WRKY转录因子在植物耐盐基因工程中的应用进展

段俊枝　杨翠苹　王楠　冯丽丽　燕照玲　齐红志　陈海燕　张会芳　卓文飞　齐学礼

摘要：土壤盐渍化是抑制植物生长发育、降低作物产量的主要环境胁迫之一。利用基因工程技术培育耐盐植物以提高植物耐盐性是促进植物生长、提高作物产量的有效途径。植物特异转录因子WRKY可以调控植物生长发育、响应多种胁迫（如盐、干旱、病原菌等），在抵御盐胁迫过程中具有重要作用。本文阐述了WRKY转录因子的基本结构，综述了来自各种植物（粮食、经济、园艺作物及其他植物）的WRKY转录因子在模式植物（拟南芥、烟草）、粮食作物（水稻、玉米）、经济作物（大豆、棉花）、园艺作物（番茄、茄子、菊花、苹果）及其他植物（柳树、杨树）耐盐基因工程中的应用进展，分析了该领域目前存在的问题（转单个WRKY基因对植物耐盐性的提高程度有限，大部分转WRKY基因植株仅仅提高了营养生长期耐盐性鉴定，组成型超表达WRKY基因会引起转基因植株生长缓慢、花期推迟甚至产量降低等不良后果等），并提出建议，以期为WRKY转录因子在植物耐盐遗传改良及育种中的应用提供参考依据。

关键词：植物；WRKY转录因子；耐盐；基因工程

中图分类号：S188 文献标志码：A

文章编号：1002-1302（2023）05-0071-10

土壤盐渍化是一个世界性问题，尤其在干旱、半干旱地区，我国土壤盐渍化问题十分严重。随着气候变化及不良灌溉方式等的影响，土壤盐渍化越来越严重［1］。土壤盐渍化是植物生长发育过程中遭遇的主要环境胁迫之一，严重抑制植物生长，降低作物产量［2］。因此，培育耐盐植物品种对保障农业生产及国家粮食安全具有重要意义。利用传统的育种方法培育耐盐品种进展缓慢，利用分子生物技术挖掘耐盐基因，通过基因工程技术提高植物耐盐性是一条行之有效的途径。目前，已经发现一些转录因子，如AP2/ERF（APETALA2/Ethylene response factor）、bZIP（basic leucine zipper）、MYB （v-myb avian myeloblastosis viral oncogene homolog）、WRKY等，会调控下游基因抵御盐胁迫［3-11］。其中，WRKY是植物特异转录因子家族，其家族成员众多，功能多样，可以调控植物生长发育、响应多种胁迫（如盐、干旱、病原菌等），在抵御盐胁迫过程中具有重要作用［6-14］。本文阐述了WRKY转录因子的基本结构，综述了WRKY转录因子在拟南芥（Arabidopsis thaliana）、烟草（Nicotiana tabacum）、小麦（Triticum aestivum L.）、玉米（Zea mays）、大豆（Glycine max）、番茄（Solanum lycopersicum）、菊花等植物耐盐基因工程中的应用进展，分析了该领域目前存在的问题，并提出建议，以期为WRKY转录因子在植物耐盐遗传改良及育种中的应用提供参考依据。

1 WRKY转录因子的基本结构特征

WRKY转录因子都含有1～2个高度保守的能与DNA结合的WRKY结构域，该结构域包含约60个氨基酸残基，N端为高度保守的WRKYGQK基序，C端为保守的C2H2（CX4-5CX22-23HX1H）或C2HC（C-X7-C-X23-HX1-C）类锌指基序，这2个基序控制着WRKY转录因子与DNA的结合［15］。WRKY转录因子特异性地与下游基因启动子区的顺式作用元件W-box（TTGACC/T）结合，其结合力主要基于W、R、K、Y、C、H，但也受 W-box 周围氨基酸的影响［16-18］。

