宁波市植物园67种木本植物功能性状对开花物候的影响

罗旭悦，陈 静，范文亮，廖 珂，孙 楠，李红利，刘 双，杨晓东,3,4

（1.宁波大学 地理与空间信息技术系/陆海国土空间利用与治理研究中心，浙江 宁波 315211；2.宁波植物园，浙江 宁波 315201；3.浙江省新型重点专业智库宁波大学东海研究院，浙江 宁波 315211；4.宁波陆海国土空间利用与治理协同创新中心，浙江 宁波 315211）

开花物候是植物生活史中的一个重要性状，它通过传粉、种子扩散、种子萌发和幼苗定居从而影响植物个体的适合度，是植物繁殖对长期自然选择的适应结果。开花物候对气候变化，尤其是温度升高非常敏感，已被当作映射全球气候变化对植物繁殖影响的一个重要指标（Swenson, 2013; Schwartz et al., 2013; Li et al., 2015；王雷 等，2020）。近年来，在全球气候变化备受关注的背景下，开花物候在种间的差异及其影响因素也成为植物学和生物地理学研究的热点问题。

最近几年研究表明，除气候因子对开花物候有影响外，植物功能性状对其也有一定影响（张春花等，2016）。植物功能性状是反映植物对生长环境的响应和适应的一系列生理、外貌和结构等方面的属性，是能将环境、植物个体和生态系统结构、过程与功能联系起来的桥梁（李江文 等，2017）。已有研究证实，植物某些功能性状对植物物候有着不同程度的影响。如张静（2016）通过对风铃木类植物开花性状的研究得出，不同色系树种之间的花期长短存在显著差异；胡小丽等（2015）对浙江古田山亚热带常绿阔叶林研究发现，平均开花时间和潜在最大树高之间存在微弱负相关，但与传粉方式等功能性状无显著相关性；杨晓东等（2018）在乌鲁木齐市研究木本植物开花物候与系统发育的关系发现，潜在最大树高与开花物候之间存在显著正相关关系，乔木花期显著早于灌木；邹嘉琪等（2021）对伊宁市木本植物的研究得出，相对矮小植物，潜在高度较大的植物表现出更早开花、更早败花和更短开花持续时间的特征；王妍等（2021）针对干旱区木本植物研究发现，肉果相对干果，具有提前开花的趋势，果实类型在众多功能性状中对开花物候的影响最大。但在这些已有研究中，功能性状对木本植物开花物候是否存在影响并未形成统一结论（胡小丽 等，2015；张静，2016；杨晓东 等，2018；Wang et al., 2020；邹嘉琪 等，2021）。虽然众多研究认为，功能性状中潜在最大树高、果实类型、花色、生活型和传粉方式是与植物开花物候变化最相关的功能性状（张福春，1995），但这些功能性状与开花物候的关系在不同地域、群落、气候带存在明显不同（方修琦 等，2002；Davies et al.,2013）。明晰功能性状是否对开花物候有影响，以及不同功能性状的影响是否相同，还需要开展更多工作。

浙江省位于中国东南沿海，属于亚热带季风气候区。在温和湿润的气候条件下，地带性植被为常绿阔叶林。在当地对开花物候的研究有助于认识理解当地植物的繁殖特性、丰富物候学基础理论。然而，目前当地有关植物开花物候的研究较为稀少。在国内仅有的对浙江地区开花物候的研究中，大多是针对单一物种的开花物候特性探究及繁育系统对其的响应，很少讨论功能性状的影响（刁松锋 等，2016）。基于此，本研究在浙江东部选择植物物种分布集中、便于观测的宁波植物园为示例点，通过监测与记录木本植物的4种开花物候指标（初始开花时间、盛花时间、败花时间、开花持续时间），主要探讨以下问题：1）宁波植物园常见木本植物开花物候具有怎样的变化规律？2）4 种功能性状（潜在最大树高、花色、果实类型和生活型）对宁波植物园木本植物开花物候的影响是否不同？以期为解释亚热带木本植物开花物候变化的原因提供理论依据。

