钉螺与血吸虫的共生机制

闾丘思嘉，周云飞，汪世平

血吸虫病是一种严重危害人类健康的人兽共患寄生虫病,流行于全球70多个国家和地区。经过60余年的防治，我国血防工作取得了举世瞩目的成就。截至2012年，我国现有钉螺面积约3 687.42 km2，较新中国成立初期的钉螺面积(14 321 km2)下降了74.25%；现有血吸虫病人24.1万，较新中国成立初期(1 161.2万)减少了97.92%[1]。目前，我国的血防工作已从疫情控制阶段进入传播控制的巩固阶段。进入防治后期，加强钉螺易感地带的监控已经成为疫情监测的重点。众所周知，血吸虫的无性繁殖过程必须在钉螺体内才能完成，因此，加强钉螺与血吸虫共生关系的研究，有利于我们掌握钉螺的生长规律、了解血吸虫在钉螺体内无性繁殖的机制。因此，探讨血吸虫唯一的中间宿主钉螺与血吸虫的共生关系，不仅对阐明钉螺与血吸虫共生的分子基础具有重要意义，同时，对于今后进一步控制钉螺的扩散等具有实际意义。

1 毛蚴的入侵

毛蚴的入侵是钉螺和血吸虫共生的起始阶段，也是血吸虫生活史的必经阶段。毛蚴入侵钉螺的过程，首先毛蚴用顶突附着于钉螺的软体组织，进而迅速从顶腺和侧腺分泌黏多糖和蛋白酶沿顶突流入钉螺组织，黏附、润滑和溶解细胞，同时毛蚴不断地机械伸缩，通过已被溶解的组织钻入钉螺体内[2]。

1.1不同物理条件对入侵的影响 鉴于钉螺对血吸虫的易感性与血吸虫病流行的关系,许多学者对不同物理条件下血吸虫易感性做了大量研究。汪天平等[3]发现在不同的垂直水深下钉螺的感染率存在明显差异：水深距离越大，钉螺的感染率越低，二者呈显著负相关。许正元等[4]发现当毛蚴数量在25至2 000条之间时，钉螺的感染率与毛蚴数量呈高度线性正相关(r=0.999 6，P<0．01)。何毅勋等通过实验证明5 月龄以上的雌性螺与雄性螺的易感性无差别；4月龄以下的雌性幼龄螺比雄性幼龄螺的易感性高；5～6月龄及12～13月龄的雌雄性钉螺均比3～4月龄雌雄性钉螺的易感性高。在相同容器和水容量的条件下,每只钉螺暴露于日本血吸虫毛蚴的数量越多,钉螺的感染率越高；每螺感染20条和40条毛蚴组的钉螺虽然感染率提高了,但钉螺的死亡率也显著上升；从钉螺感染率、死亡率等方面考虑认为每螺10～20条毛蚴为最佳感染数[5-6]。汪伟等实验则表明相同的钉螺密度，钉螺感染率与投放毛蚴的距离成反比[7]。钉螺受感染的概率与投放毛蚴的水体大小也成反比[8]。此外，钉螺对于不同宿主来源毛蚴的易感性也存在差异[9]。血吸虫毛蚴入侵钉螺的影响因素包括水的pH 值、水质、阳光和紫外线照射、风力及风向等因素[10]，另外，温度也是影响血吸虫易感性的重要因素。25 ℃是钉螺感染血吸虫的最佳温度[11]，温度为10 ℃～33 ℃时，随着温度升高，毛蚴活动频率和范围增大，死亡也加快[12]。有实验证明温度在21 ℃～3l ℃之间时钉螺对血吸虫毛蚴的易感性无显著差别，但低温时钉螺对毛蚴的易感性显著下降[13]；张世清等[14]观察发现当温度在10 ℃～20 ℃范围内时，钉螺对毛蚴的感染率差异显著；而低于10 ℃后，不同温度下钉螺对毛蚴的感染率无统计学差异。