根据WRKY 结构域的数量和锌指基序的特点，WRKY 转录因子可分为3 类［19-21］。第Ⅰ类WRKY转录因子含有2个WRKY结构域，每个WRKY结构域具有不同的功能，第Ⅱ和第Ⅲ类WRKY转录因子都只含有1个WRKY结构域；第Ⅰ和第Ⅱ类WRKY转录因子都含有C2H2基序，第Ⅲ类WRKY转录因子含有C2HC基序；另外，第Ⅱ类WRKY转录因子根据发育进程，又可进一步分为a～e 5个亚类［19-21］。

2 WRKY转录因子在植物耐盐基因工程中的应用进展

目前，已经从众多植物中分离得到WRKY基因，其中很多WRKY基因可以调控植物的耐盐性，对这些基因进行超表达或者沉默表达提高了模式植物（拟南芥、烟草）、粮食作物（水稻、玉米）、经济作物（大豆、棉花）、园艺作物（番茄、茄子、菊花、蘋果）及其他植物（柳树、杨树）等的耐盐性，有的提高了营养生长期的耐盐性，有的提高了生殖生长期的耐盐性，甚至产量，这为植物耐盐遗传改良及育种提供了重要的基因资源。

2.1 拟南芥耐盐基因工程

2.1.1 粮食作物WRKY基因

小麦TaWRKY79基因受盐和ABA（abscisic acid）诱导表达，超表达该基因降低了拟南芥植株对ABA的敏感性，提高了拟南芥在盐胁迫条件下的主根长和ABA相关基因［ABA1、ABA2、ABI1（abscisic acid-insensitive 1）、ABI5］的表达量，进而提高了耐盐性［6］。可见TaWRKY79通过ABA依赖途径调控拟南芥的耐盐性。类似的TaWRKY93基因也受盐和ABA诱导表达，超表达该基因拟南芥植株在盐胁迫条件下的主根长、侧根数增加，叶片脯氨酸含量、相对含水量及胁迫相关基因［ABF3（ABA responsive element binding factors 3）、ABI1、ABI2、ABI3、DREB2A（dehydration responsive element binding factors 2A）、RD19A（responsive to dehydration 1A）、ICE1（inducer of CBF expression 1）、RD21、P5CS（Δ1-pyrroline-5-carboxylate synthetase）］的表达量提高，电解质渗透率降低，进而耐盐性提高［7］。表明TaWRKY93通过提高渗透调节能力、保持细胞膜稳定、上调胁迫相关基因表达量来提高拟南芥的耐盐性。另外，超表达TaWRKY2基因、TaWRKY19基因均提高了拟南芥植株在盐胁迫条件下的存活率、抽薹率和株高［8］。这主要归因于超表达TaWRKY2、TaWRKY19基因提高了拟南芥植株的可溶性糖含量和一些胁迫响应基因［RD29B、DREB2A、RD29A、COR6.6（cold regulated 6.6）］基因的表达量，降低了MDA含量和电解质渗透率。其中，TaWRKY2可与RD29B基因启动子结合，TaWRKY19可与DREB2A、COR6.6基因启动子结合。综上，TaWRKY2、TaWRKY19通过直接或间接调控胁迫相关基因的表达量来提高拟南芥的抗逆性。此外，超表达TaWRKY49、TaWRKY92、TaWRKY112、TaWRKY142［9］和TaWRKY75-A［10］基因也均提高了拟南芥植株的耐盐性。

