外来入侵植物空心莲子草根系发育调控研究进展

李华成，陈中义，周璟 （长江大学园艺园林学院，湖北 荆州 434025）

空心莲子草 [Alternanthera philoxeroides（Mart.）Griseb.]属于苋科 （Amaranthaceae）莲子草属 （Alternanthera）的水陆两栖多年生宿根草本植物，俗称水花生、喜旱莲子草、革命草等，原产南美洲的巴西、乌拉圭、阿根廷等国，现已几乎入侵全球热带温带地区，是一种全球性入侵杂草[1－3]。20世纪30年代，随侵华日军作为马饲料引入我国上海一带，后来作为优良猪饲料在全国引种推广，80年代后期逸为野生，现已经在我国20多个省市入侵，严重危害农业生态系统和淡水生态系统。2003年名列国家环保总局公布的 “中国第一批外来入侵物种名单”，是我国杂草重点防治对象之一。但迄今为止，对已经扩散种群还尚缺乏有效的控制方法[4]。

根据生境的水分状况，通常把空心莲子草的生长型分为漂浮型、扎根挺水型和陆生型[5]。漂浮型空心莲子草的根系由不定根组成，而陆生型空心莲子草根系的特征是不定根膨大形成贮藏根，空心莲子草根系形态的多态性为研究其根系生长发育提供了基础。目前，通过人工打捞以及释放专一性昆虫天敌莲草直胸跳甲 （Agasicles hygrophila）相结合措施，可在一定时空范围内对水生型空心莲子草起到较好的应急控制，但对陆生型空心莲子草防治的效果不明显[6]。由于空心莲子草在水陆转换环境中均能建立种群，因此，加强对陆生型空心莲子草的控制成为关键。

空心莲子草在我国结实率极低或不产生种子，野外未见实生苗，贮藏根 （宿根）是陆生型和扎根挺水型空心莲子草的重要越冬和繁殖器官，在种群维持中具有重要作用[7－8]。研究空心莲子草的贮藏根形成规律以及人为调控对贮藏根生长的影响，有利于从入侵机理上控制空心莲子草的蔓延，为形成有效的控制技术体系提供基础。为此，笔者从遗传调控、生理调控和生态因子调控3方面对空心莲子草根系发育的调控研究进展进行了综述。

1 遗传调控

对根系发育的遗传基因的控制研究是根系发育调控研究的热点[9－11]。近年来植物根系发育的分子研究取得许多突破性进展，尤其是在双子叶植物拟南芥 （Arabidopsis thaliana）中。而不定根的研究主要集中在水稻 （Oryza sativa）、玉米 （Zea mays）等单子叶植物上，其根系发育的分子机制研究也取得了一定的进展，禾本科植物根系发育的分子和遗传机制与拟南芥相比既有一定的相似性，又存在一些差异[12－13]。

已有研究表明，我国不同地区的空心莲草种群遗传多样性非常低，在我国传播和扩散的空心莲子草有可能来源于少数几个甚至1个克隆株[14－17]。空心莲子草遗传上的高度同质性，为研究其在不同生境下基因的表达调控提供了很好的物质基础。

Gao等[18]对空心莲子草的环境快速适应机制进行了探讨，分别调查了自然环境和控制条件下生长的空心莲子草的遗传变异以及相关的表型变异，发现DNA甲基化的多态性。对于外界环境条件的变化，空心莲子草不仅在外观形态上发生了变化，而且会经历一个基因组的遗传重组，一般表现为基因的甲基化。Gao等[19－20]在运用差异显示技术分离空心莲子草在干旱胁迫下表达上调的基因中发现，可能有一个新的基因片段，在干旱时，促使空心莲子草的须根转变为贮藏根，这为进一步从分子水平上结合水分条件来探索空心莲子草贮藏根的膨大机理提供了依据。

关于空心莲子草的贮藏根分子机制上的研究比较少，但经济作物甘薯 （Ipomoea batatas）的贮藏根分子机制研究已取得明显进展。甘薯膨大的贮藏根与空心莲子草的贮藏根都具有相似的三生结构，形态结构上具有一定的相似性。因此，甘薯贮藏根的遗传调控研究对于空心莲子草贮藏根的研究可能具有重要的参考价值。

