传统韩国泡菜中的乳酸菌研究进展*

杜静芳，白凤翎，励建荣

(渤海大学食品科学研究院，辽宁省食品安全重点实验室，“食品贮藏加工及质量安全控制工程技术研究中心”辽宁省高校重大科技平台，辽宁锦州，121013)

韩国泡菜(kimchi)是以中国大白菜、黄瓜、萝卜等新鲜蔬菜为主要原料，添加水果、海产品、畜肉及香料等经自然发酵而成的腌渍食品，产品酸鲜纯正、脆嫩芳香、清爽可口、回味悠久，具有解腻开胃、促进消化、增进食欲等功效［1］。泡菜在唐朝时期由我国传入韩国，经过1300多年的变迁，演变成今天的韩国泡菜［2］。泡菜代表着韩国烹调文化，是韩国人餐桌上一日三餐不可缺少的佐餐食品，堪称韩国“第一菜”。

乳酸菌是传统韩国泡菜自然发酵过程中的主体微生物类群，可降解原料中的糖类、蛋白质等大分子物质形成酸性物质、氨基酸和风味物质等，发酵过程中乳酸菌的种类和数量与产品品质具有十分密切的关系。乳酸菌发酵形成的酸性环境和产生的抗微生物活性物质对腐败菌和致病菌具有较强的控制作用，同时，乳酸菌对发酵过程中可能形成的亚硝酸盐和生物胺也具有降解和清除作用。对韩国泡菜而言，乳酸菌是发酵过程的灵魂和精髓。因此，探究传统韩国泡菜发酵过程中乳酸菌菌群的发生、发展、演替过程及其发酵作用对产品品质和安全的内在联系具有十分重要的意义。

1 传统韩国泡菜中乳酸菌的发生、发展与演替过程

传统韩国泡菜的腌渍周期可依据原料蔬菜种类、发酵温度及食盐浓度而定，大致为40～100 d。根据微生物种群特征、发酵历程和代谢产物(乳酸)积累情况，一般分为发酵初期、发酵中期和发酵末期3个阶段［3］。表1是近些年关于韩国泡菜中乳酸菌演替的研究状况，从中可以看出，发酵初期的优势乳酸菌为Leuconostoc，进入中期，Lactobacillus逐渐替代Leuconostoc成为优势菌属，后期呈现Lactobacillus、Weissella和Pediococcus共存的现象，整个发酵过程Weissella一直存在。

一般而言，蔬菜表面存在乳酸菌、丁酸菌、大肠杆菌、酵母和霉菌等多种微生物类群，其表面附着的微生物总量为5.0～7.0 log CFU/g，乳酸菌只占原料蔬菜原始细菌菌群的极小部分，数量约为2.0～4.0 log CFU/g［4］。Park 等［5］用16S rRNA 技术分析表明传统韩国泡菜发酵初期的优势菌为W.koreensis和Lb.brevis，Cho等［6］用多重 PCR 技术分析显示韩国泡菜发酵初期优势菌为 Leu.mesenteroides和 Lb.sakei，Lee等［7］用PCR-DGGE技术分析发现Leu.citreum是发酵初期的优势菌。

在发酵初期，乳酸菌与其他微生物共存于发酵原料中，由于氧气的逐渐消耗，致使Leuconostoc和Weissella菌群在缺氧环境下快速生长。Leuconostoc最先启动发酵可能是由于该属菌利用蔬菜中的可溶性物质和部分泡渍液浸出物中的营养物质，在微好氧条件下利用糖的能力相对较强，最先适应环境获得生长。

进入发酵中期，先前占优势的Leu.mesenteroides、Leu.citreum和W.koreensis降解糖类物质进行异型乳酸发酵，产物有乳酸(为主，约占50%)、CO2、乙酸和乙醇等，导致基质的pH下降，CO2逸出时将蔬菜组织和水中的溶解氧带出，形成缺氧环境。研究发现，发酵中期的优势菌由 Leuconostoc演变为 Lb.sakei、W.korenesis、Lb.brevis 和 Lb.plantarum［5-15］，这是由于异型乳酸发酵细菌如Leuconostoc的耐酸能力较弱，随着泡菜酸度增加，Leuconostoc生长被抑制，而耐酸的Lactobacillus利用前期的代谢物质开始生长，进入同型发酵阶段后逐渐占优势地位。

表1 传统韩国泡菜发酵过程中乳酸菌菌群的演替Table 1 The lactic acid bacteria succession during fermentation of traditional Korea kimchi

