腹腔镜下右半结肠癌根治术中以不同血管为导向的对比

张冉昊 乔文娟 师梦伟 穆冬冬 郑连生

1包头医学院第二附属医院消化微创中心 （内蒙古包头 014030）；2包头医学院研究生学院 （内蒙古包头 014040）

结肠癌（colorectal carcinoma）是起源于结肠黏膜上皮的恶性肿瘤，是我国常见的消化道恶性肿瘤之一，其发病率和病死率均位于全部恶性肿瘤前列［1］。右半结肠癌最早出现的症状是排便习惯与粪便性状的改变，继续发展可出现腹痛、腹部肿块等局部表现和（或）贫血、恶病质等全身症状［2］。一经诊断其治疗原则以手术切除为主，目前主流治疗方法是腹腔镜下右半结肠癌根治性切除术［3］。但对于腹腔镜下右半结肠癌切除术中清扫淋巴结是以肠系膜上动脉（superior mesenteric artery，SMA）为导向还是肠系膜上静脉（superior mesenteric vein，SMV）尚未统一，主要争论点在于以SMV 为导向是否会有淋巴结遗漏导致治疗不足，以SMA 为导向是否会引起更多术后并发症导致过度治疗［4］。鉴于此，本研究主要探讨以SMA和SMV 为导向的右半结肠癌患者的临床资料并观察相关指标与短期疗效，对比两组的优劣性。

1 资料与方法

1.1 一般资料选取2020 年1 月至2022 年10 月我院收治的80 例右半结肠癌患者（包括横结肠近2/3，结肠肝曲，升结肠，盲肠），术前影像学分期为cT2-4 和（或）N0-2M0，将患者进行随机分组，患者均接受腹腔镜下右半结肠癌根治术，其中40 例是以SMA 为导向的手术（观察组），40 例是以SMV 为导向的手术（对照组）。所有患者及家属均签署知情同意书，手术均由同一手术团队完成。

1.2 纳入标准（1）符合结肠癌诊断标准，且经肠镜病理确诊［5］；（2）单发肿瘤且未发生远处转移，肿瘤可切除；（3）临床资料完整；（4）虽有基础疾病，但得到良好控制者；（5）未进行术前放化疗；（6）均为限期手术，非梗阻、穿孔、出血等急诊手术。

1.3 手术方法

1.3.1 常规准备全麻气管插管成功后取平卧分腿位，术野常规消毒后铺巾。于脐周处做弧形切口长约1 cm，依次切开皮肤和腹壁各层，进入腹腔，建立气腹，维持气压于13 ～ 15 mmHg。在腹腔镜监视下，利用Trocar 建立操作孔。

1.3.2 观察组（图1）结肠系膜开窗并显露十二指肠降段：降患者置于头低足高位，身体向左侧倾，使小肠及其系膜远离升结肠。向右侧牵引升结肠使其系膜紧张，在升结肠系膜上段找到系膜薄弱部，切开右结肠系膜，进入结肠系膜后方的疏松结缔组织间隙（Toldt 间隙），暴露后方的十二指肠降段和水平段移行部；注意保持肾前筋膜的完整性。

图1 观察组清扫范围Fig. 1 The range of lymph node dissection in the observation group

离断右半结肠的血管并清除淋巴结：向尾侧延长右半结肠系膜切口，找到SMA。依次分离、分别根部结扎离断回结肠动静脉、结肠右动静脉及结肠中动脉右支，分别清扫周围淋巴结。SMV向头侧到达胰腺下缘，对胃结肠干及其属支进行精细解剖，结扎离断结肠中静脉及副右结肠静脉。留取SMA 前方及左侧淋巴组织编号No.D3，单独送检。

游离右半结肠：进一步打开Toldt 间隙，向头侧右侧走行直至横结肠系膜根部，并使横结肠系膜右侧及右半结肠系膜游离于腹腔。将右2/3 的胃结肠韧带于胃血管弓外离断，再将横结肠系膜沿肝下缘根部切开，完全游离结肠肝曲。切开回盲部外侧及右半结肠融合筋膜，与Toldt 间隙会师，自此回肠末端及右半结肠完全游离于腹腔。