Masaru等[9]在甘薯贮藏根中分离得到并确认为与此贮藏根形成有关的10个基因，并命名为SRF1～SRF10。10个基因在贮藏根形成的过程中有着不同的作用，例如，SRF1和SRF6与贮藏根形成中信号发送过程有关；SRF5在贮藏根形成中表达增多，并参与细胞分裂的过程；SRF9的表达也相应增多，这与类胡萝卜素的合成有关。Masaru等[10]再次从甘薯中分离出3个KNOXI基因，分别为Ibkn1、Ibkn2和Ibkn3。研究表明，Ibkn1、Ibkn2在发育中和成熟的贮藏根中表达增多，在须根和非宿根中很少甚至未表达。Ibkn3的表达则因甘薯品种的不同而不同，在贮藏根形成过程中并不重要。KNOXI基因通过调控细胞分裂素水平而影响宿根的形成。对于同样具有宿根的空心莲子草来说，是否也拥有相似的基因类群和相似的调控机理，则有待进一步探索。

2 生理调控

将细胞周期因子与植物根系发育联系起来，其中对细胞分裂水平调控的研究已经成为细胞生物学研究的热点之一[21－22]。解剖学研究表明，空心莲子草贮藏根除具有双子叶植物根的正常初生和次生结构外，还有由额外形成层分化产生整齐的同心环状类型的三生结构，从而使根膨大形成贮藏根[23－24]。

碳水化合物和可溶性蛋白质等是植物贮藏根形成的物质基础。王桂芹等[25]对空心莲子草的贮藏根进行化学检测，发现其中含有较多的可溶性糖和蛋白质成分，表明其已经具备了扩展或成为独立散布体的物质和结构基础。

酶的变化是监测根系发育生理调控的重要指标。甘薯块根中含有的主要成分是淀粉，淀粉的合成是通过UDPG（尿苷二磷酸葡萄糖）和ADPG （二磷酸腺苷葡萄糖）为供体的酶反应进行的。张立明等[26]研究结果证明甘薯块根膨大期ADPG PPase（二磷酸腺苷葡萄糖酸化酶）活性和UDPG PPase（尿苷二磷酸葡萄糖焦磷酸化酶）活性、ADPG和UDPG含量均与淀粉含量呈正相关，但与块根的膨大速率呈负相关。Shi等[27]通过对甘薯膨大过程中ATP酶的含量和活性变化的观察，认为块根中酶活性与块根膨大速率之间存在一定的正相关关系，并可能是通过保证能量需求和促进碳同化物向块根库运输的方式，有利于块根的膨大。

非生物因素对植物根系发育的可塑性调控很大程度上是通过影响激素水平或信号强度来实现的[11]。在不定根转化为贮藏根的过程中，内源激素的调节起到重要作用。王庆美等[28]在研究甘薯内源激素变化与块根形成膨大的关系后指出，ZR （玉米素核苷）、DHZR （二氢玉米素核苷）、ABA （脱落酸）和IAA （生长素）含量的高低，在不定根能否转化形成块根及其块根的膨大速率方面起着关键性作用。

目前，在空心莲子草贮藏根形成时，相关酶含量及活性、内源激素方面还没有研究报道，可以借鉴上述研究成果开展研究。

3 生态因子调控

植物根系发育具有很强的可塑性，既受遗传因子调控，也受生态因子的影响[29]。影响空心莲子草根系发育的生态因子诸多，例如：水分、土壤、温度、光照、人为干扰等。

3.1 非生物因子

3.1.1 水分

陶勇等[30]通过人工栽培空心莲子草并控制其立地水分条件，使之形成旱生型、挺水型、漂浮型的条件，研究了空心莲子草对水因子变化的形态适应机理。结果表明，不定根数量随着水分的增加逐级呈极显著增加，不定根长度，漂浮型与挺水型无显著差异，而旱生型则明显小于前两者。不定根对水分变化的反应最敏感，趋异程度最大。水分条件可以显著改变空心莲子草的生物量分配，生境含水量的高低与根冠比大小有明显的负相关[3，31－32]。这些研究表明，水分条件对于空心莲子草根系的发育具有显著影响。从机理上探讨，有学者认为，淹水引起许多植物体内乙稀水平显著增加，而乙稀对不定根的形成有促进作用[33－34]。

3.1.2 土壤

何玲等[35]采用盆栽法，研究了入侵植物空心莲子草在7种不同土壤基质 （泥炭、菜园土、红壤、河沙、水稻土、红壤和水稻土1∶1的混合土壤、腐叶土）中的生长和荧光响应差异。试验表明，空心莲子草在河沙中的根冠比最大，在泥炭和红壤中根冠比次之，而在其余4种生长基质中，根冠比相对较小。可见，在不同的生长基质中，空心莲子草资源分配格局存在显著差异。

