影像学方法评估后循环急性缺血性脑卒中侧支循环的研究进展

王蓉 范伟女 吴允钦

[摘要] 急性缺血性脑卒中（acute ischemic stroke，AIS）是神经系统常见疾病之一，其病死率和致残率较高。与前循环AIS相比，后循环AIS患者经血管内治疗再通无效率更高、预后更差。研究证实良好的侧支循环与病变体积减少、预后改善存在一定的相关性。本文就后循环AIS侧支循环的重要性及影像学评估方法的研究进展进行综述。

[关键词] 后循环；急性缺血性脑卒中；侧支循环；影像学评估；血管内治疗

[中图分类号] R743.3    [文献标识码] A    [DOI] 10.3969/j.issn.1673-9701.2024.01.027

急性缺血性脑卒中（acute ischemic stroke，AIS）是常见的神经系统疾病之一，是获得性残疾的首要原因，目前已成为全球第2大死亡因素[1]。后循环AIS约占所有缺血性脑卒中的20%，其中基底动脉闭塞症（basilar artery occlusion，BAO）最具破坏性[2-3]。相较于前循环系统，后循环系统具有血管变异率高、侧支循环状态不稳定、梗死后临床表现非特异性等特点，上述因素导致后循环AIS的病死率、致残率及误诊率更高。随着静脉溶栓及血管内治疗（endovascular treatment，EVT）等技术逐步应用于AIS治疗中，AIS患者的临床预后获得显著改善。但与前循环AIS相比，后循环AIS患者的无效再通率更高、预后更差[4]。因此对后循环AIS患者而言，预测经EVT后患者的预后尤为重要。多项研究证实，良好的侧支循环与病变体积减少、预后改善有一定的相关性[5-7]。通过影像学方法准确评估患者的侧支循环状态有助于指导后循环AIS的临床诊疗。本文对后循环AIS中侧支循环的重要性及其常用影像学评估方法的研究进展进行综述，为其临床诊疗提供参考。

1  侧支循环评估在AIS治疗中的重要作用

AIS发生后，患者脑组织因长时间缺血所致损伤是不可逆转的。当缺血发生时，侧支循环代偿形成，血液可逆向充盈缺血区域，为缺血组织供血，使缺血半暗带及最终缺血核心组织减少。因此，尽快启动再灌注治疗、挽救缺血半暗带、缩小缺血核心组织体积是AIS治疗及预后的关键。相关研究证实，EVT对前循环区域脑卒中的实质性临床影响毋庸置疑，但因后循环的特殊性，目前这种治疗的证据主要来源于观察性研究，而非随机临床试验[8]；EVT是否有益于后循环AIS仍存在争议。ENDOSTROKE研究表明，尽管EVT的再通率为79%，但只有34%的BAO患者结局良好，提示侧支循环状态是血管再通成功与否的重要因素[9]。研究表明侧支循环与EVT的时间窗及再通结果密切相关[10]；良好的侧支循环可促使患者从EVT中获益，从而降低AIS的致残率和致死率[5，11]。研究证实，侧支循环状态是影响病死率的独立变量[12-13]。在行EVT前，评估侧支循环状态有助于识别获益患者并确定个体化治疗时间窗。因此，侧支循环的形成对AIS的早期诊断、治疗策略、临床预后等有重要预测价值[14-15]。

2  后循环侧支循环检测方法及评分标准

2.1  美国介入和治疗神经放射学学会/介入放射学学会侧支循环分级量表

数字减影血管造影（digital subtraction angiography，DSA）具有较高的空间和时间分辨率，可动态显示血流方向和速度，是评估脑侧支循环的“金标准”。Higashida等[11]提出基于脑DSA结果的侧支循环评估方法，将侧支循环分为5级：0级表示缺血区未显示侧支血流；1级表示缺血区周围有缓慢侧支血流，但存在持续无灌注区域；2级表示缺血区周围有快速侧支血流，但部分缺血区仍存在；3级表示静脉晚期可见缺血区有缓慢但完全的侧支血流；4级表示通过逆行灌流，快速完全的侧支循环血流至整个缺血区。Singer等[9]应用美国介入和治疗神经放射学学会/介入放射学学会（American Society of Intervention and Therapeutic Neuroradiology/ Society of Interventional Radiology，ASITN/SIR）侧支循环分级量表评估急性BAO患者的侧支状态，结果发现较好的侧支状态与良好预后相关。《关于侧支循环对缺血性脑卒中的评价和干预的中国共识声明》[14]建议ASITN/SIR侧支循环分级量表可用于评价脑侧支的血流分级。然而，该量表也存在一定的局限性。①DSA是一种侵入性检查，费用昂贵，部分患者难以接受。②完整的诊断性血管造影术耗时较长，可能会错失最佳治疗时间。③研究表明，临床医生应用ASITN/SIR侧支循环分级量表评估侧支分级的一致性较差，推测该量表對侧支循环的分级并不明确[16-17]。④该量表更常应用于前循环的评估，评估后循环侧支循环血流的准确性有待进一步证实。