1.2毛蚴对钉螺的趋向作用 Chernin[15]发现经过螺蛳影响的水(SCW)会改变血吸虫毛蚴的活动,他把SCW中能够吸引毛蚴的物质称为“毛蚴松”， 并推断SCW里的活性物质为离子[16]。Stibbs[17]等发现毛蚴松中含有镁和氯化镁。郭天南等[18]的实验进一步证实镁离子影响毛蚴的趋向性，对毛蚴的吸引作用明显， Rorberts等[19]刺激物结合相应受体分子能引起毛蚴反应的观点得以证实。张爱华等[20]的实验证实Fe2+、Ca2+、浓度为0.05 mol/L 的Na+都对日本血吸虫毛蚴有显著的排斥作用，而Fe3+、Al3+则能够强烈吸引血吸虫毛蚴；毛蚴趋向运动还受NH4+浓度的影响，NH4+浓度为2.0 mol/L和0.5 mol/L时表现为显著的吸引作用，而浓度为0.1 mol/L和0.05 mol/L时对血吸虫毛蚴显示的排斥作用。0.1 mol/L的Mg2+对日本血吸虫毛蚴的吸引作用比相同浓度的Fe3+弱[21]。毛蚴对钉螺的趋向作用不仅取决于水中的离子，还与其他因素有关。张爱华等[22]证实环境中水硬度和盐度变化不影响硫酸亚铁铵对日本血吸虫毛蚴的排斥作用，蛋白质分子对血吸虫毛蚴的趋向运动也无显著影响[23]。但钉螺孳生地的植物，如野胡萝卜草、茅草、地菜、苔草、猫眼草等植物的浸出液对毛蚴的趋向运动有显著的抑制作用；而问荆、小蓟的浸出液则能够显著吸引血吸虫毛蚴[24]。

2 胞蚴的发育

毛蚴转变为母胞蚴包括毛蚴入侵钉螺并成功定位的过程[25]。母胞蚴再经过胚细胞分裂、增殖,无性繁殖形成子胞蚴。

2.1母胞蚴的发育 钉螺体内母胞蚴的发育表现为胚球数目增多，皮层加厚，个体增大等方面。母胞蚴体壁表面光滑，周身有凹陷的环槽和凸起的环嵴相间排列，随着日龄增长，环槽环嵴数目增多，深浅不一[26]。毛蚴通过体表纤毛脱落，胚细胞分裂转变至母胞蚴，实验发现毛蚴的制动和脱纤与渗透压和pH控制有关，渗透压为115 mOsm /L～460 mOsm/L之间较适宜，345 mOsm/L时存活率最高，pH在6.0～9.0之间较好，存活率以pH7.0～7.4时最高[27]。徐国余等[28]发现在26 ℃培养箱中，毛蚴进入钉螺后1 h镜检出的母胞蚴较小,蠕动明显；之后母胞蚴体内胚细胞逐渐增多,7 d后母胞蚴体内形成大量胚球，3周后母胞蚴发育成熟。另外，5-HT作为神经介质,对母胞蚴的生长发育有着重要影响。有学者认为5-HT通过促进细胞分裂促进母胞蚴生长[29]，同时明显增加子胞蚴的数量,并影响其增殖[30]。5-HT的浓度为10 μmol/L时,对母胞蚴的活动率与体长的促进作用最强[31]。母胞蚴发育成熟，伴有明显移行过程。日本血吸虫幼虫入侵和发育主要位于钉螺头足部及套膜内外[32]。母胞蚴主要在钉螺消化道外壁的空腔和围直肠窦，其次在肾脏、腮丝和外套膜等部位[33]。周述龙发现，感染后45 d以内的母胞蚴有55.5%见于头足部，44.5%发现于肝；而感染45 d之后仅有14.2%的母胞蚴见于头足部，85.8%在内脏，有力佐证了母胞蚴的发育过程有明显的移行[34]。