随着同型乳酸发酵的延续和酸性物质的积累，发酵进入后期，此阶段的优势菌群为产酸能力较强的Lactobacillus如 Lb.plantarum、Lb.sakei、Lb.brevis和Lb.curvatus，还包括 W.korenesis和 W.confuse等其他乳酸菌［5-15］。继续发酵则进入过酸阶段，Lb.plantarum、Lb.brevis和Pediococcus spp.通常是过酸阶段的乳酸菌类群，过酸可使微生物生长进入休眠期。研究表明，当泡菜汁的pH降至4.5时，产品在4℃冷藏几周后，为最佳食用期［16］。

2 乳酸菌发酵对传统韩国泡菜品质的影响

传统韩国泡菜具有酸、鲜、香、脆等品质特征，乳酸菌的多样性和代谢产物的多样性决定产品的品质［15］，发酵过程中乳酸菌及其代谢产物对产品品质具有十分重要的影响。

2.1 酸性物质

发酵是指泡菜中乳酸菌利用原料中少量的溶出糖类物质，通过异型和同型乳酸发酵形成以乳酸为主要产物的过程。乳酸、乙酸、琥珀酸、苹果酸、丁二酸等是泡菜的主体酸性物质［17］，其中乳酸的酸味较乙酸柔和，给人清心爽口的感觉。随着多种酸性物质的形成，泡菜基质的pH同步下降。Park等［9］研究10种典型韩国泡菜发酵过程中pH的变化，结果显示初始pH平均在5.23～5.91，发酵终点时pH 4.2～4.5。Lee等［18］研究发现，泡菜中 Leu.mesenteroides可将葡萄糖转化成45%的L-乳酸、25%CO2、25%乙酸和少量乙醇，还可将一部分果糖转化为甘露醇、乳酸和乙酸等产物，为形成独特风味提供了大量的前体物质。

Jeong等［13］对传统韩国水泡菜发酵过程中的代谢产物进行分析，开始时发酵液的pH为6.2，18 d后降至3.6，表明乳酸菌将原料中游离的葡萄糖和果糖转化成乳酸、苹果酸、乙酸等有机酸，赋予产品柔和的酸味。进一步应用氢核磁共振技术研究发现，发酵前期，代谢产物主要为乳酸、乙酸和甘露醇。当乳酸的量达到最大值后，乙酸和甘露醇开始减少。进入发酵后期，异型乳酸菌代谢形成乙醇和丙三醇，为泡菜风味的形成提供前体物质。在后期的产物之间发生复杂的化学反应，形成各种风味物质赋予泡菜更加丰富的特征风味，如乙酸和乙醇可生成醇香物质乙酸乙醋，代谢产生的2-庚酮和2-壬酮可赋予产品清香的口感［19］，Lb.brevis发酵戊糖，形成多种代谢产物增强泡菜的特殊风味［20］。

2.2 鲜味物质

鲜味是发酵作用赋予泡菜令人愉悦的品质特征，传统韩国泡菜中的鲜味物质主要来自微生物降解原料中蛋白质形成的氨基酸，发酵成熟泡菜中高含脯氨酸、丙氨酸、谷氨酸、天冬氨酸等［21］。氨基酸赋予产品以鲜味和甜味，泡菜中氨基酸与乳酸菌的发酵作用密切相关，乳酸菌可将原料中部分蛋白质降解为氨基酸。Sang等［17］分析发酵过程泡菜中氨基酸的变化，结果表明发酵初期(9～12 d)氨基酸的浓度迅速增加，中期(30～60 d)逐渐下降，到后期(60～100 d)趋于稳定。相反，发酵中期氨基酸浓度下降的同时，甘油和乙醇的浓度反而上升，这是由于乳酸菌分解游离单糖进行异型乳酸发酵的缘故［13］。氨基酸与戊糖或甲基戊糖的还原产物4-羧基戊烯醛作用生成含有氨基类的烯醛类的香味物质，因此，发酵液的游离糖对泡菜具有提鲜作用［17］。

2.3 质地

乳酸菌不具有分解纤维素的纤维素酶，可保持泡菜主体原料中植物细胞组织的完整性，在保证产品外观的同时还可维持蔬菜清脆的口感。在韩国泡菜发酵初始阶段Leu.mesenteroides迅速增殖，产生CO2和酸性物质降低环境的pH，能够钝化使蔬菜组织软化的酶的活性，赋予产品清脆的质地［18］。同时，酸性环境有效降低原料中Vc的降解，提高泡菜的营养价值。在发酵中后期，部分微生物会分泌一些果胶酶尤其是半乳糖醛酸酶可使泡菜组织逐渐变软而影响产品的质地［22］。Kim等［23］研究了贮藏条件对韩国泡菜品质的影响，结果表明常温贮藏可使纤维素的糖苷键在自由基的作用下断裂导致蔬菜变软，低温贮藏可保持泡菜的风味和质地。对乳酸菌而言，由于Lb.plantarum可使泡菜组织软化且产品过酸，因此优质泡菜发酵中不需要过量的Lb.plantarum［24］。