2.2  经颅多普勒超声

经颅多普勒超声（transcranial Doppler，TCD）是1982年由Aaslid等[18]提出的一种检测基底动脉血流速度的诊断方法。近年来，随着技术的不断进步，TCD逐步应用于脑血管疾病的诊断。TCD是一种无创、无辐射、简便、可重复且可实现实时监测的技术，可测量颅内侧支循环血流的方向和速度，从而诊断血管狭窄、评估侧支循环情况[19-20]。研究发现相比于DSA，TCD诊断颅内血管狭窄程度的符合率达92.79%[21]。一项纳入113例AIS患者的研究表明，在发病4.5h内可经TCD评估患者的侧支循环情况，调整治疗计划，改善预后[22]。应用TCD动态监测脑侧支循环对AIS的治疗及预后具有重要意义[23]。但颅内动脉血管的走行变异率较高，且受到声窗、操作者水平等限制，诊断时需结合其他检查予以评估。与前循环相比，后循环有更大的变异性。研究证实，TCD在后循环中的准确性明显低于前循环[24]。

2.3  后循环侧支评分

2016年，van der Hoeven等[25]首次提出后循环侧支评分（posterior circulation collateral score，PC-CS）半定量评价后循环侧支血流情况。在PC-CS中，规定若能在计算机体层血管成像（computed tomograph angiography，CTA）上显示每条小脑后下动脉、小脑前下动脉、小脑上动脉，则各计1分；若后交通动脉（posterior communicating artery，PCoA）直径<同侧大脑后动脉（posterior cerebral artery，PCA）P1段直径，则每侧计1分；若PCoA直径≥同侧PCA P1段直径，则每侧计2分，满分10分[25]。PC-CS 0～3分为较差，4～5分为中等，6～10分为良好。上述研究表明，PC-CS较差患者入院时，其美国国立卫生研究院卒中量表（National Institutes of Health stroke scale，NIHSS）中位评分高于PC-CS中等和良好患者，且PC-CS良好患者的预后不良发生风险显著低于PC-CS较差患者；但PC-CS中等患者与PC-CS较差患者相比，预后不良的发生风险并无差异。Antunes等[26]研究显示，PC-CS是接受EVT的BAO患者有利结果的独立预测因子。Broocks等[27]研究表明，PC-CS>5分患者的预后较好占比显著升高，提示在EVT适应证不明确或存在风险的情况下，可应用PC-CS对患者病情进行评估。2016年，Goyal等[28]基于CTA提出一种更简单的PC-CS：0分表示两侧均无PCoA显影，1分表示一侧PCoA显影。2分表示两侧PCoA均显影；研究发现侧支循环良好患者（PC-CS=2分）入院时NIHSS评分较低，再通成功率较高，且出院3个月的改良Rankin量表评分更低。

2.4  后循环CT血管成像评分

后循环CT血管成像评分（posterior circulation CT angiography score，PC-CTA）是椎基底动脉循环的简单量化，可提供闭塞程度和侧支循环相关信息。PC-CTA将后循环动脉分为6个节段：①两条颅内椎动脉共为一段；②基底动脉近端，即从起点至小脑前下动脉的起点；③基底动脉中段，即从小脑前下动脉起点至小脑上动脉起点；④基底动脉远端，即从小脑上动脉起点至其吻合处；⑤右侧PCA；⑥左侧PCA。每一个节段闭塞计1分，评分为0分即后循环动脉完全通畅，评分为6分即完全闭塞。Da等[29]研究证实PC-CTA与DSA结果显示出良好的一致性，且预后良好组患者的PC-CTA显著低于预后不良组。在一项回顾性研究中，调整年龄因素后，PC-CTA≥3分提示不良的临床预后[30]。

