby Stroop)三个抑制控制任务对婴儿进行测试,并通过后续的追踪(Bernier,Carlson,Deschênes,&Matte-Gagné,2012)发现婴儿 12个月时夜间睡眠总量占全天睡眠总量的比率能够显著预测 26个月时抑制控制能力的发展,还通过藏罐子(Hide the Pots)任务发现婴儿18个月时夜间睡眠总量占全天睡眠总量的比率与当时的工作记忆能力相关。同时,Touchette等(2007)还通过对1492名婴儿的睡眠情况进行长期追踪发现,婴幼儿阶段睡眠总量过低是非常危险的信号。他们运用皮博迪图片词汇测验修订版(Peabody Picture Vocabulary Test Revised,简称PPVT-R)和韦氏儿童智力量表第三版(Wechsler Intelligence Scale for Children-Third Edition,简称 WISC-III)中代表性较强的积木任务(Block Design)分别对被试5岁时的言语能力和6岁时的认知能力进行测量,发现儿童40个月之前的睡眠缺失会对言语及认知功能的发展造成的损害,并且极有可能无法通过后续的睡眠改善进行弥补。虽然Touchette没有直接对执行功能进行研究,但是这种不可逆的损害也为我们敲响了警钟。

学龄儿童在睡眠时间上逐步规律,睡眠与执行功能的联系也逐步减弱。Sadeh等人(2002)将小学二年级、四年级和六年级三组儿童的睡眠与执行功能之间的关系进行对比,发现睡眠质量对工作记忆能力和抑制控制能力的影响,在二年级儿童群体中表现的最为明显。Buckhalt等人(2009)的纵向研究则发现儿童三年级时的睡眠总量能够预测五年级时与工作记忆对应的两个任务以及认知灵活性所对应的概念形成(concept formation,简称CF)任务的表现。

而到了青少年阶段,睡眠总量和睡眠质量与执行功能间的联系变得更弱。Anderson,Storfer-Isser,Taylor,Rosen和Redline(2009)运用代利斯-卡普兰执行功能测评系统(The Delis-Kaplan Executive Function System,简称D-KEFS)对平均年龄为13.6岁的青少年进行执行功能测量,发现通过体动记录仪测量到的睡眠总量和睡眠质量与青少年的执行功能无关,但是爱泼沃斯嗜睡量表(Epworth Sleepiness Scale,简称ESS)自评得分较高的青少年,工作记忆和抑制控制成分相对应的分测验结果普遍较差。Jiang等人(2011)以青少年和成人为被试,测量了简单言语工作记忆(simple verbal working memory,简称SVWM)和复杂言语工作记忆(complex verbal working memory,简称CVWM),发现对青少年被试而言,连续5天减少2小时的睡眠总量,虽然对两个任务的正确率并没有影响,但是会增加完成任务的反应时,而在成人群体中,实验组与控制组在两个测试的两个指标上都不存在差异。

这些研究结果说明,儿童年龄越小,睡眠总量和睡眠质量对执行功能的影响就越大,而随着年龄的增长,睡眠对执行功能不同成分的具体影响会发生变化。例如,Buckhalt等人(2009)的研究表明,小学三年级儿童“睡眠期间的活动”(sleep activity)和“睡眠问题”这两个指标与执行功能中的工作记忆显著相关,而到了五年级,执行功能与睡眠指标的联系发生了变化,此时“主观瞌睡程度”和“睡眠问题”这两个指标与执行功能中的认知灵活性成分显著相关。这也提示我们,只有抓住目标被试年龄段最为敏感的变量和指标,才能更好地找到其中的关系。

2 睡眠呼吸障碍对儿童执行功能存在消极影响

睡眠问题普遍存在于儿童成长的各个阶段。在有关执行功能的研究中,研究者们更倾向于将儿童的睡眠问题分为呼吸障碍层面和非呼吸障碍层面,其中,重点关注的是睡眠呼吸障碍(Sleep-Disordered Breathing,简称SDB)。对SDB的诊断,一般按照严重程度进行划分,习惯性打鼾是较为重要的外显参考指标(Piteo,2011)。