除了小麦外，在其他粮食作物如苦荞（Fagopyrum tataricum）［22］、水稻（Oryza sativa）［23］、甘薯［Ipomoea batatas （L.） Lam.］［24］、玉米［25］、高粱（Sorghum bicolor）［26］中也发现了调控耐盐性的WRKY基因。研究发现，超表达苦荞FtWRKY46基因提高了拟南芥在盐胁迫条件下的发芽率、根长、叶绿素含量、脯氨酸含量和SOD（superoxide dismutase）、POD（peroxidase）、CAT（catalase）活性及胁迫相关基因［RD29A、DREB2B、RD29B、RD2、RAB18（responsive to ABA  18）、SOS1（salt overly sensitive 1）、SOS2、SOS3、NHX1（Na+/H+antiporter 1）］的表达量，降低了O-2·、H2O2、MDA含量，进而提高了耐盐性［22］。综上，FtWRKY46通过调控活性氧清除系统和胁迫相关基因的表达量来提高拟南芥的耐盐性。水稻OsWRKY42基因受盐、细胞壁降解酶诱导表达，超表达该基因提高了拟南芥植株在盐胁迫条件下的胼胝质和花青素含量，降低了一些细胞壁损伤和盐胁迫诱导的茉莉酸合成及响应基因［AOC3（allene oxide cyclase3）、LOX2（lipoxygenase-2）、COI-1（coronatine insensitive-1）、JAZ1（jasmonate ZIM motif 1）、JAZ10、ERF］的表达量，最终提高了耐盐性［23］。说明OsWRKY42通过负调控茉莉酸介导的胁迫响应来提高拟南芥的耐盐性。甘薯IbWRKY2基因受盐、干旱、ABA诱导表达，超表达该基因提高了拟南芥植株的耐盐性和抗旱性［24］。这主要归因于超表达IbWRKY2基因提高了拟南芥叶片ABA含量、脯氨酸含量、SOD活性及ABA信号转导途径基因［ZEP（zeaxanthine poxidase）、NCED（9-cis-epoxycarotenoid dioxygenase）］、脯氨酸合成途径基因［P5CR（pyrroline-5-carboxylate reductase）］、活性氧清除系统基因［CAT、APX（ascorbate peroxidase）、POD、GPX（glutathione peroxidase）、DHAR（dehydroascorbate reductase）］的表达量，降低了MDA和H2O2 含量；另外，IbWRKY2可与IbVQ4（含有VQmotif的蛋白）相互作用，而IbVQ4基因受盐和干旱诱导表达。综上，IbWRKY2通过激活ABA信号途径、活性氧清除系统及与IbVQ4互作来提高拟南芥的抗逆性。此外，玉米ZmWRKY17［25］基因、甜高粱SbWRKY50基因［26］均受盐诱导表达，但这2个基因负调控盐胁迫响应。在盐胁迫条件下，超表达ZmWRKY17基因拟南芥植子叶绿化率及RAB18、RD29B、DREB1F、KIN1（kinase 1）、NAC019［NAM（No apical meristem）、ATAF1（Arabidopsis transcription activation factor 1）、ATAF2、CUC2（Cup-shaped cotyledon 2） 019］基因的表达量降低，根系生长缓慢，相对电解质渗透率、MDA含量提高，且超表达ZmWRKY17降低了拟南芥植株对ABA的敏感性［25］；超表达SbWRKY50基因拟南芥的发芽率、根长、生物量和钾离子含量显著降低，O-2·、H2O2 含量、钠离子含量提高，且SbWRKY50与SOS1和HKT1（high-affinity K transporter 1）基因启动子区结合，进而调控其表达［26］。综上，ZmWRKY17通过ABA信号通路负调控拟南芥的耐盐性，SbWRKY50通过调控离子平衡来负调控拟南芥的耐盐性，可以通过沉默这些基因表达的方式来提高植物的耐盐性。

