阔叶红松林中花鼠的食物组成及取食偏好

魏 爽，梁振玲，滕 威，荆 媛，于美辰，戎 可，3

（1.东北林业大学野生动物与自然保护地学院，哈尔滨，150040；2.海东市互助县农业农村和科技局，海东，810600；3.国家林业和草原局野生动物保护生物学重点实验室，哈尔滨，150040）

花鼠（Tamias sibiricus）别名五道眉、花栗鼠，属于松鼠科（Sciuridae）花鼠属（Tamias），是一种小型啮齿动物，体质量73～104 g，有囊颊储存食物，耳朵无簇毛，尾巴毛发蓬松［1］。花鼠分布广，在我国黑龙江、吉林、辽宁、内蒙古和山西等地区皆有分布［2］。红松（Pinus koraiensis）是东北地区阔叶林的优势树种，种子质量大且无翅，无法借助风力、水力等媒介传播，需借助媒介动物实现天然更新。在小兴安岭地区阔叶红松林中，花鼠是常见的小型啮齿动物，具有分散贮藏食物的特性，对红松林发展起到的促进作用更为高效，是红松种子的重要消费者与关键传播者［3-4］。花鼠数量多，日常活动大多在地面，易被观察，具有遇见率高的优势，已成为动物种群生态学、生境利用等研究常采用的实验动物［5］。目前针对花鼠种群的调查研究涉及种群动态、贮食行为和生活节律等方面［6-7］，但营养生态学领域的研究较为稀缺，尤其是食性分析方向。

动物的食性分析是一项基础的生态学研究，是了解动物与其生存环境之间相互作用关系及动物种群生态学研究的前提［8-9］。食物为动物生命活动提供必需的能量和营养物质，食物摄入、能量获取是动物生存的基本环节［10］，动物在觅食过程中会制定出最佳觅食策略，而动物的觅食策略受多种因素影响［11-12］。生态学家从动物营养生态学的角度提出了一些假说来解释动物的食物选择策略［13］。经典的营养假说（nutrition hypothesis）认为动物在觅食时，偏好取食脂肪、能量等营养物质含量高的食物［14］。

花鼠食谱很广，在不同生境内食物组成不同。生活在山西省山区的花鼠除取食核桃、枣之外，也采食农作物［15］。花鼠偏好选择常见于其活动范围内的食物，食谱随季节变化而调整［16］。小兴安岭阔叶红松林中的花鼠，秋、冬季的主要食物是红松种子，春、夏季花鼠的食物组成目前还没有详细的报道。本研究通过野外观测与实验室笼养相结合的方法，对小兴安岭阔叶红松林中的花鼠进行春、夏、秋3 季食物组成和春、夏季取食偏好及对取食偏好影响因素的调查。从植物营养成分含量的角度调查影响阔叶红松林中花鼠食物选择的可能因素，了解花鼠营养组成的季节动态规律，为动物的食性分析、探究动物和生存环境的相互作用关系及动物种群生态学研究提供基础依据，对于理解动植物之间的协同进化具有重要意义。

1 研究区概况

凉水国家级自然保护区（47°7′15″—47°14′38″ N，128°48′8″—128°55′46″ E）位于我国黑龙江省伊春市带岭区，地处小兴安岭山脉东南端到达里带岭支脉东坡，总面积12 133 hm2，森林总蓄积量180.0万 m3，森林覆被率91.3%。该保护区为温带大陆性季风气候，四季变化分明，植被变化明显。春季气候多变，降水较少，而夏季降水集中，气温较高，极端最高气温达38.7 ℃［17］，区内物种丰富，植被多样，是我国目前保存较大面积的原始红松林基地之一。按平均气温将保护区的4—5 月划分为春季，6—8 月划分为夏季，9—10月划分为秋季。

2 研究方法

2.1 野外观察法

采用野外直接观察法和目标动物连续记录法，在花鼠经常出没的区域观察并记录花鼠取食行为及每种取食行为的持续时间与取食种类。在花鼠活动频繁区，于春季（4—5 月）、夏季（6—8 月）和秋季（9— 10 月）除极端天气外，每天08：00—11：00、13：00—16：00，由6名研究人员随机选取6个固定观察点，观察点相距约50 m，各选择1 只花鼠作为观察对象，用10 倍望远镜在距离花鼠10～30 m 的位置观察并拍照记录，结合周围景物将重复数据删除，记录花鼠取食行为及取食食物种类。

