百合连作障碍成因及防治技术研究进展

赵信林 宁甲兴 胡清湘 肖六军 龙松华 邱财生 高帅帅 吴智敏 邱化蛟

DOI：10.3969/j.issn.2095-1191.2023.06.016

摘要：百合是一种集食用、药用、观赏价值于一身的重要经济作物，但百合种植存在严重的连作障碍，威胁着百合收获物的产量和品质。绿色有效地防控连作障碍可降低百合生产成本并保证百合产品的安全利用，因此，有必要深入了解百合种植连作障碍成因及相应的防控技术。文章综述了近年来关于百合连作障碍相关的国内外研究进展，指出连作导致的土壤性质恶化、土壤微生物群落结构病原菌化及百合自毒物质逐年积累是百合连作障碍发生的主要原因。当前应对百合连作障碍的方法主要涉及选用耐连作百合品种、轮作和间套作、土壤熏蒸消毒、土壤强还原处理、应用微生物制剂及其他绿色土壤调理剂等。针对我国百合生产中存在的耐连作百合品种缺乏，各种新型连作障碍常规消减技术还需进一步验证安全性、提高效果及降低成本，以及当前百合生产受耕地资源限制严重等问题，提出培育耐连作百合品种、提高连作障碍防治技术效果和降低相关成本及实现治理技术安全无害化是未来应对百合连作障碍的主要攻关方向。

关键词：百合；连作障碍；防治技術；研究进展

中图分类号：S567.239；S644.1             文献标志码：A 文章编号：2095-1191（2023）06-1753-09

Causes and control techniques for continuous cropping obstacles of lily： A review

ZHAO Xin-lin1， NING Jia-xing2， HU Qing-xiang2， XIAO Liu-jun3， LONG Song-hua1， QIU Cai-sheng1*， GAO Shuai-shuai4，WU Zhi-min1， QIU Hua-jiao1*

（1Institute of Bast Fiber Crops/Center for Southern Economic Crops， Chinese Academy of Agricultural Sciences， Changsha， Hunan  410205， China； 2Longhui County Bureau of Agriculture and Rural Affairs， Shaoyang， Hunan  422200， China；

3Guiyang County Agricultural Comprehensive Service Center， Chenzhou， Hunan  424400， China；4Hunan Institute of

Microbiology，Changsha， Hunan  410009， China）

Abstract：Lily is an important cash crop with high edible，medicinal，and ornamental values，however，there are often serious continuous cropping obstacles （CRO） in lily cultivation，which threaten the yield and quality of lily harvest. Green and effective preventing techniques of CRO can reduce the production cost of lily and ensure the safe use of lily products. Therefore，it is very necessary to deeply understand the causes of CRO of lily and develop corresponding prevention and control technologies. Herein， the recent domestic and foreign studies on CRO of lily were reviewed. Results showed that the degradation in soil properties，soil pathogenic microorganisms increase，and the gradual accumulation of autotoxic substances were the main causes of CRO of lily. At present，the methods to deal with CRO of lily mainly involved the selection of CRO-resistant lily varieties，crop rotation and intercropping，soil fumigation and disinfection，reductive soil disinfestation，application of microbial preparations，and other green soil conditioning agents. However，the CRO-resistant lily varieties are severely lacking in China，and the various new preventing techniques of CRO still need to further verify the safety，improve the effectiveness and reduce the cost， and at present， lily cultivation is still restrained heavily by the lack of cultivated land resources. Aiming at such problems， the main research direction should be cultivating CRO-resistant lily varieties，improving the performance of preventing techniques of CRO，reducing the related cost，and realizing the safety and harmless management technologies in the future.