2.1.2 经济作物WRKY基因

陆地棉（Gossypium hirsutum）GhWRKY6-like基因受鹽、干旱、ABA诱导表达，超表达GhWRKY6-like基因拟南芥植株在盐胁迫条件下的发芽率、根长增加，耐盐性提高，这主要得益于超表达GhWRKY6-like基因降低了拟南芥植株H2O2、MDA含量，提高了脯氨酸含量、SOD活性、POD活性及ABA信号途径基因［AtABF4、AtABI5、AtMYC2（v-myc avian myelocytomatosis viral oncogene homolog 2）］、渗透胁迫基因（AtSOS2、AtRD29a、AtRD29b）的表达量［27］。说明GhWRKY6-like通过清除活性氧、调控ABA信号途径来提高拟南芥的耐盐性。类似的，超表达GhWRKY34基因也提高了拟南芥植株的耐盐性，这是因为超表达GhWRKY34基因降低了拟南芥植株Na+/K+，提高了叶绿素含量及一些胁迫相关基因（RD29A、ABF4、SOS1、SOS2）的表达量［28］。可见GhWRKY34通过调控Na+/K+和胁迫相关基因的表达量来提高拟南芥的耐盐性。另外，超表达旱地棉（Gossypium aridum L.）GarWRKY5基因提高了盐胁迫条件下拟南芥叶片SOD活性、POD活性及活性氧清除系统基因［GST（glutamine S-transferases）、SOD］、茉莉酸和SA响应基因的表达量，进而提高了拟南芥的耐盐性［29-30］。综上，GarWRKY5通过提高活性氧清除能力来提高拟南芥的耐盐性。

大豆GmWRKY16基因受盐、干旱、ABA诱导表达，超表达该基因促进了拟南芥植株在盐、干旱胁迫条件下的发芽和根系生长，降低了失水量和MDA含量，提高了叶片脯氨酸含量及AtWRKY8、KIN1、RD29A基因的表达量，进而提高了耐盐性和抗旱性［31］。类似的，GmWRKY49基因［32-33］受盐诱导表达，GmWRKY45基因［34］受盐、磷饥饿诱导表达，超表达这2个基因也均提高了拟南芥植株的耐盐性，这主要归因于转基因拟南芥植株可溶性糖、脯氨酸含量提高。另外，超表达GmWRKY45基因还提高了拟南芥植株对磷饥饿的耐受性［34］。此外，超表达大豆GmWRKY54基因提高了拟南芥植株中DREB2A、RD29B、ERD10（early responsive to dehydration 10）基因的表达量，增强了拟南芥的耐盐性［35］。

2.1.3 其他植物WRKY基因

长叶红砂（Reaumuria trigyna）RtWRKY1［36］基因、RtWRKY23［37-38］基因均受盐、低温、ABA诱导表达，超表达这2个基因均提高了拟南芥植株的耐盐性。超表达RtWRKY23基因拟南芥耐盐性的提高主要得益于叶片脯氨酸含量和GPX、POD、SOD、CAT活性及离子转运相关基因（AtSOS1）、脯氨酸合成相关基因［AtP5CS1、AtP5CS2、AtPRODH1（proline dehydrogenase 1）、AtPRODH2］、抗氧化相关基因（AtAPX1、AtCAT1、AtSOD1）表达量提高，MDA、Na+含量和Na+/K+降低［36］。可见RtWRKY1通过调控渗透平衡、Na+/K+平衡、抗氧化系统来提高拟南芥的耐盐性。超表达RtWRKY23基因拟南芥耐盐性的提高主要是因为超表达RtWRKY23基因提高了拟南芥根长、叶绿素含量、脯氨酸含量、POD活性、O-2·清除率及一些胁迫相关基因（AtPOD、AtPOD22、AtPOD23、AtP5CS1、AtP5CS2、AtPRODH2）表达量，降低了H2O2和MDA含量［37-38］。说明RtWRKY23通过维持活性氧平衡、渗透平衡来提高拟南芥的耐盐性。另外，刚毛怪柳（Tamarix hispida）ThWRKY4基因受盐、干旱、ABA诱导表达，超表达该基因提高了拟南芥在盐胁迫条件下的SOD活性、POD活性、叶绿素含量及SOD、POD基因表达量，降低了O-2·、H2O2含量及电解质渗透率、细胞死亡率，进而提高了耐盐性［39］。综上，ThWRKY4通过提高活性氧清除能力来提高拟南芥的耐盐性。 此外，超表达杨树（Populussimonii×P. nigra）WRKY56基因也提高了拟南芥在盐胁迫条件下的脯氨酸含量及POD、SOD活性，降低了MDA含量、脂质过氧化率，进而提高了耐盐性［40］。