陈燕丽[36]在空心莲子草生长的主要阶段 （5月～11月），选择路边、沟渠、沙壤、草地4种生境条件，通过野外取样，研究了空心莲子草贮藏根生长动态，结果表明在4种生境中，沟渠和沙壤生境最有利于空心莲子草贮藏根膨大生长。

土壤养分状况会对根系构型产生很大影响，已经有研究表明N、P、K、Fe、S等营养元素均能改变根系的胚后发育过程[11]。当植物生长在浓的营养液中时，发育出短的、粗的和多分枝的根系系统；当在稀溶液或水中时，根系则长、细和很少分枝[37]。然而，潘晓云等[38]认为，土壤养分亏缺可以显著提高空心莲子草的根冠比，提高贮藏根的比例，因而空心莲子草兼具胁迫耐受型的生活史策略，但尚没有具体实验报道。养分状况与空心莲子草的根系发育及宿根的形成是否存在某种联系，则有待进一步研究。

3.1.3 温度

温度的变化对空心莲子草根系发育具有影响。张格成等[39]报道在日均温10℃以下空心莲子草植株停止生长，根和匍匐茎在－5～3℃时冷冻3～4d不死，当冬季水温降至0℃时，水面植株已冻死，但水下部分仍有生活力。当春季温度达10℃时，地下根茎即可萌发生长[40]。许凯扬等[41]研究表明，空心莲子草多年生地下根茎在4℃冰箱中放置3个月后仍能萌发新植株。李学宝等[42]研究证实，低温处理48h后，空心莲子草根系活力为对照的75.0%。由此可见空心莲子草的根系对低温有较强的耐受适应能力。谢磊等[43]模拟自然状态下的土壤温差，选同一克隆种群的空心莲子草根状茎，进行土壤增温 （对照、增温2℃和增温4℃）处理，研究结果显示，不同的土壤温度下，空心莲子草一级根系分枝数、主根直径和长度、根生物量等表型指标参数存在差异。随着土壤温度的升高，主根分枝密度表现为先减少后增加；主根分枝强度则表现为依次增大。在一定的土壤温度范围内，可以根据土壤温度的变化来判断空心莲子草的最长分枝根的生长变化程度。但随着土壤温度的升高，主根直径几乎没有发生变化，根的生物量先减少后不变，这表明土壤温度与空心莲子草贮藏根的形成关系并不大。

3.2 人为干扰

3.2.1 化学药剂

化学防除是目前防控空心莲子草的主要手段，但多数除草剂通常只能有效控制空心莲子草的地上部分以及土壤浅层中的一些地下根茎，对于在土壤较深处的根茎作用不大，经过一段时间后，由这些残留的根茎，又可长出大量的植株，再次产生危害。因此，化学药剂防除空心莲子草的关键在于是否能有效地控制地下根茎的生长发育。目前使用较多且防治效果相对较好的主要有草甘膦和使它隆[4]。

草甘膦是传导型灭生性除草剂，尽管Tucker[44]认为到达空心莲子草根部的草甘膦是有限的，但Schooler等[45]发现，空心莲子草喷洒草甘膦后，根的磷含量显著降低，一些植株的根部还出现坏死斑块，因而认为除草剂草甘膦能影响空心莲子草根的生长和健康。

使它隆主要防除阔叶杂草，其特点是对空心莲子草地上部分茎叶的防除速度快，对根系有灭杀作用，控制时间长，安全性好。郑笑微[46]研究得出，20%使它隆乳油50g／667m2对空心莲子草具有烂根彻底，控草时间长，其防效高于10%草甘膦水剂。

3.2.2 其他人为干扰

对于空心莲子草的其他人为干扰，还包括刈割、放牧、深耕、覆盖等物理防控措施。Wilson等[47]通过去除空心莲子草地上部分，模拟刈割对其营养水平和生物量的影响，发现其地下生物量有所增加。