2.2 实验室笼养法

试验动物为凉水国家级自然保护区19 林班 原始红松林中春季（4—5 月）、夏季（6—8 月）的野 生健康花鼠。在红松林内设置32 个5 m×5 m 的固 定样方，以南北8 行、东西4 行分布，相邻样方间距 50 m。在每个样方东南西北4 个方向各放置1 个 25 cm×10 cm×10 cm 的捕鼠笼，并在笼中放置松子作为诱饵。每日08：00 打开捕鼠笼门并检查诱饵，在11：00 及15：30 分别检查全部鼠笼。将捕捉到的花鼠从笼中赶入布袋，入袋后用电子天平测量花鼠的体质量，精确到0.01 g；用软尺测量花鼠的体长、耳长、后足和尾长等参数，精确到0.1 cm；根据花鼠外生殖器确定性别，并判断是否处于哺乳期及发情期；以花鼠牙齿的磨损程度确定花鼠是否为成体。将测量完成的花鼠带回凉水国家级自然保护区实验室，用松子适应性喂养3 d 以减少花鼠惊惧情绪对试验的影响，之后选择6 只（3♀、3）取食正常、健康和非孕的成体花鼠进行试验，其余花鼠在捕捉地放归。

将6 只花鼠单笼（70 cm×60 cm×50 cm）饲养，编号分别设置为A、B、C、D、E和F。在饲养笼中为花鼠提供10 cm×20 cm×25 cm 的纸盒做巢，棉花做巢材。饲养期间提供足量的水，保持开窗状态让室内外温度大致相同，模拟花鼠在野外的环境与温度。

通过野外观察，选择花鼠取食频次较高、营养成分含量丰富的当季植物喂养实验室笼养花鼠，观察花鼠对不同营养成分含量食物的选择。春季花鼠有时会取食前一年贮藏的过冬种子，但这些种子并不属于春季当季食物，因此根据野外观察结果，春季笼养试验没有选择有花鼠取食种子记录的红松和水曲柳（Fraxinus mandshurica）。春季选取延胡索（Corydalis yanhusuo）、山黧豆（Lathyrus quinquenervius）、黑水银莲花（Anemone amurensis）、荷青花（Hylomecon japonica）、刺五加（Eleutherococcus senticosus）和大青杨（Populus ussuriensis）芽进行试验；夏季选择花鼠取食频次较高的当季植物茜草（Rubia cordifolia）、水金凤（Impatiens noli-tangere）、驴蹄草（Caltha palustris）、透骨草（Phryma leptostachyasubsp.asiatica）、野豌豆（Vicia sepium）和透茎冷水花（Pilea pumila）进行试验。

每日08：00 在鼠笼中放置各种植物，每种植物至少20 g，满足花鼠取食单种食物即可生存的条件，保证试验花鼠可以自由取食；17：30 取出剩余植物，分别测量剩余植物的质量。由于新鲜植物放置一天存在失水的情况，会影响试验结果，因此在鼠笼内放置植物的同时，称取同样质量的植物放在备用笼中做对照，与喂食花鼠的植物同时放入，同时取出。对比对照组植物放入前与取出后的质量差值，得出失水率，结合失水率计算花鼠当天全部取食量。

夏季花鼠饲养方式与春季相同。

2.3 植物营养成分测定

经典营养假说认为动物倾向取食营养含量更高的食物。为调查花鼠的取食偏好与植物营养成分含量的关系，对试验植物所含营养含量进行测定（表1）。采用凯氏定氮法测定试验植物的粗蛋白含量；以索氏抽提法确定植物的粗脂肪含量；用氧弹式热量计调查植物的能量；采取酸碱消煮法计算植物的粗纤维含量。试验前需将待测植物用0.425 mm（40 目）的粉碎机粉碎后放置于烘箱，70 ℃烘干至恒质量，制成植物样本。每种植物设置5 个重复，取平均值作为最终营养测定结果。