除了长叶红砂、刚毛怪柳、杨树等，在毛竹（Phyllostachys edulis）［41］、葡萄［42］、拟南芥［43-44］中也发现了调控耐盐性的WRKY基因。研究发现，超表達毛竹PeWRKY83基因提高了拟南芥植株在盐胁迫条件下的发芽率、根长、鲜质量、脯氨酸含量、ABA含量及ABA合成基因［AtAAO3 （aldehyde oxidase 3）、AtNCED2、AtNCED3］、信号通路基因［AtABI1、AtPP2CA（serine/threonine protein phosphatases 2CA）］、响应基因（AtRD29A、AtRD29B、AtABF1） 的表达量，降低了MDA含量和电解质渗透率及对ABA的敏感性［41］。说明PeWRKY83通过调控胁迫诱导ABA合成来提高拟南芥的耐盐性。另外，超表达葡萄（Vitis vinifera L.）VvWRKY30基因提高了拟南芥在盐胁迫条件下的抗氧化酶（SOD、POD、CAT）活性、可溶性糖含量、脯氨酸含量及抗氧化酶编码基因（Cu/ZnSOD、CAT1、CAT3、POD1）、糖代谢相关基因［SS1（sucrose synthetase 1）、SS4、G6DPH（glucose-6-phosphate dehydrogenase）、BAM1（β-amylase 1）、BAM4］、脯氨酸合成基因（P5CS）的表达量，降低了活性氧含量，进而提高了耐盐性［42］。可见VvWRKY30通过调控活性氧清除和渗透调节物质积累来提高拟南芥的耐盐性。此外，超表达AtWRKY25［43］、AtWRKY33［43］、AtWRKY30［44］基因也均提高了拟南芥植株的耐盐性，其突变体植株反之。

2.2 烟草耐盐基因工程

2.2.1 粮食作物、经济作物WRKY基因

小麦TaWRKY10基因受盐、干旱、H2O2诱导表达，在烟草中超表达该基因提高了转基因植株在盐和干旱胁迫条件下的存活率，这主要归因于超表达TaWRKY10基因提高了烟草叶片相对含水量、脯氨酸含量、可溶性糖含量及胁迫相关基因［NtSPSA（sucrose phosphate synthase）、NtGPX、NtERD10］的表达量，降低了MDA、O-2·、H2O2含量［45］。说明TaWRKY10通过调控渗透平衡、活性氧清除和胁迫相关基因的表达量来提高烟草的耐盐性和抗旱性。类似的，超表达TaWRKY44基因也提高了烟草在盐胁迫条件下的存活率、叶片相对含水量、可溶性糖含量、脯氨酸含量和CAT、POD、SOD活性及活性氧清除基因（NtCAT、NtAPX、NtPOD、NtSOD、NtGST）、多胺合成酶基因［NtSAMDC（S-adenosyl-L-methionine decarboxylase）、NtADC1（arginine decarboxylase  1）］、蔗糖合成酶基因（NtSPSA）、胁迫响应蛋白基因（ERD10）、脂质转移蛋白基因［NtLTP1（Lipid-transfer protein 1）］的表达量，降低了离子渗透率及H2O2、MDA含量［46］。可见TaWRKY44可以调控活性氧平衡和胁迫相关基因的表达量，进而提高烟草的耐盐性。

陆地棉GhWRKY41基因受盐、干旱诱导表达，超表达该基因提高了烟草在盐和干旱胁迫条件下的存活率、抗氧化酶（POD、SOD、CAT）活性及抗氧化酶编码基因（NtPOD、NtSOD、NtCAT）的表达量，促进了气孔关闭，降低了MDA含量，进而提高了耐盐性和抗旱性［47］。可见GhWRKY41通过调控活性氧平衡和气孔关闭来提高烟草的耐盐性和抗旱性。类似的，GhWRKY39-1基因受盐和MV（methyl viologen）诱导表达，超表达该基因提高了烟草对盐及纹枯病、青枯病的抗性，伴随着提高了一些病原相关基因［PR1c（pathogen-related 1c）、PR2、PR4］、活性氧清除基因（APX、CAT、GST、SOD）的表达量，降低了 O-2·、H2O2含量［48］。说明GhWRKY39-1通过调控活性氧清除能力来提高烟草对盐及纹枯病、青枯病的抗性。另外，超表达GhWRKY25基因也提高了烟草植株的耐盐性，但降低了对干旱和灰霉病的耐受性［49］。