2.5  基底动脉CT血管成像评分

Alemseged等[30]首次提出基底动脉CT血管成像（basilar artery on CT angiography，BATMAN）评分，其既可评估急性BAO患者的侧支循环状态，又可反映患者的血栓负荷情况。BATMAN评分总分为10分，将两侧椎动脉、基底动脉近段（从椎基底动脉连接处至小脑前下动脉）、中段（从小脑前下动脉至小脑上动脉）、远端（从小脑上动脉至其顶端）及两侧PCA P1段分别计为一段，每段计1分，非胚胎型PCoA且直径<1mm计1分，直径>1mm计2分，若为胚胎型PCoA则计3分。Alemseged等[30]针对124例BAO患者开展回顾性研究，结果显示BATMAN评分<7分与预后不良独立相关，BATMAN评分不佳患者经EVT后成功再通，其也不太可能获得良好结局；但BATMAN评分良好患者即使超出时间窗治疗，也有可能获得良好结局。多项研究证实，无论是否在6h时间窗内，BATMAN评分结果均是后循环AIS患者接受EVT后良好结局的独立预测因素[31-33]。在急性BAO患者中，无论是否行机械取栓术，BATMAN评分都是较强的预测因子，BATMAN评分越高，3个月后患者预后越好、病死率越低；机械取栓术对BATMAN评分较差（0～3分）和中等（4～6分）患者有利[34]。另有研究表明，BATMAN评分≥3分与接受机械取栓术治疗的急性BAO患者良好的临床预后相关[35]。

2.6  后循环急性卒中预后早期CT评分

由Puetz等[13]首次提出的后循环急性卒中预后早期CT评分（posterior circulation acute stroke prognosis early CT score，pc-ASPECTS）是基于CTA源图像低密度量化后循环早期缺血性改变的评分方法，其一致性较好。pc-ASPECTS满分为10分（无可见后循环缺血），中腦或脑桥任何部分缺血则减2分，双侧丘脑、小脑或PCA供血区出现缺血则各减1分。Puetz等[13]对46例急性BAO患者行CTA检查，结果发现pc-ASPECTS≥8分患者的NIHSS评分较低且预后良好，提示pc-ASPECTS可能有助于识别EVT受益患者。这与Yu等[36]的研究结论一致。一项纳入823例急性BAO患者的前瞻性研究表明，pc-ASPECTS是较强的预后变量之一[37]。一项Meta分析研究显示，基线pc-ASPECTS可有效预测后循环AIS患者的功能结局，推荐有效区分功能预后是否良好的最佳临界值为7分；同时，磁共振成像是使用pc-ASPECTS的首选方法[38]。另外，也有不少学者应用DSA进行pc-ASPECTS，研究结果均提示该评分是预后良好的独立预测因子[39-42]。然而，Da等[29]开展的小样本研究发现，pc-ASPECTS在不同评分者之间的一致性较低，与临床结局的相关性较差。同时，部分学者的研究结果亦表明，pc-ASPECTS的分值与预测良好预后之间无统计学意义，因此无法根据该评分制订治疗决策[43-44]。上述分歧可能由不同研究在入组标准、成像方法、治疗方法及结果解读等方面的差异性所致。

2.7  脑桥-中脑指数

脑桥-中脑指数（pons-midbrain index，PMI）是一种基于CTA源图像的评分系统，其可分别对双侧脑桥及中脑进行低密度分级。每侧评分如下：0为无可见低密度区，1为低密度区≤50%，2为低密度区>50%。PMI为0表示中脑和脑桥无任何缺血性改变，PMI为8表示双侧脑桥及中脑的低密度区超过50%。研究显示PMI≥3与病死率独立相关[45]。Pallesen等[44]研究证实PMI<3患者的病死率较低且预后更好；但在调整年龄、NIHSS评分和治疗类型后，患者的病死率与PMI<3有关，而与良好预后无关，因此不建议根据PMI制订治疗决策。Jiang等[46]研究显示，PMI与EVT后3个月良好预后独立相关，且与窗口晚期患者的良好预后相关。

2.8  基底动脉闭塞血管造影侧支循环分级系统

基底动脉闭塞血管造影侧支循环分级系统（angiographic collateral grading system for BAO，ACGS-BAO）强调基底动脉顶部的重要意义[47]。ACGS-BAO分为4级，1级：未见PCoA及软脑膜侧支，且基底动脉顶部未充盈；2级：存在PCoA或软脑膜侧支，但基底动脉顶部未充盈；3级：存在PCoA或软脑膜侧支，且基底动脉顶部部分充盈；4级：存在PCoA或软脑膜侧支，且基底动脉顶部完全充盈。ACGS-BAO中的3～4级表示患者侧支循环状态良好。