由于婴儿研究的诸多限制,对于睡眠问题和执行功能关系的研究一般从3～5岁的学前儿童开始。Karpinski,Scullin和Montgomery-Downs(2008)运用SDB风险父母评定报告(Parent report of risk for sleep-disordered breathing,简称 PR-RSDB)评估了学前儿童患SDB的风险,还运用经典的实验范式对执行功能中的工作记忆(吵闹的书本、数字广度任务)、抑制控制(白天黑夜Stroop、手部游戏、维度变化卡片分类任务)以及计划性(卡车装填、汉诺塔、伦敦塔任务)等成分进行了测量。Karpinski指出,被试患 SDB的风险性越大,执行功能中工作记忆、抑制控制能力和计划性的表现就越差,表现最为明显的就是抑制控制这一成分。Gottlieb等人(2004)针对 5岁儿童的研究也表明,相对于控制组儿童,出现 SDB症状的被试,运用发展性神经心理测验(A Developmental Neuropsychological Assessment,简称NEPSY)测得的执行功能中工作记忆和抑制控制能力的表现较差,通过韦氏学龄前与学龄初期儿童智力量表修订版(WPPSI-R)测得的智力水平也较低。上述研究表明,对于可能患有SDB或已经呈现出SDB症状的学前儿童来说,执行功能都有可能受到损害,所以在儿童成长的过程中,我们必须对睡眠呼吸障碍等睡眠问题加以重视。

随着年龄的增长,儿童的睡眠问题出现的比例会逐步减小,但是SDB对学龄儿童执行功能的影响仍然存在。Chervin等人(2006)在针对 5～12岁SDB儿童的研究中,利用视听整合持续操作测试(Integrated Visual and Auditory Continuous Performance Test)和儿童记忆量表(Children’s Memory Scale,简称 CMS)分别对抑制控制能力及工作记忆能力进行测量,发现SDB儿童在两个成分上的表现都不如健康儿童。Hill等人(2006)利用发展性神经心理测验和执行功能行为评定量表(Behavior Rating Inventory of Executive Function,简称 BRIEF)对3～7岁的SDB儿童进行类似的研究,也发现了抑制控制能力和工作记忆能力的损伤。Halbower 等人(2006)则选取了代利斯-卡普兰执行功能测评系统对6～12岁的 SDB儿童进行评估,发现被试在工作记忆成分和反应准备(response preparation)两个维度上的表现不如健康儿童。上述三个研究在执行功能的测量手段上并不一致,但是共同指向了一个问题,那就是SDB的确会对学龄儿童的执行功能中的一些成分带来危害。

值得注意的是,Calhoun等人(2009)的大样本研究指出,睡眠问题和执行功能不是简单直接的线性关系或因果关系,而是遵从着更为复杂的影响机制。Barnes,Gozal和 Molfese(2012)通过对ERP技术的使用,发现出现SDB症状的儿童,虽然在执行功能的结果上与健康儿童无差异,但却需要激活更多的脑区去帮助完成任务。并且,在经历过重复刺激后,不能有效地抑制非必要脑区的激活状态。最为重要的是,ERP结果表明,与控制组儿童相比,SDB儿童对顶叶皮层上楔前叶部分的激活,明显慢于控制组儿童,而这一脑区被认为与执行功能密切相关。这说明,两组儿童在神经过程上存在差异,SDB确实对认知发展不利。

既然SDB与儿童的执行功能有联系,那么通过手术治疗SDB会不会间接地提升执行功能呢？在Halbower等人(2006)和Chervin等人(2006)的研究中,儿童在接受扁桃体切除手术治疗后,执行功能中的工作记忆和抑制控制能力较比术前有所提升。但 Kohler等人(2009)运用发展性神经心理测验作为测量手段对3～12岁的SDB儿童进行前后测,却未发现术后执行功能的改善。对此,Kohler认为,由于个体间的差异较大,研究选取的被试较少,执行功能的提升可能需要较长的时间才能显现,因此中短期的追踪可能得不到结果。

Bernier,Beauchamp,Bouvette-Turcot,Carlson和 Carrier(2013)指出,睡眠过程,可以帮助脑得到充分休息,补充糖原,平衡各种神经压力,促进各类蛋白质过程,这对于儿童的大脑可塑性的影响是极其重要的。SDB可能会打乱儿童正常的睡眠节奏和模式,影响到脑部发育,进而影响儿童的各类执行功能。Bernier还认为儿童早期的睡眠极为特殊,如果在模式上不够成熟,即便保证睡眠总量,也无法满足脑部发育需要,因此 SDB极有可能是通过影响儿童脑部发育进程而影响执行功能的。但是究竟是SDB损害了脑部发育,还是特定脑区的损伤导致了 SDB,其中的关系仍有待于进一步探索(Halbower et al.,2006)。

综上,睡眠呼吸障碍对儿童发展的不利影响确实存在,对执行功能的负面影响体现在所有成分上,其中最为明显的就是工作记忆和抑制控制能力。针对SDB的临床治疗可能会改善儿童的执行功能,但是在短期内可能并不明显。