2.2.2 园艺作物WRKY基因

醋栗番茄（Solanumpim pinellifolium L3708）SpWRKY1基因受盐、干旱、ABA、SA（salicylic acid）、病原菌诱导表达，超表达该基因提高了烟草植株在盐、干旱胁迫条件下的光合速率、气孔导度、叶绿素含量、SOD活性、POD活性及抗逆相关基因 （NtSOD、NtPOD、NtP5CS、NtLEA5、NtNCED1） 的表达量，降低了MDA含量，进而提高了耐盐性［50］。综上，超表达SpWRKY1基因通过调控活性氧清除和胁迫相关基因的表达量来提高烟草的耐盐性和抗旱性。类似的，番茄SlWRKY基因受盐、干旱诱导表达，超表达该基因也提高了烟草植株的耐盐性和抗旱性，这主要得益于超表达SlWRKY基因烟草植株SOD、POD活性及PR基因［PR1、PR2］表达量提高，MDA含量和电导率降低［51］。另外，超表达小白菜（Brassica campestris ssp. chinensis）BcWRKY46基因不仅提高了烟草植株的耐盐性，而且提高了抗旱性和耐冷性［52］。此外，辣椒（Capsicum annuum）CaWRKY27基因负调控盐胁迫响应，超表达该基因抑制烟草在盐胁迫条件下的发芽和生长，促进其枯萎，且降低了活性氧清除基因（NtSOD、NtGST1、NtPOD1、NtPOD2）、多胺合成基因（NtADC1、NtSAMDC）、ABA合成基因（NtNCED1）及胁迫相关基因NtDREB3的表达量［53］。相反的，沉默该基因提高了辣椒的耐盐性［53］。可见CaWRKY27负调控活性氧清除能力及胁迫相关基因的表达量，进而负调控耐盐性，可以通过沉默该基因表达的方式提高植物的耐盐性。

地被菊（Dendranthema grandiflorum）DgWRKY3基因受盐、干旱诱导表达，在烟草中超表达该基因提高了转基因植株在盐胁迫条件下的脯氨酸含量、抗氧化酶（SOD、POD、CAT、APX）活性、抗氧化物质［AsA（ascorbate）、GSH（glutathione）］含量及胁迫相关基因［NtP5CS、NtLEA5、NtERD10D、NtSOD、NtPOD、NtCAT、NtAPX］的表達量，降低了MDA和H2O2含量，进而提高了耐盐性［54］。说明DgWRKY3通过提高活性氧清除能力和胁迫相关基因的表达量来提高烟草的耐盐性。另外，超表达葡萄VvWRKY2基因提高了烟草植株在盐胁迫条件下的发芽率、生长势和渗透调节物质（可溶性糖、脯氨酸）含量［55］。此外，超表达野生葡萄（Vitis pseudoreticulata）VpWRKY3基因也提高了烟草植株的耐盐性，并且还提高了对青枯病的抗性［56］。