1 研究区概况

宁波市地处中国海岸线中段，长江三角洲南翼和浙江宁绍平原东端（28°51'－30°33' N、120°55'－122°16' E）。其位于浙东低山丘陵东北部，海岸曲折，港湾纵深，地势由西南向东北缓慢倾斜，海拔为3.6～5.8 m（冯灼华，2012）。宁波属亚热带季风气候，温和湿润，四季分明，冬夏季风交替明显，土壤以红壤土、黄壤土、紫色土为主。年均温16.4 ℃，年平均降水量为1 480 mm 左右，年平均日照时数1 850 h，无霜期一般为230～240 d（方晓峰，2006）。其植被属“中亚热带常绿阔叶林北部亚地带”的“浙闽山丘甜槠、木荷林区”（缪玲霞等，2019）。

宁波植物园建于2016年，位于宁波市镇海辖区内，占地面积120 hm²（饶显龙 等，2020；刘双，2021）。截至2021年，园内共有植物893种（含种、变种、变型，不含栽培变种），隶属于121 科396属。其中乔木346种、灌木249种、地被类194种、竹类81种、水生植物4种、藤本植物19种。

2 研究方法

2.1 数据来源及采集

数据收集于2021年，该年份宁波地区雨季开始时间偏晚、强度偏弱，夏季平均气温较往年同期偏高，平均降水量较往年同期偏多，伴随着夏季强台风登陆，冬季气温较往年同期偏低，是典型的拉尼娜年。本研究于2021年3月底至11月底对宁波植物园67种园内数量最多木本植物的开花物候研究指标进行实地调查，并搜集记录植物功能性状数据（表1）。在对开花物候指标进行观察时，首先，在宁波植物园内每个物种随机确定3～6株植物并用带二维码的标志牌标记地点和编号（其中，调查时选择的植物均为生长状况良好，年龄相近，未经人工修饰，土壤条件一致的植株）；然后，每隔2～3 d对标记植物观察1次，并记录植株的开花物候相关指标，包括初始开花时间、盛花时间、败花时间和开花持续时间。基于已有研究（杨晓东 等，2018），观察过程中，单株开花数达植物个体花苞数达25%以上的开花日期确认为始花时间；单株开花数达植物个体花苞数达50%以上的开花日期确认为盛花时间；单株开花数小于总开花数的10%确定为败花时间。初始开花时间和败花时间的时间差为开花持续时间（祖元刚 等，2000）。

表1 宁波植物园67种木本植物的科属组成信息Table1 Family and Genus of 67 woody plants in Botanical Garden of Ningbo, Zhejiang d

植物功能性状是决定植物生长、定植、繁殖和存活的重要生理生态指标（冯家宝 等，2021）。本研究选择的功能性状是生活型、果实类型、花色、潜在最大树高和传粉方式。这些数据通过查阅植物园内已有资料记载、中国植物志电子版①http://www.iplant.cn/frps、浙江省植物志［浙江植物志（新编）编辑委员会，2021］等进行搜集，参考常见南方野花识别手册（江珊，2021）、长三角城市野花300种（叶喜阳 等，2020）等资料。并对搜集到的数据进行分类，将生活型分为乔木和灌木2种；果实类型分为干果、肉果、聚合果3 种（胡小丽 等，2017；Wang et al., 2020）；花色分为红色（红色、粉色、橘红）、黄色（淡黄、金黄）、白色、绿色、紫色5 类（Wang et al., 2020;Wang et al., 2022）。传粉方式由于样本有限，所采样本只有杨柳为风媒传粉，其余均为虫媒传粉，不具有参考性，故在数据分析中未考虑传粉方式。

2.2 数据分析

为了分析生活型与植物开花物候间的关系，将所有开花物候日期转换为儒略日，首先，采用独立样本T检验分析开花物候在不同生活型间的差别；其次，采用单因素方差分析花色、果实类型对开花物候的影响，同时利用曲线拟合分析潜在最大树高对开花物候的影响；最后，利用广义线性多元回归模型分析不同功能性状对开花物候的影响差异。所有数据处理均在R软件（R Core Team, 2020）完成。

3 结果分析

3.1 宁波植物园木本植物的开花物候

在宁波植物园调查的67个木本植物中，乔木和灌木各有36 和31 种，占比相近。干果、肉果、聚合果的物种分别有26、33和8种，干果与肉果的物种数占比较高。5 类花色中，白色花物种的比例最大（43%），其后按红（27%）、黄（15%）、紫（12%）和绿（3%）依次递减（图1）。67种植物的潜在最大树高的分布范围在1.2（栀子花Gardenia jasminoides）到55 m（樟树Cinnamomum camphora）之间，平均值为9.83 m。