2.2子胞蚴的发育 子胞蚴为血吸虫无性繁殖的主要阶段[34]，其发育过程包括单细胞期和胚球期等。单细胞期一般为2～4 d，子胞蚴体内有许多分散的胚细胞，之后两周左右进入胚球期, 胚细胞数量增多并聚集形成胚球, 胚球逐渐增大, 分布无规律[27]。子胞蚴有运动性，逸出后移行到钉螺的肝内寄生。夏明仪等发现子胞蚴会不断增加对钉螺肝脏的侵占，并吸收钉螺的营养以实现自身发育和尾蚴繁殖[35]。

3 尾蚴的成熟与逸出

尾蚴是血吸虫无性生殖的终末期,也是与钉螺共生的终止阶段。成熟的尾蚴从子胞蚴中脱出并聚集钉螺的消化腺周围，然后移行至颈部和鳃管组织，最后从钉螺头足部的套膜边缘进入水中[25]。

外界环境温度对动物的生存有着重要作用，温度的变化在不同程度上直接影响动物的新陈代谢。发育起点温度又叫生物学零度，是指生物停止发育的临界温度。实验发现15.17 ℃是钉螺体内血吸虫幼虫发育的起点温度[36]。已有研究证实,在一定范围内，温度的升高能加快钉螺体内血吸虫幼虫的生长发育速度,而尾蚴的成熟需要有效积温达到842.91日度，尾蚴逸出则需积温达到1 489.43日度以上[37]。实验发现感染性钉螺释放尾蚴的次数在不同季节变化明显, 尾蚴的逸出次数率在春夏季高达80%以上，而秋冬季则不到4%；平均每只感染螺的逸蚴数在第2年会显著减少[38]。姜玉骥等[39]发现平均每只感染螺逸出876条尾蚴，平均每只螺每次逸出125条尾蚴。不同数量的毛蚴感染钉螺对钉螺的逸蚴量并没有显著影响，不同性别、螺龄的钉螺逸蚴数也无显著差别[40]；但钉螺的螺龄与感染钉螺的毛蚴数量会改变逸蚴高峰的时间，用40个毛蚴感染的螺比用20个、10个、5个、1个毛蚴感染的钉螺逸蚴高峰要推迟10 d；12～13月龄钉螺比3～4月龄钉螺的逸蚴高峰则提前10 d。此外，不同地区感染性钉螺逸蚴数量也不相同，江苏仪征的感染螺的逸蚴数量明显少于安徽贵池的感染螺, 推测与钉螺个体、肝脏大小有关[41]。光照、水温、时间等多种因素影响尾蚴的逸出，但水温一直被认为是尾蚴逸出的最重要条件之一，不同地区感染性钉螺逸蚴的最适水温有所不同，云南感染螺逸蚴最适水温为20 ℃～35 ℃，而江苏感染螺逸蚴高峰为水温15 ℃～35 ℃之间[42]。由此可见,环境温度在一定程度上决定了血吸虫生长发育的周期。

4 血吸虫寄生对钉螺的影响

日本血吸虫幼虫在钉螺体内寄生，由于幼虫移行对钉螺造成机械损伤、作为异物引起钉螺的免疫损伤以及掠夺钉螺的营养引起钉螺的生理代谢紊乱等，从而影响钉螺的生长、发育、繁殖和生存[25]。

4.1幼虫移行的损伤 血吸虫幼虫的移行对钉螺造成间歇性机械损伤，影响钉螺的代谢、生长与生存。舒利民[33]的实验发现毛蚴从钉螺的头足部入侵后，大部分向深层的窦状组织和肌肉移行，只有少数滞留在钻穿部位附近；从触角、阴茎、外套膜等部位入侵钉螺的毛蚴则没有明显的移行过程。血吸虫幼虫入侵钉螺45 d内，主要寄生在钉螺的头、足、心及鳃等处，待母胞蚴成熟后移行于受精囊、前列腺、胃、肠的前端、内脏囊下的疏松结缔组织及间隙中[25]。子胞蚴再沿钉螺的直肠和肾脊的疏松结缔组织移行，最终到达肝脏[43]。成熟后的尾蚴由消化腺周围移行至钉螺的内脏血腔或静脉，再穿过体壁从钉螺的头足部套膜边缘进入水中[25]。