Key words： lily； continuous cropping obstacles； control techniques； review

Foundation items： National Natural Science Foundation of China （42107018）； Agricultural Science and Technology Innovation Project of Chinese Academy of Agricultural Sciences （CAAS-ASTIP-IBFC）

0 引言

百合是百合科（Liliaceae）百合属（Lilium L.）植物的统称，具有较高的观赏、食用和药用价值（胡兆东等，2022；杜方，2023）（图1），是极具地方特色的重要经济作物，如湖南的龙牙百合和甘肃的兰州百合。百合生产中普遍存在连作障碍严重、良种欠缺和肥药用量大等问题，既增加种植成本，又降低百合的质量和产量。但由于百合供不应求，价格持续走高，农民一度通过连作、垦荒等方式盲目扩大种植面積，导致种植风险增加（鲁耀雄等，2021）。百合的连作障碍问题一直备受关注。前人研究表明，连作导致兰州百合活性氧代谢失调、PSⅡ光化学效率和光合能力下降，最终产量和品质降低（师桂英等，2020）；百合连作还会影响土壤微生物群落结构，使病原微生物增加，有益微生物减少（李润根等，2021；李雪萍等，2022）。此外，百合分泌的化感物质（自毒物质）也会随着连作年限的增加而积累，从而影响自身生长（黄钰芳等，2020；Hua et al.，2023）。

目前，虽然研究人员已从不同角度揭示了百合连作障碍成因，并提出多种消减连作障碍的栽培技术，但这些技术由于成本或其他原因还未见大范围推广（徐晗等，2023）。本文综合近年来不同学者对百合连作障碍的研究结果，对连作障碍成因进行总结和分析，并对已提出的连作障碍消减措施或技术进行对比和评价，同时对未来百合连作障碍的研究方向和解决思路进行探讨，以期为百合产业的健康可持续发展提供参考。

1 百合连作障碍成因分析

1. 1 连作导致土壤理化性质恶化

良好的土壤条件是作物高产的基础。长期的复种、连作、高肥药投入使大量农田土壤出现不同程度的退化，如土壤酸化（Guo et al.，2010）、结构变差（Meurer et al.，2020）、养分比例失调（Joséphine et al.，2023），威胁着作物的产量与品质。喻敏等（2004）对百合连作土壤进行分析，发现连续多年种植百合后，土壤养分含量比例失调、有机质降低、土壤酸性变强，随着百合连作年限增加，百合的产量和品质明显下降。Li等（2022c）通过比较不同连作年限设施土壤的理化性质，发现百合长期连作不仅导致土壤酸化，还会导致速效养分积累，进而导致土壤盐碱化，最终造成连作障碍。

因此，土壤性质恶化是连作障碍发生的重要原因，也是连作障碍的主要表现。首先，由于氮肥的大量施用，直接或间接导致土壤pH降低（Guo et al.，2010），而长期投入化肥还会使土壤含盐量增加，甚至出现盐渍化；其次，土壤酸化还会促使土壤中重金属等有害元素活性增加（Zhu et al.，2016），进一步抑制百合生长；此外，长期连作会导致土壤中某些营养元素特异性吸收过多，在不能合理配方施肥的情况下，土壤养分比例失调，造成作物因缺乏某些元素而生长不良。

1. 2 连作导致土壤微生物群落结构病原菌化

有益微生物可协助植物获得营养，促进作物生长，提高作物抵御生物或非生物胁迫的能力（Rai et al.，2022）；有害微生物则会使作物染病，降低作物的产量和品质。连作障碍的发生和植物根际微生物群落的改变紧密相关（Shi et al.，2021；Wu et al.，2021）。研究表明，百合连作可显著降低土壤细菌的多样性和丰度，而显著增加土壤真菌的多样性和丰度（Ma et al.，2022）。但也有研究指出，百合连作会增加细菌丰度，但对细菌多样性影响不明显（Shi et al.，2021），而会降低真菌的丰度和多样性（Shi et al.，2020）。尽管不同学者在连作百合根际土壤真菌和细菌群落变化规律上的观点并不一致，但百合连作会打破根际微生态平衡，使病原菌富集，从而诱发连作障碍已是共识。Dai等（2022）对连作卷丹百合根际微生物进行分析，发现假单孢菌属（Pseudomonas）和链霉菌属（Streptomyces）微生物的富集是诱发根腐病的主要病原菌。Shi等（2021）对不同连作年限兰州百合根际土壤细菌多样性进行分析，认为致病菌中链霉菌属和简单芽胞杆菌（Bacillus simplex）的富集及有益菌属鞘脂单胞菌属（Sphingomonas）和生丝微菌属（Hyphomicrobium）的降低是连作障碍的重要成因，同时认为变形菌门（Proteobacteria）和鞘脂单胞菌属微生物可作为监测和管理土壤健康的早期指标。此外，连作障碍对微生物群落的影响还受品种的影响。李润根等（2022）对连作龙牙百合与铁炮百合的根际土壤真菌群落结构进行分析，发现忌连作龙牙百合的根际真菌Alpha多样性指数高于耐连作铁炮百合，但均匀度与之相反，2种百合根际均出现了特异性菌群。