3 基因、家庭社会经济地位和施测时间的影响

在此类研究中,除年龄外,还有一些因素需要得到关注。

一些研究者从基因角度入手,发现了睡眠与认知功能在基因方面的联系。Gozal,Capdevila,Kheirandish-Gozal和 Crabtree2007)利用鉴别能力量表(Differential Ability Scales,简称DAS)和发展性神经心理测验进行测验发现,拥有载脂蛋白 E(apolipoprotein E,简称ApoE)中的ε4等位基因的儿童被试,在睡眠和认知两个方面同时出现问题的风险最大。Gozal等人(2012)的后续研究还发现,健康儿童、SDB群体中未出现认知问题以及出现认知问题的三组儿童,在苷酸磷酸氧化酶(NADPH oxidase,简称 NOX)基因表现上存在显著差异。Gozal认为,一些特定的基因同时影响着儿童的睡眠和认知功能,极为关键。虽然Gozal没有报告这两个测评工具具体维度的得分,上述两种基因对执行功能各个成分的具体影响尚不清楚,但他的发现为我们在基因方向的研究提供了重要线索。

从环境的影响来看,儿童的家庭社会经济地位(Socioeconomic status,简称SES)这一变量也相当重要,近期的研究强调了SES在睡眠与执行功能关系之间的调节作用。Buckhalt等人(2009)选取了小学三年级的儿童进行追踪研究,发现在保证睡眠质量的前提下,高SES和低SES群体的儿童在伍德考克-约翰逊测验第三版中有关工作记忆和认知灵活性的任务表现上没有差异,但是,当睡眠质量降低时,低 SES儿童表现更差。并且,SES中的“父母的受教育水平”这一指标在儿童三年级就寝时间的变化性对五年级时工作记忆能力表现的预测关系中也起到了调节作用。小学三年级时就寝时间变化性较低的情况下,父母受教育水平较高的儿童在后续的执行功能表现中更好。另有研究表明,青少年的嗜睡度对执行功能的影响,在父母教育水平偏低的被试群体中最为显著(Anderson et al.,2009)。可以看出,SES对睡眠和执行功能间关系的影响是不容忽视的,因此在相关研究中,一般都会考虑对儿童的SES进行平衡和控制,以保证结果的可比较性。

同时,儿童执行功能的测量时间也是应该考虑的关键点。首先,Sadeh(2002)曾指出,个体刚刚从睡眠状态转换为觉醒状态时出现的睡眠惯性(sleep inertia),会导致被试的认知、定向等能力下滑,这种状态会依据个体差异持续不等的时间,最高甚至会达到 4个小时,所以在进行相关研究的时候,需要考虑睡眠惯性的影响。其次,节律类型(chronotype)也是不容忽视的重要因素。依据Hahn等人(2012)的研究,儿童在自己的节律类型对应的时间(time of day)里,会表现出更好的工作记忆、抑制控制能力和认知灵活性。因此在施测时间的把握上,一定要充分考虑被试的状态。

4 总结与展望

回顾有关睡眠对儿童执行功能影响的文献我们可以看出,睡眠总量、睡眠质量和睡眠问题都会影响儿童执行功能的发展,这种影响的内部机制较为复杂,涉及到诸多因素,有待进一步探究。虽然此类研究的数量并不多,但所有的结果都指向共性的结论：如果在成长过程中,儿童得不到适宜的、充足的睡眠,就极有可能对未来的执行功能造成损害。随着年龄的增长,儿童睡眠的某些指标与执行功能的关系逐渐减弱,但这并不能成为我们忽视儿童睡眠健康的理由。