图1 宁波市植物园67种木本植物4种功能性状的分布Fig.1 The distribution of 4 functional traits of 67 woody plants in Ningbo Botanical Garden

对宁波植物园调查的67个木本物种物候数据进行频度分布（图2）分析后发现，它们的初始开花时间的平均值为3月28日±21.64 d，从3月4日持续至5月26日（图2-a）；盛花时间的平均值为3月30日±27.02 d，从3 月4 日持续至6 月9 日（图2-b）；败花时间的平均值为4月15日±30.78 d，从3月9日持续至6月28日（图2-c）；开花持续时间的平均值为23.82±13.31 d，数值范围在5～57 d（图2-d），说明不同物种的开花物候差异较大。

图2 宁波市植物园木本植物开花物候的统计特征Fig.2 Statistical characteristics of flowering phenology of woody plants in Ningbo Botanical Garden

3.2 开花物候在不同功能性状属性间的比较

独立样本T检验发现，不同开花物候特征受生活型的影响不同（图3）。具体地，乔木初始开花、盛花时间分别为3 月25 日±18.10 d、3 月25 日±22.09 d，其值早于灌木（4 月1 日±25.08 d、4 月4日±31.09 d）。然而，乔木的败花时间（4 月8 日±27.28 d）、开花持续时间［（20.13±11.81）d］与灌木［4 月25 日±32.50 d、（28.05±13.93）d］存在显著差异（P<0.05）。另外，灌木初始开花、盛花时间、败花时间和开花持续时间的标准差分别为25.08、31.09、32.50 和13.93，其值均高于乔木（18.10、22.09、27.28和11.81），说明乔木的开花物候相对灌木更为稳定。

图3 宁波市植物园乔木和灌木开花物候的差异Fig.3 Differences in flowering phenology of trees and shrubs in Ningbo Botanical Garden

单因素方差分析表明，花色对开花物候未有显著影响（P>0.05）。但不同开花物候特征受花色的影响不同，紫花对盛花时间（图4-b）和败花时间（图4-c）的影响与白花和绿花显著不同（P<0.05）。盛花时间从早到晚的排序为紫花<白花<绿花；同样，败花时间也是如此。单因素方差分析表明，果实类型对开花物候没有显著影响（P>0.05）。其中，不同开花物候特征受果实类型的影响不同，干果对败花时间（图4-g）的影响与聚合果显著不同；但对初始开花时间（图4-e）、盛花时间（图4-f）和开花持续时间（图4-h）影响不显著（P>0.05）。初始开花时间、盛花时间、败花时间按果实类型从早到晚的排序为聚合果<肉果<干果。拟合分析显示，潜在最大树高对初始开花时间（图4-i）和败花时间（图4-k）的影响显著（R2≥0.1；P<0.05），但对盛花时间（图4-j）和开花持续时间（图4-l）的影响不显著（R2<0.1；P>0.05）。

图4 宁波市植物园木本植物开花物候在不同功能性状属性间的比较Fig.4 Comparison of flowering phenology in woody plants between different functional trait properties in Ningbo Botanical Garden

3.3 功能性状对开花物候的差异性影响

广义线性混合效应模型的分析表明（表2），4种功能性状（生活型、花色、果实类型和潜在最大树高）对开花物候（初始开花时间、盛花时间、败花时间和开花持续时间）的R²分别为0.13、0.14、0.23和0.28，显著性水平在0.1以下，说明功能性状影响开花物候。同时，不同功能性状对不同开花物候特征的影响不同，具体表现为生活型对败花时间和开花持续时间有极显著的负向影响（P<0.01）；潜在最大树高对开花持续时间有极显著的正向影响（P<0.01）；花色对败花时间有极显著的负向影响（P<0.01），对初始开花时间和盛花时间有显著的负向影响（P<0.05）；果实类型对开花物候的影响不显著（P>0.05）。

表2 宁波市植物园开花物候多因素广义线性模型分析Table 2 Analysis of multifactorial generalized linear model of flowering phenology in Ningbo Botanical Garden