因此，百合连作会使土壤微生物群落结构发生显著改变，根际微生态平衡被打破，表现为有益微生物多样性和丰度降低，而病原微生物相对富集，微生物群落整体由“细菌型”转化为“真菌型”，土壤环境从适宜百合生长转变为抑制百合生长，导致病害多发，降低百合产量和品质。

1. 3 连作使百合自毒物质逐年积累

植物自身产生的化感物质会在土壤中逐渐积累，从而对作物自身或其他有机体的生长发育产生有利或不利作用（Cui et al.，2022）。化感物质会破坏土壤微生物群落平衡，降低种子发芽率，抑制作物生长，最终降低作物产量（Chen et al.，2022）。自毒效应是化感作用的一种表现形式，特别是植物根系分泌物的化感作用是连作障碍的主要成因之一（Bouhaouel et al.，2014）。根际土壤中的酚类物质是与植物化感作用有关的一类次生代谢物，是导致连作障碍的主要自毒物质之一（Li et al.，2010；Hua et al.，2023），可破坏土壤中非生物因子和生物因子间的平衡，从而抑制作物生长（Scavo et al.，2019）。黄钰芳等（2018）研究发现，自毒物质的种类随着连作年限的增加而增加，主要有2，3-丁二醇、间苯二甲酸二辛酯、邻苯二甲酸2，2′-亚甲基双-（4-甲基-6-叔丁基苯酚）和对苯二甲酸二辛酯。相关研究表明，4-乙烯基愈创木酚、邻苯二甲酸、2，4-二叔丁基苯酚等自毒物质均可提升致病菌的侵染力，导致百合发病率上升，从而严重影响百合的健康生长（黄炜，2018；Cui et al.，2022；Hua et al.，2023）。

因此，百合生长过程中产生的自毒物质是百合连作障碍发生的重要因素之一。一方面，随着连作年限增加，百合根系分泌物、非收获部位的淋出物乃至分解物在土壤中不断积累，对百合的生长直接产生毒害作用；另一方面，自毒物质会与病原菌发生协同作用，增加百合的感病率和发病程度，最终阻碍百合的健康生长，降低百合产量和质量（瞿瑜婷等，2022）。

2 百合连作障碍防治技术

2. 1 选育耐连作百合新品种

百合生产中普遍存在着种性退化、良种缺乏、病害严重等问题（李润根等，2015），选育抗病抗逆品种可推动百合产业可持续发展。当前，花卉百合育种技术相对成熟，但药食百合育种相对落后，须考虑植物有效成分含量、生产、药用部位和生长周期等（Wang et al.，2020）。