3 乳酸菌发酵对传统韩国泡菜安全性的影响

传统韩国泡菜主要的安全性问题来自发酵过程中形成的亚硝酸盐和生物胺，由于泡菜中乳酸菌具有降解亚硝酸盐和生物胺的能力，从而有效保障了产品的安全性。

3.1 亚硝酸盐

传统韩国泡菜中亚硝酸盐主要是由原辅料中的硝酸盐经微生物转化而来。Lee等［25］的研究表明，在20℃发酵的传统韩国泡菜前3天亚硝酸盐含量呈现迅速升高过程，到第4天，随着硝酸盐含量迅速降低，亚硝酸盐含量也逐渐降低。Yang等［26］研究表明，发酵过程中微生物产生的硝酸盐还原酶活性和硝酸盐浓度的变化基本一致，微生物发酵作用导致硝酸盐含量降低，此时的亚硝酸盐含量并没有显著增加，这是由于所形成的亚硝酸盐及时被乳酸菌产生的亚硝酸盐还原酶和代谢产物乳酸降解和清除［27］。Yim等［28］的分析表明，泡菜中亚硝酸盐含量远远低于发酵香肠和发酵鱼制品，新鲜白菜原料中含有55～2 500 mg/kg的硝酸盐，经过发酵后产品中亚硝酸盐含量只有0～0.56 mg/kg［29］。因此，泡菜产品中的亚硝酸盐含量极低，不足以威胁人体健康［30］。

Lee等［31］对从传统韩国泡菜中分离获得降解亚硝酸盐能力较强的4株乳酸菌Lb.brevis KGR3111、Lb.curvatus KGR 2103、Lb.plantarum KGR 5105 和Lb.sakei KGR 4108，作为发酵剂用于降解发酵香肠中的硝酸盐和亚硝酸盐，所有菌株在最初的120 h内可降解54.61～66.46 mg/L的硝酸盐，发酵24 h后可降解58.46～75.80 mg/L的亚硝酸盐，主要是由于乳酸菌产生亚硝酸盐还原酶的降解作用。

3.2 生物胺

生物胺主要来源于发酵过程中微生物的降解作用，微生物可将原料中蛋白质分解形成氨基酸，进一步脱羧后形成生物胺，主要存在于发酵乳制品、肉制品和果蔬制品中［32］。韩国泡菜原料中含有少量海产品、动物性食品等蛋白质成分，果蔬原料中也含有一定量蛋白质。发酵过程中在产蛋白酶微生物的作用下分解蛋白质形成游离氨基酸，氨基酸脱羧后形成一定量的生物胺。一些乳酸菌具有生成生物胺的作用，同时产生乳酸可抑制和降解生物胺，主要是抑制产氨基酸脱羧酶细菌的生长，或者钝化氨基酸脱羧酶的活性。Ji等［33］从泡菜中分离的菌株 Lb.plantarum 299V具有钝化氨基酸脱羧酶的作用，在发酵过程中阻碍泡菜中生物胺的形成。Mah等［34］研究发现，大蒜汁对生物胺形成具有显著的抑制作用，与对照组相比，8周内可使一种韩国发酵水产品Myeolchi-jeot中组胺和酪胺的含量分别降低了20.8%和31.2%。由于韩国泡菜原料中有一定比例的大蒜，可能对生物胺的形成具有抑制作用。Mah等［35］应用HPLC分析了8种不同类型市场在售的韩国泡菜中生物胺的含量，其值均低于150 mg/kg，在人体健康可接受的范围之内。可见，泡菜中的乳酸菌具有保障产品安全性的作用，其亚硝酸盐和生物胺不足以对人体构成威胁。

4 传统韩国泡菜的工艺改造

传统韩国泡菜是在粗放式生产工艺条件下腌渍而成，其产品的酸度、质地和口味等品质特征存在很大的差异。随着人们对泡菜需求量的增加，工业化生产传统韩式泡菜获得快速发展。为缩短发酵周期和保持产品的一致性，添加纯种乳酸菌发酵剂对传统韩式泡菜工艺进行改造，选择在较高温度下商业化生产韩国泡菜。

Choi等［36］利用Leu.citreum作为发酵剂商业化生产韩式泡菜，结果显示添加的Leu.citreum可迅速占优势地位，加速了发酵过程，提高了菌群的耐酸性，增加了产品的风味，缩短了发酵周期，延长了产品货架期。Jung等［37］利用分离自传统韩国泡菜中的Leu.mesenteroides作为发酵剂商业化生产韩式泡菜，由于Leu.mesenteroides的加入改变了发酵初期乳酸菌菌相构成，促进乳酸发酵迅速启动，缩短发酵周期并获得良好的产品品质。同时研究还发现，人工接种乳酸菌制剂可有效抑制病原菌和杂菌的生长繁殖，以及亚硝酸盐的形成，有效提高了产品的安全性［38］。