取上腹正中切口，体外切除右半结肠，并做回肠-横结肠端侧吻合。将肠管放回腹腔后，重建气腹以排列肠管，冲洗腹腔，放置引流，关闭腹腔，手术完毕。

1.3.3 对照组（图2）步骤同观察组，区别之处在于术中围绕SMV 进行淋巴结清扫，于SMV 左侧缘离断右半结肠供血血管。

图2 对照组清扫范围Fig. 2 The range of lymph node dissection in the control group

1.4 术后护理患者术后予以氧气吸入、心电监护等常规处理，并进行抗炎镇痛、营养支持等对症治疗。当患者进流食后无明显不适，化验指标正常，且切口愈合良好即可出院。

1.5 观察指标（1）观察对比两组患者的术后留置胃管时间、禁食时间、排气时间、引流管留置时间、手术时间及术后住院时间。（2）观察对比两组患者术前及术后第1、3、5 天的营养指标，即血红蛋白、白蛋白、总蛋白、前白蛋白。（3）观察两组患者的淋巴结清扫情况及No.D3 转移情况。（4）观察患者术后早期并发症发生情况。

1.6 统计学方法采用统计学软件SPSS 20.0 对实验数据进行分析。计量资料用均数±标准差表示，采用t检验或非参数检验；计数资料以例数或百分比表示，并采用χ2或Fisher 精确概率法检验。P＜ 0.05 为差异有统计学意义。

2 结果

2.1 患者一般情况两组患者一般情况对比，差异无统计学意义（P＞ 0.05），具有可比性（表1）。

表1 两组患者一般情况Tab.1 General situation of patients in two groups 例

2.2 围术期指标（1）两组患者术后排气时间、禁食时间、引流管留置时间、胃管留置时间的差异无统计学意义（P＞ 0.05），两组肠道功能恢复与术后不良反应差异无统计学意义。见表2。（2）术前与术后第1、3、5 天的营养指标（白蛋白、前白蛋白、总蛋白、血红蛋白）差异无统计学意义（P＞ 0.05），患者的营养状况并没有因为术式的不同而引起差异。见表3。（3）两组手术时间及术后住院时间差异无统计学意义（P＞ 0.05），观察组并未显著延长手术时间及术后住院时间，可以保证手术安全性。见表4。（4）两组清扫出的淋巴结数量的差异有统计学意义（P＜ 0.05），观察组显著高于对照组，以SMA 为导向的手术可更彻底地清扫淋巴结，更具根治性特点。见表4。（5）观察组单独送检的No.D3 淋巴结，检出总数为249 枚，确诊D3 转移的患者7 例（17.5%），阳性淋巴结13 枚（5.2%）。

表2 两组术后情况比较Tab.2 Comparison of postoperative conditions in two groups ±s

表2 两组术后情况比较Tab.2 Comparison of postoperative conditions in two groups ±s

项目胃管留置时间（d）术后禁食时间（d）术后排气时间（d）引流管留置时间（d）观察组（n = 40）2.5 ± 0.8 4.5 ± 1.0 4.1 ± 1.0 11.8 ± 2.5对照组（n = 40）2.2 ± 1.0 4.1 ± 1.1 3.8 ± 1.1 11.4 ± 2.7 t值1.245 1.531 1.074 0.693 P值0.217 0.130 0.286 0.491

表3 两组术前及术后第1、3、5 天营养指标比较Tab.3 Comparison of nutritional indexes in two groups before operation and on the 1st， 3rd and 5th day after operation ±s

表3 两组术前及术后第1、3、5 天营养指标比较Tab.3 Comparison of nutritional indexes in two groups before operation and on the 1st， 3rd and 5th day after operation ±s

指标白蛋白（g/L）总蛋白(g/L)前白蛋白（mg/L）血红蛋白(g/L)时间术前术后1 d术后3 d术后5 d术前术后1 d术后3 d术后5 d术前术后1 d术后3 d术后5 d术前术后1 d术后3 d术后5 d观察组（n = 40）39.8 ± 4.1 35.1 ± 3.2 34.4 ± 5.1 35.7 ± 3.5 66.5 ± 6.7 58.5 ± 5.2 56.6 ± 8.0 59.7 ± 5.3 164.2 ± 36.5 138.0 ± 44.0 123.5 ± 34.5 150.2 ± 37.7 126.9 ± 24.4 117.5 ± 18.8 115.4 ± 21.4 113.3 ± 17.3对照组（n = 40）38.3 ± 3.3 34.2 ± 3.9 34.7 ± 3.6 35.7 ± 3.6 64.9 ± 6.1 58.2 ± 5.4 59.6 ± 6.2 60.4 ± 4.9 175.7 ± 50.2 138.3 ± 35.9 123.9 ± 30.5 156.3 ± 31.1 118.1 ± 20.4 110.8 ± 16.5 107.6 ± 19.3 107.2 ± 15.7 t值1.856 1.194 0.37 0.085 1.319 0.280 1.852 0.670 1.176 0.33 0.058 0.788 1.754 1.692 1.714 1.652 P值0.067 0.236 0.713 0.932 0.191 0.780 0.068 0.505 0.244 0.974 0.954 0.433 0.083 0.095 0.090 0.103