4 讨论

4.1 宁波植物园木本植物开花物候的变化规律

众多研究表明，开花物候控制着开花与各种生物和非生物因素（影响交配和种子生产）在时间上的重叠，强烈影响植物成功繁殖的概率（王妍，2021）。本研究发现，67 种木本植物初始开花、盛花时间和败花时间分别为2021年3月28日±21.64 d、3月30日±27.02 d和4月15日±30.78 d。初始开花时间、盛花时间与败花时间分布较长，但并没有出现集中开花、盛花或败花的现象，说明在时间生态位上植物开花物候存在一定的分化。推测产生这种现象的原因可能是因为开花期分化有利于减小传粉竞争，提升植物的受精和果实孕育（潘元琪 等，2020）。同时，也可能是由于不同物种的开花物候对环境因子的响应程度存在差别导致的（Schemske et al., 1978）。相反，物种间开花持续时间有明显集中的特点，其标准差小于初始开花、盛花和败花时间，其在10～35 d 范围内的物种占总物种比例的50.75%（见图2）。这说明大多数物种开花持续时间都较为稳定，与其初始开花时间的早晚并无显著关系。推测可能是因为在植物生长发育的过程中，为了更好地在大环境中存活，其自身的营养物质会出现生长和繁殖间有权衡效应（王雷 等，2020）。植物受营养供给限制，不可能无限期延长生长时间以获取传粉成功率。但在某一个地区，授粉率与昆虫的传粉持续时间有关。因此，生长和繁殖间有权衡效应使得植物表现出较为稳定的开花持续时间（王雷 等，2020）。

4.2 功能性状对木本植物开花物候的影响

4.2.1 生活型对木本植物开花物候的影响 本研究发现宁波植物园灌木种初始开花、盛花和败花时间均晚于乔木种（见图3），灌木种的开花持续时间较乔木种更长，其中败花时间、开花持续时间与植物生活型显著相关（见表2）。乔木在高度上相对灌木更具有优势，更有能力吸收太阳的热辐射，并累积更多的能量，确保其在萌发时期早于灌木，能更早地争取到光照资源的生态位，获取竞争优势（Peñuelas et al., 2001; Bolnick et al., 2010; Boyle et al., 2012；杨晓东 等，2018）。这与潜在最大树高与初始开花时间的关系一致，证明较高的树倾向于早开花（Ollerton et al., 1992; Petersen et al., 2010）。另外，乔灌木在开花物候上的差别可能与两者在进化过程中微环境的差别有关。乔木空间位置较高，其周围环境温度相对灌木所在地面温度较低，因而其生活史过程更能适应低温环境。初春伊始，乔木能更好地适应低温环境，因而比灌木更早发育，提前开始生长发育，提早开花。这也在他人研究中有所反映——林下层植物开花晚于林冠层植物（Lacey et al., 2003；杨晓，2010；Sun et al., 2011）。而乔木盛花期早于灌木也与其生态位优势有关。开花持续时间反映植物自身风媒和动物媒的接触时间，本研究中，木本植物开花持续时间与其生活型显著相关（见图3），说明乔灌木在繁殖上投资的策略基本相同，符合进化中适合度总体增加的原则（Peñuelas et al., 2001; Chávez-Pesqueira et al., 2016）。另外，乔灌木间开花持续时间的差异也反映植物繁殖上的资源投资与收益权衡，以及在繁殖上的资源投资与风险损失权衡（Kochmer et al., 1986; Lawrence et al., 2016）。由于乔木相比于灌木有更多的传粉方式，包括风媒和虫媒等，而低矮的灌木大多依靠虫媒传粉。因此，为了对冲繁殖风险，灌木拥有更长的开花持续时间。此观点与其他研究中植物繁殖的权衡效应（王雷 等，2020）相吻合。

4.2.2 花色对木本植物开花物候的影响 花色是植物适应性传粉的一种策略，如传粉者通过花色估计花的温度，有偏好地选择较温暖鲜艳的花朵采蜜（胡小丽 等，2015）。本研究表明，宁波植物园木本植物的花色与其开花物候存在较明显的相关性（见表2）。其中鲜艳颜色（黄色、红色、紫色和绿色）对木本植物平均盛花时间和败花时间的影响大于不鲜艳颜色（白色）。木本植物平均盛花时间和败花时间的变化更容易受到鲜艳颜色的影响。彩色花朵的开花物候比白色花朵更早。已有研究表明，花的颜色越亮丽，会更容易吸引昆虫进行传粉，同时也依靠风力进行授粉，使得物种提早开花增加繁殖成功率（Dowding, 1987；王妍，2021）。由于本研究调查的67种宁波植物园木本植物的传粉方式大部分为虫媒，因此，猜测这可能是由于宁波植被以常绿阔叶林为主，比较稳定湿润的气候对风媒花植物的传粉选择性并不明显。