表1 花鼠取食植物部位的营养测定Tab.1 Determination of nutrients in feeding plants of chipmunks

2.4 数据分析

2.4.1 野外数据

将获得的花鼠野外取食数据进行Shapiro-Wilk检验，对于符合正态分布的数据，用R中的chisq.test（）函数检验花鼠对每种植物的取食频次是否存在差异。

2.4.2 实验室笼养数据

花鼠日食量数据用Shapiro-Wilk 检验，符合正 态分布的数据与各种植物营养成分含量的数据用 t.test（）函数检验，计算person系数，判断花鼠日食量与植物营养成分含量的相关性。不符合正态分布的数据经对数转换为正态分布后再进行数据分析。所有统计检验使用R 4.0.2 分析。统计推断的显著性水平为α=0.05。

3 结果

3.1 野外观察

春季在野外共观察到花鼠取食11 种植物，花鼠对每种植物的取食频次有显著差异（Chi-square test，χ2=115.78，df=11，p＜0.001）。其中，花鼠对延胡索的取食频次最高，其次为红松。花鼠除取食植物外，还取食蜗牛、蚯蚓等动物性食物（表2）。

表2 春季花鼠野外取食食物Tab.2 Chipmunks feed in the wild in spring

夏季在野外共观察到花鼠取食8 种植物，花鼠对每种植物的取食频次有显著差异（Chi-square test，χ2=20.7，df=8，p=0.008）。其中，取食频次最高的植物是透茎冷水花，其次为水金凤（表3）。

表3 夏季花鼠野外取食食物Tab.3 Chipmunks feed in the wild in summer

秋季野外观察中，发现花鼠除2 次取食动物性食物外，其余均取食红松种子（表4）。花鼠对红松种子的取食频次显著高于其他食物（Chi-square test，χ2=84.962，df=1，p＜0.001）。

表4 秋季花鼠野外取食食物Tab.4 Chipmunks feed in the wild in autumn

3.2 实验室笼养

实验室春、夏季喂养花鼠的12 种植物中，春季花鼠取食占比最大（偏好取食）的是延胡索和山黧豆；夏季则是透茎冷水花和水金凤（表5）。

表5 春、夏季笼养花鼠取食植物Tab.5 Feeding table of caged chipmunks in spring and summer

春季6 种试验植物干质量样本中能量含量最高的是山黧豆，其次是延胡索；粗纤维含量最高的是大青杨，其次是黑水银莲花；粗蛋白含量最高的是荷青花，其次是山黧豆；粗脂肪含量最高的是山黧豆，其次是延胡索（图1）。

图1 春季花鼠取食植物营养成分含量Fig.1 The food nutrient composition of chipmunks in spring

夏季试验植物干质量样本中能量含量最高的是透茎冷水花，其次是水金凤；粗纤维含量最高的是透骨草和茜草；粗蛋白含量最高的是野豌豆，其次是透茎冷水花；粗脂肪含量最高的是透茎冷水花，其次是水金凤（图2）。

图2 夏季花鼠取食植物营养成分含量Fig.2 The food nutrient composition of chipmunks in summer

分别计算4种营养成分含量与花鼠对春、夏季共12种植物取食量之间的Pearson 相关系数，结果如图3。花鼠取食量与能量含量（r=0.659，df=10，p=0.020）和粗脂肪含量（r=0.657，df=10，p=0.020）呈显著正相关，与粗纤维含量（r=-0.641，df=10，p=0.025）呈显著负相关，与粗蛋白含量（r=0.283，df=10，p=0.373）无显著相关。

图3 花鼠取食量与营养成分含量的关系（以干质量计）Fig.3 The relationships between chipmunks’ food intake and nutrient content（calculated by dry mass）

4 讨论与结论

4.1 野外观察花鼠食性

在本研究中，野外花鼠虽取食蜗牛、蚯蚓等动物性食物，但在花鼠食物组成中，当季植物占主要部分，因此花鼠是以植食为主的啮齿动物。对比不同季节的野外调查结果可知，花鼠食物组成受季节变化影响（表2-表4）。Kuhn 等［18］指出植物资源的可利用性会影响黄松花鼠（Tamias amoenus）对食物的选择，影响对不同食物的利用占比。金志民等［16］指出花鼠在春、夏季取食的食物多为杂草，秋季则主要为种子型植物。本研究中，花鼠在春、夏季的食物主要是当季各种植物（表2，表3），秋季大多是松子等种子型植物（表4），这与金志民等［16］的研究结果相符。