目前的研究已经揭示了一定的趋势与规律,但是仍然有一些问题有待进一步解决和完善：

首先,相关研究的总体趋势表明,儿童睡眠对执行功能中工作记忆和抑制控制两个成分的影响最为明显,对认知灵活性这一成分的影响则相对较弱。睡眠对儿童工作记忆成分的影响得到了最多的关注,绝大多数的研究结果都证明二者之间存在联系(Sadeh et al.,2003;Anderson et al.,2009;Buckhalt et al.,2009;Chervin et al.,2006)。睡眠对儿童抑制控制这一成分影响的研究,虽然在数量上不及工作记忆成分,但几乎所有涉及的研究都发现这种影响客观存在(Sadeh et al.,2002;Bernier et al.,2013;Karpinski et al.,2008)。而认知灵活性这一成分,在研究数量上较少(Kohler et al.,2009;Buckhalt et al.,2009;Calhoun et al.,2009),从结果上来看,也只有 Buckhalt等(2009)个别研究发现了睡眠对认知灵活性的纵向影响。可以看出,在儿童睡眠研究中,认知灵活性这一成分相对受到了忽视。对于这种现象,也许有以下几种原因。首先,由于睡眠研究更倾向于从临床角度入手,导致研究内容和研究方法存在着一定的局限性,在测量儿童执行功能的过程中,更加强调了抑制控制和工作记忆这两个成分(Halbower et al.,2006;Chervin et al.,2006;Kohler et al.,2009,因此在三个成分的测量比重上,呈现出较强的不对等性。其次,执行功能三个成分的分化发展模式比较特殊,尤其是较为复杂的认知灵活性这一成分,分化的时间较晚,并且具有很强的综合性,与抑制控制和工作记忆这两个成分都有重叠(Miyake et al.,2000),在测量的难度上较高。因此,今后的研究如果能够更多地以健康儿童为对象,在测量执行功能时,更好地平衡不同成分所占的比重,将会更加系统准确地反映出睡眠对儿童工作记忆、抑制控制和认知灵活性三个不同成分的具体影响。

其次,Mindell的两次大样本网络调查研究表明,婴幼儿的睡眠情况具有跨文化的差异：与欧美儿童相比,亚洲儿童就寝时间晚,睡眠总量低,父母报告的睡眠问题多。这些差异的产生受家庭条件、民族文化和环境等因素的影响,例如父母对婴幼儿睡眠的管控方式、父母是否与婴幼儿同屋同床睡觉等(Mindell,Sadeh,Wiegand,How,&Goh,2010;Mindell,Sadeh,Kwon,&Goh,2013)。我国儿童的课业任务较重,课余时间较少,也许他们的睡眠一直处于一种被“慢性剥夺”的状态,在睡眠总量上长期得不到满足。在 Sadeh等人(2003)的研究中,短短 35分钟的睡眠延长对小学四年级儿童执行功能带来的改善,已经能够让他们达到小学六年级控制组儿童的执行功能水平,这一结果应当引起我们深思。通过人为干预的手段去科学管理儿童的睡眠时间,或许能够给儿童执行功能的发展带来很大收益,这类干预的手段、方法和形式值得我们去研究。

第三,睡眠指标的测量方法也有待于进一步改进。由于睡眠本身的特殊性,目前的研究方法较为单一有限,且各有优劣：多导睡眠图测得的数据最为详细、真实,但是需要临床环境,成本较高,并且在一定程度上干扰了儿童的正常睡眠;体动记录仪虽然便于携带,能够测得儿童自然睡眠条件下的数据,但不如多导睡眠图全面、精细;通过量表和问卷进行测量,虽然简单易行,方便大范围施测,但是得到的数据较为粗糙,不如客观方法精确。Biggs等人(2011)指出,在研究睡眠与执行功能关系的过程中,主客观方法得到的结果会存在很大差异,因此未来的研究需要从技术上加以突破,寻求一种既不影响儿童正常睡眠、又能全面反映儿童睡眠指标的便捷方法,更好地为研究服务。

最后,睡眠对儿童执行功能的影响,在生理机制上也有待进一步探讨。从基因层面考虑,Gozal等人(2007,2012)通过对SDB儿童ApoE和NOX的研究为我们提供了线索,指出这两种基因同时对儿童的睡眠和认知功能产生影响。而Möller-Levet等人(2013)则通过对健康成人被试睡眠情况进行控制,发现睡眠不足会引发被试体内711种基因功能的改变,涉及认知功能、新陈代谢、炎症、免疫力和抗压等领域,明确了睡眠对基因的影响。上述研究表明,基因会影响睡眠和认知功能,睡眠也会影响到基因的状态。但是基因在睡眠和执行功能的关系中所扮演的具体角色尚不明确。其次,从脑神经的角度考虑,Yang等人(2014)在《Science》上发表的文章指出,睡眠会促进脑神经元上特定棘状突起的形成,维护特定的树突分支,从而促进学习能力和记忆能力,这为我们对睡眠与执行功能间关系的脑机制研究提供了新的思路。希望遗传、行为和脑机制研究的不断突破,能够进一步帮助我们明确脑神经、各种生理过程与睡眠和执行功能之间错综复杂的关系。

致谢：衷心感谢匿名审稿人给予的宝贵修改意见！感谢北京林业大学吴宝沛博士的修改建议！

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