4.2.3 果实类型对木本植物开花物候的影响 本研究发现果实类型对植物开花物候影响不大（见表2），但干果和聚合果的败花时间有一定差异（图4-g）。果实类型为聚合果的木本植物平均初始开花、盛花和败花时间最早，其次是肉果，最晚是干果。相反，干果的木本植物比果实类型为肉果和聚合果的木本植物开花持续时间更长。果实扩散、取食性是开花物候的强有力的选择压力（赵袁 等，2016），繁殖压力影响植物的开花物候。研究发现，肉质果实型的植物开花比非肉质型果实的植物早，可能是由植物不同的繁殖季节长度和“适应性延迟”造成的，即温带植物的生长季节比热带植物短，由于温带水热条件短期内存在明显的提升（Ting et al.,2008），因此在较短的生长季节里，肉质果实型植物为了在冬天到来之前完成种子扩散，需要早开花（胡小丽，2015）。本研究与已有研究一致，由此推测聚合果和肉果果实型的木本植物初始开花时间较早是为了更好地在冬天前完成繁殖，而干果果实型的木本植物开花持续时间较长是为了延长传粉繁殖的时间。

4.2.4 潜在最大树高对木本植物开花物候的影响本研究发现木本植物初始开花、盛花和败花时间与潜在最大树高呈显著负相关，而潜在最大树高与开花持续时间相关性并不显著。较高的树倾向于早开花，这意味着林冠层植物开花更早一些。Bolmgren等（2008）和余若云（2017）发现对于一年生草本植物，较高的植物相比低矮的植物开花时间早；Petersen 等（2010）也发现植株个体相对较大的豆科植物开花更早，本研究也印证了此观点。高大植物开花时间早可能是为了保证有充足时间可以更好地积累营养来提高子代存活率（Kushwaha et al.,2011）。在多因子分析中，潜在最大数高与开花持续时间存在负相关性（见表2），与已有研究一致。Rathcke 等（1985）认为相对于冠层植物，林下物种的花期更长。推测由于宁波日照条件充足，林冠层相较于林下层有更充足日照时长，可以更好地积累养分。但林冠层温度相对林下层更低，因此高大的植物需要更早开花来满足营养生长，较矮植物则需要推迟开花来避免营养过多而阻碍植物生长繁殖。这表明植物的开花物候与其生态策略紧密相关（Cornejo-Tenorio et al., 2007）。从生态策略看，较矮的植物在繁殖生长中投入更多，较高的植物则需要更多的营养生长投资。物种间开花物候差异反映不同树高的植物对生长繁殖的需求。

5 结论

本研究通过观测宁波植物园67种木本植物物候数据，探讨植物功能性状是否对常绿阔叶林地区植物的开花物候有影响，结果发现：1）木本植物初始开花时间、盛花时间、败花时间和开花持续时间的分布较长。植物没有出现集中开花的现象，这种开花物候的生态位分化有利于提高当地所有植物的传粉成功率。2）除开花持续时间外，乔木初始开花时间、盛花时间和败花时间都早于灌木，且乔木开花物候的标准差均显著低于灌木。这说明乔木相对灌木，趋向于采用提前开花的策略。乔木开花物候的调整相对灌木更强，这使得其开花物候的变异较小，开花物候相对于灌木更加稳定。3）不同功能性状对开花物候的影响不一致。花色在虫媒传粉上优势，使得彩色花朵的物候相对白色花朵较早；树高在资源获取上的优势使得它们开花更早、更能维持相对较长的持续时间。相对最大潜在树高和花色，果实类型对宁波植物园木本植物开花物候的影响最小。

本研究有助于了解亚热带地区木本植物开花物候特征的变化规律，同时揭示功能性状与植物开花物候间的关系。但是，宁波植物园木本植物数量庞大，本研究对象仅占总物种数的11.26%，代表性有限。此外，在物候学研究尺度上，本研究地点仅为宁波植物园，涉及范围较小。以上这2点都可能制约了研究结果在亚热带地区物候学上的推广性，因此，仍需在大尺度上针对功能性状和植物开花物候间的关系，开展更多探究。