造成花鼠食谱季节性变化的原因可能是春、夏季是植物的生长期，枝叶组织鲜嫩，适口性更强，草本植物数量丰富也更容易获取，取食成本低，所以花鼠春、夏季的食物一般由当季植物组成。植物的生长期并不同步，一般春季开始生长的植物在5、6 月已经度过花期，植物组织开始成熟，而另一部分夏季才开始生长的植物此时成为更加适宜的取食对象，因此，虽然花鼠在春、夏季的食物组成绝大部分是植物，但植物种类存在明显差异。在春、夏季的野外观察中发现，花鼠有取食前一年贮藏的红松种子的行为（表2，表3），说明花鼠偏好取食营养含量更丰富的种子。秋季植物组织不再适口，而营养成分更丰富的植物种子进入成熟期，花鼠在秋季会储存食物以备冬眠所需，因此，种子成为花鼠在秋季野外取食频次最高的食物种类。花鼠前一年贮藏的种子是否丰富，可能会影响花鼠第2 年春天对当季植物的取食。根据本研究野外观察结果，花鼠在不同季节均有顺应季节变化变更食性的行为，能根据季节变化调整取食策略。

4.2 营养成分含量对实验室笼养花鼠食性的影响

实验室笼养花鼠试验结果显示，春季花鼠取食量最高的植物是延胡索，其次是山黧豆；夏季分别是透茎冷水花和水金凤。笼养花鼠偏好取食的植物与野外观察结果相符，可以初步排除由于植物生长地分布不同而对花鼠取食该植物产生的影响。

研究结果表明，花鼠取食量与植物干质量中的粗脂肪含量、能量含量之间的Pearson 相关系数分别为0.657（p＜0.05）与0.659（p＜0.05），存在显著正相关，说明花鼠倾向取食粗脂肪、能量含量更高的食物。脂肪是动物生存所需的重要能量来源与存储形式［19］，Berteaux 等［20］的研究显示，食草哺乳动物可以自主调节自身营养代谢平衡，倾向于选择脂肪含量更高的食物；徐吉伟等［21］的研究表明，白足鼠（Peromyscus leucopus）等啮齿动物偏好取食脂肪含量丰富的食物。脂肪含量高的食物更易满足动物自身营养代谢的需求，保证动物生长、繁殖等生理过程的顺利进行，同时在一定程度上具有更好的适口性［19，21-22］。

一般来说，动物通常会选择营养含量高的食物［23］，纤维素也是影响动物食性的一个十分重要的营养成分。Balmelli等［24］的研究指出，食物中纤维素含量每增加1%，消化速率将会降低2 个单位；Hansson［25］的调查显示，啮齿动物取食量与该食物中纤维素含量成反比；Foley 等［26］提出动物会避免选择纤维素含量较高的食物以提高消化效率。啮齿动物的消化系统并不擅长消化纤维素，食物中的纤维素会降低啮齿动物的消化速率。此外，纤维素在啮齿动物的繁殖方面也产生作用，刘全生等［27］的调查表明，高纤维食物能导致小鼠性激素分泌减少，从而改变繁殖周期，降低繁殖效率。本研究中，花鼠取食量与植物中纤维素含量之间的Pearson 相关系数为-0.641（p＜0.05），存在显著负相关关系，表明食物中纤维素含量越高，花鼠对该种食物的选择性越低，这与以往的研究结果［25-26］相符。

粗蛋白是植物营养中的一项重要指标，在动物生长繁殖过程中至关重要［28］。蛋白质在动物生理活动中发挥作用的同时，其代谢也会消耗能量，因此，在保证身体正常生理代谢时动物会避免摄入过多蛋白质，以避免消耗过多能量［29］。关于食物中粗蛋白含量对啮齿动物取食量影响的研究存在争议，有报道认为粗蛋白含量升高会增加动物的取食量［30］，也有报道显示粗蛋白含量对动物取食量的影响并不明显［31］。本研究中，花鼠取食量与植物中蛋白质含量之间的Pearson 相关系数为0.283（p=0.373），不存在显著相关关系，表明试验植物中的蛋白质含量对花鼠选择食物的偏好程度影响不大。造成这种结果的原因可能是花鼠的蛋白质来源广泛，如花鼠食谱中的动物性食物能为其提供蛋白质，花鼠取食偏好与食物蛋白质含量之间并未显示出必然的联系。