2.9  磁共振血管成像

磁共振血管成像（magnetic resonance angiography，MRA）及增强MRA可清晰显示患者颅内的血管情况，是目前临床上颅内血管检测的首选方法之一，其在评价后循环侧支循环中亦有独特之处。Yan等[48]提出一种基于MRA的后循环侧支循环评分，即PCoA和PCA P1段（PCoA-P1）评分。0分：无双侧前后循环连接；1分：存在单侧PCoA至P1连接，但伴有PCoA或P1发育不全；2分：存在单方面正常PCoA至P1连接或双侧PCoA-P1连接，但伴有PCoA或P1发育不全；3分：存在双侧PCoA至P1连接，但一侧正常并伴有对侧PCoA或P1发育不全；4分：正常PCoA和P1之间存在双边连接。PCoA-P1评分有助于预测后循环脑卒中的复发。然而，MRA也有局限性，其无法清晰显示远端软膜支，对二级以上侧支循环难以评估。目前，基于MRA的后循环侧支循环标准甚少。另外，磁共振灌注加权成像（perfusion weighted imaging，PWI）是在微血管基础上显示脑血流情况，可更好地区分缺血半暗带及梗死组织。多项研究表明，MRA联合PWI可更准确地评估后循环缺血区组织血流灌注及侧支循环情况，为进一步诊疗提供依据[49-50]。另有研究发现，相较于MRA联合PWI，增强MRA联合PWI诊断后循环梗死的敏感度及特异性更高，可更好地评估侧支循环情况[51]。

3  各检测方法的比较研究

上述检测方法的侧重点有所不同。ASITN/SIR侧支循环分级量表的准确性更高，但DSA有辐射性且有创，较难应用于临床。PC-CS可对后循环的一、二级侧支循环开放情况进行量化。PC-CTA更侧重于量化后循环闭塞血管的血栓负荷情况。BATMAN评分既可量化侧支开放情况，又能反映血栓负荷情况。pc-ASPECTS更侧重于评估后循环的早期缺血部位及程度。上述检测方法均基于非侵入性CTA或MRA。目前，较多学者建议将CTA作为评估BAO的首选影像方式[52-53]。但CTA无法测量血流，仅可进行结构性评估，提供单时相血流信息。因此，与DSA相比，侧支循环分级可能会被提高[15]。近年来有不少学者对上述评分进行比较研究，研究结果均表明在急性BAO患者EVT預后的预测中，基于CTA的影像学评分（PC-CS、PC-CTA、BATMAN评分、pc-ASPECTS）有一定的应用价值。一项急性BAO患者机械取栓的研究显示，较高的PC-CS及BATMAN评分是患者预后良好的独立预测因素；其中5例行EVT再通未成功但有良好预后的患者均有较高的初始侧支循环评分（BATMAN评分或PC-CS≥6分）；对初始侧支状态良好的患者，即使已超出时间窗，也可考虑行EVT[32，54]。Alemseged等[30]研究表明，BATMAN评分相较于PC-CS准确性更高，评分之间的一致性也更好。一项纳入37例经EVT的急性BAO患者研究发现，预后良好组和预后不良组间基于CTA的影像学评分（pc-ASPECTS、PC-CS、PC-CTA及BATMAN评分）差异有统计学意义，PC-CTA、pc-ASPECTS、PC-CS及BATMAN评分的最佳临界值分别为2.5分、8.5分、6.5分、5.5分[55]。使用基于CTA的3种检测方法对53例急性BAO患者行EVT后的90d临床结局进行回顾性研究，结果显示PC-CTA≤1.5分、BATMAN评分≥4.5分、PC-CS≥4.5分是急性BAO患者行EVT 90d后良好临床结局的独立预测因素，提示即使患者处于延迟治疗时间窗内，经3种检测方法预测为良好结局后也可获得成功再通的效果[56]。

4  小结与展望

后循环AIS的诊治是当前临床面临的难题之一。及时再灌注挽救缺血半暗带是治疗的关键环节，其中脑侧支循环是决定性因素之一，其不仅是局部血管闭塞引起的缺血性损害范围和严重性的决定因素，也是治疗性再灌注后临床改善程度的决定因素。因此，在后循环AIS患者发病后，准确且完整评估侧支循环开放情况对治疗极为重要，可避免对患者进行徒劳或潜在有害的EVT。本文所综述的侧支循环评分方法及标准均可有效评估患者的初始侧支循环开放情况，但目前尚无明确的临床证据证实其对临床预后预测的准确性。临床上无法仅根据评分结果制订治疗决策，后循环侧支循环评估方法及其与预后的相关性仍需要在更大规模的随机对照试验中进一步证实。

利益沖突：所有作者均声明不存在利益冲突。

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（收稿日期：2023–03–06）

（修回日期：2023–12–18）