4 小结与展望

空心莲子草在我国遗传多样性低，通过表型可塑性适应多种生境，贮藏根是空心莲子草的重要越冬和繁殖器官，在种群维持中具有重要作用。通过对贮藏根生长发育的控制，对限制空心莲子草进一步入侵蔓延具有关键作用。目前，国内外对于空心莲子草根系发育的分子机制上的研究比较薄弱，对于控制其根系发育相关的基因、酶类以及内源激素了解较少。而不同生态因子对空心莲子草根系发育具有不同的调控作用，其中，水分和生长基质可能是空心莲子草贮藏根形成的重要诱导生态因子。在生产实践中，为了防控空心莲子草入侵，已经对空心莲子草进行了大量人工干扰，这些人工干扰对空心莲子草根系发育的影响需要进一步深入研究。通过探索空心莲子草根系发育的各种调控机制，找到控制其根系发育与构型变化的关键因子，不仅有助于阐明该外来植物入侵的机制，而且对形成更有效的控制策略具有重要指导意义。

[1]Holm L，Doll J，Holm E，et al.World weeds：natural histories and distribution[M].New York：John Wiley ＆Sons Inc，1997.

[2]Garbari F，Pedulla M L.Alternanthera philoxeroides（Mart.）Griseb.（Amaranthaceae），a new species for the exotic flora of Italy[J].Webbia，2001，56：139-143.

[3]Geng Y P，Pan X Y，Xu C Y，et al.Phenotypic plasticity of invasive Alternanthera philoxeroides in relation to different water availability，comparing to its native congener[J].Acta Oecologica，2006，30：380-385.

[4]陈燕丽，陈中义.空心莲子草入侵控制的生态学研究进展 [J].湖北农业科学，2010，49（9）：2260-2263.

[5]Kay S H，Haller W T.Evidence for the existence of distinct alligator weed biotypes[J].Journal of Aquatic Plant Management，1982，20：37-41.

[6]马瑞燕，王韧.不同生态型的喜旱莲子草对莲草直胸跳甲化蛹能力的影响 [J].植物生态学报，2004，28（1）：24-30.

[7]娄远来，沈晋良.水花生的根、茎、叶形态解剖特征及生态适应性 [J].江苏农业学报，2005，21（4）：277-282.

[8]陈中义，江红英.空心莲子草无性繁殖体的大小及数量对其建群效应的影响 [J].长江大学学报 （自然科学版）农学卷，2009，6（1）：72-75.

[9]Masaru T，Yasuhiro T，Makoto N.Analysis of genes developmentally regulated during storage root formation of sweet potato [J].Journal of Plant Physiology，2005，162：91-102.

[10]Masaru T，Nakao K，Hiroki N，et al.Expression of class I knotted1-like homeobox genes in the storage roots of sweet potato（Ipomoea batatas）[J].Journal of Plant Physiology，2008，165：1726-1735.

[11]任永哲，徐艳花，丁锦平，等.非生物因素调控植物根系发育可塑性的研究进展 [J].中国农学通报，2011，27（9）：34-38.

[12]任永哲，徐艳花，李振声.拟南芥根系发育的分子机制研究进展 [J].西北植物学报，2011，31（7）：1497-1504.

[13]任永哲，徐艳花，张庆琛，等.禾本科植物根系发育的分子机制研究进展 [J].湖北农业科学，2011，50（12）：2381-2384.

[14]Xu C Y，Zhang W J，Fu C Z，et al.Genetic diversity of alligator weed in China by RAPD analysis[J].Biodiver ＆Conserv，2003，12：637-645.

[15]Ye W H，Li J，Cao H L，et al.Genetic uniformity of Alternanthera philoxeroides in South China[J].Weed Res，2003，43：297-302.

[16]Wang B R，Li W G，Wang J B.Genetic diversity of Alternanthera philoxeroides in China[J].Aquatic Bot.2005，81：277-283.

[17]Li J，Ye W H.Genetic diversity of alligator weed ecotypes is not the reason for their different responses to biological control[J].A-quatic Botany，2006，85：155-158.

[18]Gao L X，Geng Y P，Li B，et al.Genome-wide DNA methylation alterations of Alternanthera philoxeroides in natural and manipulated habitats：implications for epigenetic regulation of rapid responses to environmental fluctuation and phenotypic variation [J].Plant Cell and Environment，2010，33：1820-1827.

[19]Gao J M，Xiao Q，Yin L，et al.Isolation of the drought up-regulated gene in Alternanthera philoxeroides by differential display technique[J].Agricultural Science ＆Technology，2007，8：2-6.

[20]Gao J M，Xiao Q，Yin L，et al.Isolation of CDNA clones for gene up-regulated in drought-treated Alternanthera philoxeroides root[J].Molecular Biology Reports，2008，35：485-488.