4.2螺体抗感染的免疫机制 钉螺用“内部防御系统”攻击入侵的血吸虫幼虫, 这个系统包括孔状细胞、网状细胞、抗原捕捉内皮细胞和血淋巴细胞，其中血淋巴细胞通过吞噬、包饮和细胞毒反应对防御血吸虫幼虫的寄生起重要作用[44-45]。实验表明钉螺血淋巴细胞能抑制大肠埃希菌和金黄色葡萄球菌的生长、吞噬和杀灭白色念球菌[46]。血淋巴细胞的吞噬作用能清除入侵的原虫、细菌、无机颗粒及大分子物质等病原体。除了吞噬作用，钉螺的血细胞在伤口修复、炎症反应、包囊作用等防御过程中也发挥重要作用[47]。有研究证明，曼氏血吸虫母胞蚴的分泌和排泄产物有刺激抗感染性钉螺血细胞的活动、抑制易感性钉螺血细胞活动的作用[44]。

除细胞免疫方式外，贝类通过血清中的抗菌肽、凝集素、溶酶体酶等调节因子和非特异性酶来实现体液免疫[48]。贝类体液防御机制的第一道重要防线是在病原刺激下能迅速表达并全身分布的抗菌肽[47]。凝集素能够识别、黏附异物，并与凝集素受体相结合，再由免疫细胞吞噬、清除异物[49]。颗粒细胞中的溶酶体酶依靠脱颗粒作用进入血清起调节细胞吞噬和溶解杀伤细菌的作用[50]。另外，螺类血淋巴中的纤维蛋白原相关蛋白(FREPs)是一类分子结构特殊的血凝素，部分FREPs能与血吸虫幼虫表面结合，并加速溶解血吸虫幼虫表面抗原，对钉螺抵御血吸虫幼虫的寄生起重要作用[51]。刘凌鹏等[52]证明, 感染了日本血吸虫幼虫的钉螺淋巴细胞中碱性磷酸酶ACP的活性更高,可能影响淋巴细胞的细胞毒性和钉螺体内血吸虫幼虫的存活时间，从毛蚴入侵、胞蚴繁殖到尾蚴成熟与逸出都受到ACP活性增高所导致的细胞毒性作用，缩短血吸虫幼虫在钉螺内的存活时间。

4.3钉螺营养物质被掠夺 钉螺被血吸虫幼虫寄生导致腺管挤压变形、消化腺肿大而松脆、组织结构紊乱[10]，通常被血吸虫感染的钉螺摄食量、耗氧量、心率和运动都会增加，但血淋巴中血红蛋白和总蛋白、游离氨基酸、葡萄糖等明显下降，血吸虫幼虫的寄生加速消耗贮存糖原、改变钉螺的蛋白质代谢和无机物钙代谢，导致感染血吸虫的钉螺壳层变薄[53]。

5 结 语

生物共进化作为当今科学研究的热点，指的是生物间相互影响、相互适应引起的构造或行为变化[54]。为深入了解生物进化，探究寄生虫与宿主间的相互作用至关重要。钉螺作为血吸虫唯一的中间宿主，血吸虫与钉螺的共生关系一直备受研究者关注并开展了相关研究，就目前的研究资料来看，关于钉螺与血吸虫共生的分子机制的研究，主要体现在环境、生态学以及某些化学物理因素对血吸虫寄生的影响等方面，但有关血吸虫在钉螺体内无性生殖、发育过程的研究不多，进一步加强有关钉螺体内无性繁殖、胞蚴生长发育的研究，可为钉螺与血吸虫的共生关系提供更多的理论依据。随着现代生物技术的不断更新，在细胞、分子水平探讨钉螺-血吸虫的共生关系，对于阐明血吸虫与钉螺的寄生关系具有十分重要的意义。

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