5 传统韩国泡菜的乳酸菌资源

传统韩国泡菜中具有十分丰富的乳酸菌资源，一方面从泡菜中筛选益生性乳酸菌，为人们提供功能性菌株资源;另一方面筛选拮抗性乳酸菌，为研发安全无损生物防腐剂提供菌株资源。

5.1 益生性乳酸菌

传统韩国泡菜不仅含有蛋白质、糖类、维生素等各种营养物质，而且色、香、味俱全。尤其是乳酸菌还具有抗过敏、降低胆固醇、保护神经系统、维持肠道平衡、提高免疫力和有助于减肥等多种益生功效［39］。

Lee等［40］从泡菜中分离2株乳酸菌 Lb.plantarum SY11和Lb.plantarum SY12，研究发现2株菌可显著降低产生T-2细胞辅助因子、肿瘤坏死因子、诱生型一氧化氮合酶的作用，可作为发酵剂生产具有抗过敏作用的乳制品。Jeun等［41］从泡菜中分离菌株Lb.plantarum KCTC3928，通过动物试验可使小白鼠的低密度脂蛋白胆固醇和三酰甘油分别减少了42%和32%，降胆固醇效果显著。Cho等［42］从韩国泡菜中筛选出高产γ-氨基丁酸菌株Lb.buchneri，是一种重要的抑制性神经递质，具有健脑益智的功效。此外，泡菜源乳酸菌还具有维持肠道菌群平衡［43］、提高机体免疫力［44］和有助于减肥［45-46］等功效。由此可见，韩国泡菜中具有丰富的益生性乳酸菌资源。

5.2 拮抗性乳酸菌

利用有益微生物控制有害微生物是开发、利用微生物资源的重要研究领域之一。传统韩国泡菜中拮抗性乳酸菌资源丰富，现已筛选出大量能够抑制细菌、真菌和霉菌的乳酸菌菌株，并用于食品保鲜，延长食品货架期。

Zhang等［47］对分离于发酵蔬菜汁中Lb.rhamnosus J10-L对Shigella sonnei的抑制效果进行了研究，发现用Lb.rhamnosus无细胞上清液处理的样品，3 h后检测不到S.sonnei，并证实该抑菌物质为有机酸。Jang等［48］研究了泡菜源的P.pentosaceus T1对Listeria monocytogenes的拮抗作用，结果显示P.pentosaceus T1对L.monocytogenes有较强的抑制作用，但经过蛋白酶和脂肪酶处理，发现抑菌作用彻底消失，说明该抑菌物质为多肽类或者脂质类。Ryu等［49］从泡菜中分离出Lb.plantarum HD1并将其用到韩国米酒中去抑制真菌的活性，27天后检测不到成膜酵母，对该抑菌物质进行分离纯化后鉴定为3-羟基脂肪酸和5-氧代十二烷酸，在抑制真菌生长方面有很大潜能。Yang 等［50］发现，Lb.plantarum AF1 对 Aspergillus flavus ATCC 22546有抑制作用。

大量的研究结果证实泡菜源的乳酸菌可以抑制多种细菌如大肠杆菌 O157:H7［51］、金黄色葡萄球菌［52］、沙门氏菌［53］以及真菌［54-56］，这些研究为利用乳酸菌控制其他有害微生物、开发生物保鲜剂提供了理论依据，为拮抗性乳酸菌资源在食品保鲜领域的应用拓展广阔的空间。

6 展望

韩国泡菜源于我国，但在产品的种类、品质、品牌以及饮食文化诸方面远超过作为发祥地的四川泡菜。韩国泡菜已深深烙印在韩国人的生活中，这不仅是由于泡菜赋予他们物质和精神层面的享受，其中科研工作者探究泡菜的科学研究也功不可没。大量研究表明乳酸菌作为韩国泡菜发酵的主体微生物类群在不同发酵阶段呈现类似的演替过程。发酵初期以异型乳酸发酵菌Leuconostoc为优势菌群，随着酸性代谢产物积累和环境的改变，耐酸强的同型乳酸发酵菌如Lactobacillus逐渐成为优势菌群。乳酸菌不仅赋予产品各种品质特征，而且对控制亚硝酸盐和生物胺形成、抑制腐败和致病微生物生长具有十分重要的作用，此外，泡菜中还具有丰富的益生性和拮抗性乳酸菌资源。我国传统乳酸发酵食品十分丰富，但与国外相比，对传统发酵食品的研究还不够深入。本文深入解析了乳酸菌与韩国泡菜之间的内在联系，旨在为我国传统蔬菜发酵食品研究以抛砖引玉的作用。

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