我国百合种质资源丰富，可充分利用该优势在群体中选择优良的自然变异，选育耐连作百合新品种。鉴于野生种保留了大量在抗性和一些特殊品质性状上的有用基因，利用野生种与商品种多代杂交及回交将野生百合的优良基因转嫁到栽培种中是百合育种的有效途径之一（吴祝华等，2006）。Löffler等（1996）用毛百合与麝香百合杂交，将毛百合抗真菌性病害的特性渐渗到麝香百合。百合易感染病毒，由于百合多采用无性繁殖进行生产，导致病毒传代传播，使百合大幅减产。早在20世纪，荷兰Leiden大学已成功将病毒外壳蛋白导入百合，以期百合获得抗病毒能力（van Tuyl and van Holsteijn，1996）。21世纪初，Nesi等（2009）利用百合茎尖分生组织培养和离体热疗生产无症状无病毒植株。随着遗传学和分子生物学的飞速发展，将传统育种与分子育种相结合，可进一步加快百合抗逆育种进程，虽然转基因技术的生物安全问题依旧存在争议，但转基因育种在花卉百合上应用并不受影响，而药食两用百合则可采用分子标记辅助技术加快育种进程。新一代基因剪辑技术为作物育种提供了更新的平台（Dey， 2021）。Zhang等（2021）通过该技术已获得可稳定表达目的基因的工业大麻植株，同时该技术已用于提高水稻对稻瘟病病原体的抵抗力（Foster et al.，2018）。因此，可通过该技术定向培育低量自毒物质的百合品种。此外，倍性育种和诱变育种（辐射诱变、航天诱变）也可用于耐连作百合育种。

2. 2 选用适宜的耕作模式和种植技术

合理进行轮作、间作和套作是消减连作障碍的有效方式（胡双等，2021）。首先，轮作可减轻百合的自毒效应等连作障碍因子并提高种植收益；其次，连作会因特异性吸收导致土壤某些养分匮乏，合理轮作可有效避免土壤养分比例失调，恢复土壤地力。间套作一方面可充分高效利用土地资源，另一方面可避免因作物特异性吸收土壤养分而引发的土壤养分失衡问题。此外，不同作物会通过招募不同微生物促进自身生长，间套作可有效维持土壤微生物多样性。Zhou等（2018）发现百合与玉米间作可有效改善百合根际微生物群落的多样性和结构，且在一定程度上提高百合产量。Li等（2021）对比土豆、豌豆和党参3种作物与兰州百合轮作的效果，发现百合与豌豆轮作可有效减轻连作障碍。

种球播前处理可有效杀灭种子自身所携带的病菌，防止种子病害的传播。毕路然等（2023）研究发现，0.33 g/L磷酸二氢钾+1.67 g/L生根粉+特8TM菌剂浸种处理可有效改善土壤理化性质，改善土壤细菌与真菌的丰度和数量，促进百合种球发芽和幼苗生长。增施有机肥也可有效减轻百合连作障碍问题。首先，增施有机肥可有效补充土壤养分和解决土壤养分比例失衡问题；其次，施用有机肥可增加土壤孔隙度和促进土壤团聚结构形成，从而减少土壤板结；再次，有机肥的施用为微生物生长提供了良好的碳源，有利于维持土壤微生物的繁殖和多样性，避免病原微生物过度富集（Cui et al.，2018；瞿瑜婷等，2022）。此外，因地制宜、合理密植、科学施肥等也可在一定程度上降低百合连作障碍带来的危害（林立浩等，2021）。

2. 3 土壤消毒与改良

2. 3. 1 土壤熏蒸消毒法 土壤熏蒸消毒法是指将土壤熏蒸剂施入待处理土壤中并覆盖专用塑料薄膜，在人为创造的密闭空间中利用其产生的特殊气体来防治土传病、虫、草等危害（曹坳程等，2022），此方法被认为是当前防治土传病害、解决连作障碍最有效和稳定的方法之一。Mao等（2014）利用三氯硝基甲烷进行生姜连作土壤熏蒸消毒，结果表明，与对照相比，土壤熏蒸消毒可较好杀灭土壤中的青枯病菌，降低生姜枯萎病发生率并提高生姜产量。曾荣等（2023）利用二甲基二硫与氯化苦联合熏蒸对山药土传病害的防控效果及生物安全性进行评估，认为二者联用对山药枯萎病、立枯病、根结线虫病等均具有良好的预防效果，并对山药生长和土壤微生物相对安全，最终显著提高山药产量。土壤熏蒸消毒法在百合连作障碍防治中的应用还不多见，但Li等（2022b）研究表明威百亩作为土壤熏蒸剂会抑制百合的生长。因此，土壤熏蒸消毒法用于百合连作障碍防治的效果和安全性还需进一步验证。