表4 两组手术时间及术后情况比较Tab.4 Comparison of operation time and postoperative situation in two groups ±s

表4 两组手术时间及术后情况比较Tab.4 Comparison of operation time and postoperative situation in two groups ±s

项目手术时间（min）术后住院时间（d）清扫淋巴结数量（枚）观察组（n = 40）229.7 ± 40.1 11.4 ± 4.0 32.5 ± 15.3对照组（n = 40）222.3 ± 72.0 10.8 ± 3.4 25.9 ± 11.3 t值0.568 0.893 2.189 P值0.572 0.490 0.032

2.3 术后短期并发症观察组中有2 例发生胃瘫伴排空障碍，并发症总发生率为5%；对照组中有1 例发生乳糜漏，并发症总发生率为2.5%。两组并发症发生率比较，差异无统计学意义（P＞ 0.05），可进一步说明以SMA 为导向可保证手术安全性。见表5。

表5 两组并发症发生率比较Tab.5 Comparison of the incidence of complications in two groups例

3 讨论

结肠癌是世界上最常见的恶性肿瘤之一，死亡率高居恶性肿瘤当中的第2 位［6］。有研究［7］表明，我国结肠癌发病率正逐年呈上升趋势，且正在向年轻化过渡。根据中国结直肠癌诊疗规范及国际相关指南，均强调经病理确诊且影像学分期为T2-4N0-2M0 期的右半结肠癌应以手术为主的综合治疗方案［8］。

右半结肠癌根治术包括右半结肠切除联合区域淋巴结清扫。欧洲国家推荐的全结肠系膜切除术（complete mesocolon excision， CME）及日本《大肠癌诊疗规范》推荐的D3 根治术均着重提出完整切除系膜和根部高位离断营养血管，规范了结肠癌根治术，患者预后得到了明显改善［9］，但对于D3淋巴结清扫的内侧界限尚未统一。有不少学者认为以SMV 为导向既可保证手术的安全性，亦可达到彻底清扫淋巴结的效果，且以SMA 为导向的手术难度大，术后并发症发生几率大［10］。研究［11］表明，右半结肠的淋巴引流很少跨越SMV 达左侧的SMA，因此术中无需裸化SMA，且SMA 表面富含神经与淋巴组织，术中解剖暴露可导致腹泻、肠功能紊乱、乳糜痿等并发症。

根据解剖学研究，在SMA 主干表面亦存在淋巴结，右半结肠和小肠的淋巴引流能够跨过SMV向SMA汇聚，在SMA中线前方形成一条分水岭［12］。NESGAARD 等［13］还发现人体内存在长淋巴管向前或向后穿过SMV，在动脉束之间接近SMA，最后到达SMA 左侧。COFFEY 等［14］描述了在胚胎发育的过程中，肠系膜的根部位于SMA 与主动脉的附着处，那么以SMA 为内侧界限更符合CME 要求的完整地切除结肠系膜的原则。不仅如此，由右半结肠的淋巴引流规律可知，肠系膜淋巴结引流路径与其供血动脉走行一致，第3 站淋巴结位于供血动脉根部及SMA 周围，术中清扫淋巴结应以动脉为导向［15］。日本结直肠癌学会将回结肠动脉、右结肠动脉根部、结肠中动脉根部的淋巴结归类为第3 站淋巴结，且日本结直肠手术指南规定右半结肠癌D3 清扫必须将供血血管根部结扎，并对周围淋巴结整块清扫［16-17］。因此以SMV 为导向的手术与解剖理论、淋巴引流规律及清扫原则相悖，无法对淋巴结彻底清扫，可能会遗漏转移性淋巴结，影响肿瘤分期并导致复发。

本研究分别以SMA 与SMV 为导向行腹腔镜下右半结肠癌根治术。结果显示，两组患者恢复排气时间的差异无统计学意义（P＞ 0.05），说明无论是以SMA 为导向还是SMV 为导向的手术，肠道功能的恢复时间没有明显不同。术后放置引流管时间、留置胃管时间、禁食时间的差异均无统计学意义（P＞ 0.05），说明以SMA 为导向的手术并未带来显著的不良反应。两组患者所用手术时间以及术后住院时间的差异无统计学意义（P＞ 0.05），可充分说明以SMA 为导向的安全性。两组患者术前及术后1、3、5 d 的血红蛋白、白蛋白、前白蛋白、总蛋白的差异均无统计学意义，说明以SMA 为导向的手术并未影响患者的营养状况，进一步凸显出手术的安全性。