[21]吴楚，费永俊，程水源，等.植物根系发育 [M].北京：中国科学技术出版社，2006.

[22]吴娇娇，张谦，刘士平.细胞周期因子与植物根系发育 [J].植物生理学通报，2008，44（4）：612-629.

[23]娄远来，王庆亚，邓渊钰，等.空心莲子草根中异常结构及不定芽的发育解剖学研究 [J].广西植物，2004，24（2）：125-127.

[24]吴春红.空心莲子草的解剖结构和皂甙组织化学定位及季节变化研究 [D].武汉：湖北大学，2007.

[25]王桂芹，高瑞如，王玉良，等.异质生境空心莲子草的结构基础与生态适应性 [J]草业学报，2011，20（4）：143-152.

[26]张立明，王庆美，何钟佩.甘薯块根膨大过程中淀粉积累与相关合成酶的关系 [A].中国甘薯育种与产业化学术研讨会论文集，2005：93-96.

[27]Shi C X，Wang Z L，Guo F F，et a1.Changes of ATPase activity，ATP and ABA content in storage roots during storage root thickening of sweet potato [J].Acta Botanica Boreali-Occidentalia Sinica，2002，22：315-320.

[28]王庆美，张立明，王振林.甘薯内源激素变化与块根形成膨大的关系 [J].中国农业科学，2005，38（12）：2414-2420.

[29]Hochholdinger F，Woll K，Sauer M，et al.Genetic dissection of root formation in maize（Zea mays）reveals root type specific developmental programs[J].Annals of Botany，2004，93：359-368.

[30]陶勇，陈少风，江明喜.空心莲子草对水分变化的形态适应研究 [J].长江流域资源与环境，2004，13（5）：455-459.

[31]林金成，强胜.空心莲子草营养繁殖特性研究 [J].上海农业学报，2004，20（4）：96-101.

[32]许凯扬，叶万辉，李静，等.入侵种喜旱莲子草对土壤养分的表型可塑性反应 [J].生态环境，2005，14（5）：723-726.

[33]Zimmermann P，Zardi G，Lehmann M，et al.Engineering the root-soil interface via targeted expression of a synthetic phytase gene in trichoblasts[J].Plant Biotech，2003，1：353.

[34]严小龙.根系生物学：原理与应用 [M].北京：科学出版社，2007.

[35]何玲，李建军，王宁，等.不同土壤基质中水花生生长和荧光响应差异 [J].江苏农业科学，2010，（4）：110-112.

[36]陈燕丽.空心莲子草根的生长动态及入侵的物理和化学控制 [D].荆州：长江大学，2011.

[37]Forde B，Lorenzo H.The nutritional control of root development[J].Plant and Soil，2001，232：51-68.

[38]潘晓云，耿宇鹏，A1ejandro SOSA等.入侵植物喜旱莲子草——生物学、生态学及管理 [J].植物分类学报，2007，45（6）：884-900.

[39]张格成，李继祥，陈秀华.空心莲子草主要生物学特性研究 [J].杂草科学，1993，（2）：101-102.

[40]林冠伦，杨益众，胡进生.空心莲子草生物学及防治研究 [J].江苏农学院学报，1990，1（2）：57-63.

[41]许凯扬，叶万辉，沈浩，等.低温胁迫下喜旱莲子草幼苗膜脂过氧化及保护酶活性的变化 [J].生态科学，2006，25（2）：139-142.

[42]李学宝，何光源，吴振斌，等.凤眼莲、水花生若干光合作用参数与酶类的研究 [J].水生生物学报，1995，19（4）：333-337.

[43]谢磊.土壤增温对喜旱莲子草根系表型、茎和叶特征的影响 [D].武汉：华中师范大学，2009.

[44]Tucker T A.Absorption and translocation of14C-imazapyr and14C-glyphosate in alligator weed（Alternanthera philoxeroides）[J].Weed Technology，1994，8：32-36.

[45]Schooler S S，Yeates A G，Wilson J R U，et al.Herbivory，mowing，and herbicides differently affect production and nutrient allocation of Alternanthera philoxeroides [J].Aquatic Botany，2007，86：62-68.

[46]郑笑微.使它隆防除空心莲子草试验 [J].上海蔬菜，2005，（2）：60-61.

[47]Wilson J R U，Yeates A G，Schooler S S，et al.Rapid response to shoot removal by the invasive wetland plant，alligator weed（Alternanthera philoxeroides）[J].Environmental and Experimental Botany，2007，60：20-25.