2. 3. 2 强还原土壤处理法 强还原土壤处理是一种在作物种植之前对土壤进行处理的方法，首先添加大量易分解有机物料到土壤中，再通过薄膜覆盖或淹水隔绝空气，快速创造土壤强还原条件，短期内杀灭土传病原菌（蔡祖聪等，2015）。该方法已在国内外广泛应用于防治土传病原菌引发的作物病害，在消减百合连作障碍中的应用也有零星报道。夏青等（2022）研究强还原土壤处理对龙牙百合连作土壤土传病原菌和杂草种子的影响，发现该方法能显著杀灭土传病原菌和抑制杂草萌芽。闫宁等（2022）、饶德安等（2022）分别研究强还原土壤处理对连作人参和烟草根际微生物群落结构的影响，发现强还原土壤处理可减少病原微生物丰度并提高有益微生物数量。但也有学者认为強还原土壤处理在改善土壤的同时，也不可避免增加了重金属等有害物质的活性，可能会对生产安全带来一定风险（Miao et al.，2023）。

2. 3. 3 微生物制劑等绿色土壤调理剂应用 改变施肥策略和微生物制剂也是应对百合连作障碍的有效措施。于彦琳等（2021）研究发现施用硅肥和微生物剂可改变细菌群落结构及多样性，并通过增加有益微生物数量来改善土壤属性并减轻连作障碍效应。Li等（2022b）对比了化学熏蒸土壤和微生物肥料施用2种消减连作障碍的方式，结果表明化学熏蒸使土壤真菌多样性降低，整体微生物数量减少，同时有害真菌增加，而添加微生物肥可增加真菌多样性和有益微生物群，降低有害微生物，对土壤健康更有利。姜婷婷等（2023）通过“深翻去前茬根系—种植垄撒施土壤改良剂—种植垄外追施土壤改良剂”的技术处理20年园龄的苹果园土壤，发现该技术可改善连作土壤微生物群落结构，有效缓解土壤pH的降低，并提高苹果产量。

安全高效生物防控是推进农业绿色发展的关键举措，发掘安全适宜的微生物产品来应对连作障碍引发的土传病害具有重要的生态价值和经济价值（Stenberg et al.，2023）。Li等（2022a）对Bacillus velezensis E进行生防功能鉴定，结果表明该菌对导致百合基腐病的尖孢镰刀菌和导致灰霉病的灰霉病菌及其他几种病原细菌和真菌具有较好的抑制效果，并能促进百合鳞茎的生长。李雪萍等（2022）在健康兰州百合根际土壤中筛选到防病促生菌，发现其可显著降低百合枯萎病发病率，同时提高百合鳞茎产量。此外，增加土壤动物丰度可在一定程度上减轻连作障碍，如增加田间蚯蚓数量可有效优化百合根际土壤细菌群落结构，促进土壤养分的循环和释放，从而缓解连作百合产量的损失（Lu et al.，2021）。

生物炭可由固体废弃物和农业秸秆生产，成本低，已被广泛应用于土壤改良、重金属污染修复及缓释肥等领域（Yan et al.，2022；Zhang et al.，2022）。生物炭可为土壤提供必需的养分，改善土壤性质和细菌群落结构（Mohamed et al.，2021；Xu et al.，2022），可对作物的连作障碍产生一定影响，但是相关研究还不多见。周丽靖等（2019）研究竹炭和稻壳炭对连作兰州百合土壤理化及生物学性质的影响，结果表明使用生物炭可提高土壤的有机质和养分含量，并改善微生物群落结构。达艳凤等（2020）探讨不同用量玉米秸秆生物炭对兰州百合连作障碍缓解效应的影响，发现与对照相比，使用生物炭可不同程度促进百合生长和干物质积累，玉米秸秆生物炭用量为15 t/ha时效果最佳。此外，土壤pH降低是连作障碍的主要表现，而生物炭一般具有较高的pH（Li et al.，2017），施用生物炭可有效调节土壤pH，从而调节土壤营养有效性和土壤微生物区系，防止土壤进一步劣变。