关于术后腹泻，有研究［18-19］表明，打开SMA 血管鞘进行清扫容易损伤肠道自主神经，导致支配肠道的交感神经的抑制作用与副交感神经的兴奋作用失衡，从而引起顽固性腹泻，即腹泻超过两个月以上且反复不止以及服用相应药物情况未得到好转。刁德昌等［20］对比了SMA 鞘内和鞘外淋巴结清扫的并发症差异。结果提示，保留植物神经的右半结肠癌D3 根治术安全可行，术后腹泻、乳糜漏发生率明显降低。因此在术中效仿该团队并未打开SMA 血管鞘，从而有效避免了顽固性腹泻。观察组中虽有1 例出现腹泻，在指导饮食以及对症处理后得到明显好转，并未达到顽固性的严重程度。

对照组中出现1 例乳糜漏的患者（进食后引流量增加，行腹水乳糜试验阳性），给予对症保守治疗后明显好转。有报道称，肿瘤位于右半结肠是术后发生乳糜漏的独立高危因素，原因是SMA周围有丰富的淋巴管，且此处的淋巴管靠近乳糜池，术中极易损伤；超声刀、LIGASURE 等能量设备的使用也会增加乳糜漏的发生率；也有学者认为与SMA 周围的特殊解剖结构相关；小肠的淋巴管起始于黏膜绒毛中央的乳糜管，其淋巴液汇集于肠系膜根部的淋巴结，再经SMA 周围淋巴结、腹主动脉前的腹腔淋巴结而至乳糜池；术中较难辨认乳糜管，极易损伤肠系膜根部和SMA 周围的乳糜管而造成乳糜漏［21-22］。为避免乳糜漏的发生，一是术中鞘外解剖暴露SMA；二是对于淋巴结清扫过程中超声刀采用慢凝模式及双重灼烧，清扫后血管夹结扎分离后的肠系膜组织，三是清扫SMA 周围时缝扎或结扎粗大淋巴管［23-24］。

另外，观察组中有一例胃瘫伴胃潴留的患者。有研究［25］表明，年龄、焦虑评分、手术切除范围及幽门下淋巴结的清扫均与术后胃瘫有关。尤小兰等［26］描述了行右半结肠癌根治术时保留胃网膜右静脉可降低术后胃瘫的发生率。CAI 等［27］还发现糖尿病、低白蛋白血症与手术时间是术后胃瘫发生的独立高危因素。两组在进行手术时均保留了胃网膜右静脉，但观察组仍有1 例出现术后胃瘫，可能与其既往患有糖尿病有关。两组患者术后短期并发症总发生率差异无统计学意义，进一步说明以SMA 为导向的安全性和可行性。

最后，两组清扫淋巴结总数及转移性淋巴结总数差异均有统计学意义（P＜ 0.05），观察组显著高于对照组。观察组单独送检的No.D3 淋巴结，确诊D3 转移的患者7 例（17.5%），检出转移性淋巴结数量13 枚，虽然检出的阳性淋巴结并不多，但仍然是有临床意义的。7 例患者术前CT 检查均为N（+），笔者认为CT 发现肿大或可疑淋巴结者，尤为适合以SMA 为导向的手术。对于肿瘤根治性手术，有一项非常重要的观察指标是清扫到的淋巴结总数及阳性淋巴结数量。这对于准确判断肿瘤分期、正确制定术后治疗策略以及监测患者预后均具有重要意义。有研究［28］表明，手术技术缺陷导致的阳性淋巴结残留是导致因肿瘤复发而死亡的重要原因。随着淋巴结清扫数目的增加，能明确区域淋巴结微转移灶，减少残留概率，患者生存率也进行性增加［29］。因此，充分的淋巴结清扫可准确的指导肿瘤分期，精准制定术后治疗方案，改善患者预后，希冀在保证手术质量和不增加手术并发症的前提下增高淋巴结清扫数量，减少肿瘤复发和远处转移，进而提高生存率。

综上所述，以SMA 为导向的手术是安全、可行的，能清扫出更多阳性淋巴结，更有利于清除癌肿病灶，从而有利于患者预后，同时并未增加术中术后并发症发生几率及手术难度。但本研究仍存在一定局限性，未对比两组患者3 年及5 年的生存率、复发率与转移率差异。因此本研究将继续延续下去，长期随访并探讨远期疗效。

【Author contributions】ZHANG Ranhao performed the experiments and wrote the article. QIAO Wenjuan and MU Dongdong performed the experiments. SHI Mengwei revised the article. ZHENG Liansheng designed the study and reviewed the article. All authors read and approved the final manuscript as submitted.

【Conflict of interest】The authors declare no conflict of interest.