3 存在问题及研究展望

百合受连作障碍影响严重，连作障碍效应出现快，因此，加强百合连作障碍研究十分必要。尽管关于百合连作障碍的研究已不少见，但依然存在不足。首先，关于百合连作障碍发生机制的研究较多，但大部分研究仅关注障碍发生的某一个方面，如只针对百合分泌的自毒物质，或是土壤物理化学性质的改变，或是土壤微生物群落变化等，而全面深入的连作障碍机制分析研究并不多见。全面揭示百合连作障碍机制，需综合考虑百合自身及其生长环境2个方面。其次，目前连作障碍消减措施种类较多，这些措施虽在其他作物上的效果已有报道，但在百合生产中效果有限，或缺乏成熟的产品，甚至存在一定的安全问题，使得各项技术在百合实际生产中推广和使用面积较小。此外，百合作为小宗作物，种植区域性明显，研究人群相对较少，科技力量投入较低，导致药食百合育种相对落后，连作障碍技术攻关成效低，在一定程度上也增加了攻克百合连作障碍的难度。因此，在当前的实际生产中，大部分地区百合种植仍以频繁换地规避连作障碍为主，致使百合生产受耕地资源限制严重，连作障碍问题依然十分突出，使得百合生产中农药等投入过多，百合的产量和质量难以保证，最终影响农民的收益和百合产业的健康发展。

综上所述，尽管关于百合连作障碍的研究较多，但百合生产中存在的严重连作障碍问题仍未得到实质性解决，现行的各类连作障碍消减技术还需进一步优化和改进。针对百合连作障碍这一产业难题，仍需开展大量深入研究，未来研究的重点方向需围绕以下几个方面：第一，种子芯片，农业基础。针对百合品性退化，良种缺乏，连作障碍严重问题，需注重收集、保护和利用野生及栽培百合种质资源，综合各种传统育种和现代育种技术，加快育种进程，加强耐连作百合品种（抗各种病原菌品种、低自毒物质分泌品种等）选育工作，同时深入挖掘百合抗病机制。第二，去粕取精，强强联合。针对当前连作障碍消减技术推广差、效果不完美、存在生物安全风险的问题，应注重多种技术结合，取长补短，最大限度提高连作障碍消减技术的稳定性、安全性和实用性，同时着重研发低成本、绿色、高效、安全的生物基投入品或天然投入品，降低对有风险化学品的依赖。第三，究其根源，治标治本。百合连作障碍成因复杂，不同因素之间的相互作用及其影响机制尚未得到深入阐释，要加强理论研究，需以植株—土壤—气候为整体，系统研究连作障碍发生的规律和机制，阐明百合分泌的自毒物质与土壤理化性质的相互作用、根系分泌物之间的拮抗和协同作用及百合连作如何驱动根际微生物群落发生变化等，为连作障碍消减技术研发提高理论基础，从而利于在根本上规避连作障碍问题。

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（責任编辑 王 晖）

收稿日期：2023-04-20

基金项目：国家自然科学基金项目（42107018）；中国农业科学院科技创新工程项目（CAAS-ASTIP-IBFC）

通讯作者：邱财生（1979-），https：//orcid.org/0009-0000-3822-952X，博士，副研究员，主要从事南方特色作物绿色低碳栽培技术研究工作，E-mail：qiucaisheng@caas.cn；邱化蛟（1972-），https：//orcid.org/0009-0008-9803-751X，博士，研究员，主要从事南方特色作物绿色低碳栽培技术研究工作，E-mail：qiuhuajiao@caas.cn

第一作者：赵信林（1990-），https：//orcid.org/0000-0001-8282-238X，博士，主要从事植物养分高效利用研究工作，E-mail：zhaoxinlin @caas.cn