2.2.3 其他植物WRKY基因

麻风树（Jatropha curcas）JcWRKY基因受SA诱导表达，超表达该基因提高了烟草的耐盐性［57-58］。Agarwal等研究发现，在盐胁迫条件下，超表达JcWRKY基因烟草发芽率、叶绿素含量、可溶性糖含量、膜稳定性、K+/Na+ 及SA合成基因ICS1、抗氧化酶编码基因（CAT、SOD） 的表达量提高，电解质渗透率和活性氧（H2O2、O-2·） 含量降低［57］。可见JcWRKY通过调控活性氧清除系统来提高烟草的耐盐性。More等进一步对超表达JcWRKY基因烟草的光合能力和表皮蜡质成分进行研究，发现在盐胁迫条件下，超表达JcWRKY基因烟草叶片的光合速率、气孔导度、细胞间CO2浓度/环境CO2浓度、电子传递速率、光合效率（Fv/Fm）、光化学猝灭（qP）、非光化学猝灭（NPQ）和PSⅡ电子传递的量子产率（ΦPSⅡ）提高，且表皮蜡质的主要成分烷烃及其他蜡质成分脂肪醇、羧酸、脂肪酸的积累量提高［58］。说明JcWRKY还可以通过调控光合作用和蜡质代谢来提高烟草的耐盐性。另外，超表达JcWRKY2基因也提高了烟草植株的耐盐性［59］。这主要得益于超表达JcWRKY2基因提高了烟草叶片叶绿素含量、抗氧化酶（CAT、SOD）活性、SA含量及抗氧化酶编码基因（NtCAT、NtSOD）、钙结合基因（NtCal）、脱水素基因（NtERD10D）、磷脂酶C基因（NtPLC3）的表达量，降低了活性氧（H2O2、O-2·）含量。此外，超表达毛果杨（Populus trichocarpa）PtWRKY39基因提高了盐和干旱胁迫条件下转基因烟草的发芽率、鲜质量、叶绿素含量，降低了MDA和H2O2含量，进而提高了烟草的耐盐性和抗旱性［60］。

2.3 粮食及经济作物耐盐基因工程

水稻、玉米均是重要的粮食作物，利用耐盐WRKY基因通过基因工程技术提高水稻、玉米的耐盐性，对于保障国家粮食安全具有重要的现实意义［61］。研究发现，超表达水稻OsWRKY50基因提高了水稻的耐盐性，这在一定程度上得益于OsLEA3（late embryogenesis abundant 3）、OsRAB21（responsive to ABA 21）、OsHKT1；5（high affinity K+transporter 1；5）、OsP5CS1（pyrroline-5-carboxylate synthase 1）基因表达量的提高［62］。另外，超表达小麦TaWRKY13基因也提高了水稻的耐盐性，主要表现为超表达TaWRKY13基因水稻根系更发达（主根长增长、根系总表面积增加）、脯氨酸含量提高、MDA含量降低［63］。WRKY基因除了正调控植物的耐盐性外，还有一些WRKY基因负调控植物的耐盐性。如玉米（Zea mays L.）ZmWRKY11基因［64］。ZmWRKY11基因在盐胁迫条件下下调表达，在ABA处理下上调表达。超表达该基因削弱了水稻对ABA的敏感性，降低了水稻在盐胁迫条件下的株高、根长和存活率。这主要归因于超表达ZmWRKY11基因降低了水稻脯氨酸含量，提高了MDA含量、电解质渗透率。可见ZmWRKY11通过ABA介导的信号通路负调控水稻的耐盐性，可以通过沉默该基因表达的方式提高玉米的耐盐性。类似的，ZmWRKY86基因也负调控耐盐性，wrky86突变体在盐胁迫条件下的存活率提高［65］。这主要归因于其叶片CAT活性和K+含量增加，MDA含量、相对电解质渗透率、Na+含量降低。

大豆、棉花均是重要的经济作物，利用耐盐WRKY基因提高大豆、棉花的耐盐性对于农业丰产、农民增收具有重要意义。GmWRKY27基因受盐、干旱胁迫诱导表达，超表达该基因提高了大豆在盐胁迫条件下的毛状根数量和长度，进而提高了耐盐性［66］。这在一定程度上得益于超表达GmWRKY27基因降低了水稻活性氧含量，提高了脯氨酸含量；且GmWRKY27与GmMYB174互作，二者共同抑制GmNAC29的表达，而GmNAC29负调控胁迫耐受性。类似的，GmWRKY12基因受盐、干旱胁迫诱导表达，在大豆中超表达该基因促进了在盐、干旱胁迫条件下的毛状根发育（根长和数量增加），提高了叶片脯氨酸含量，降低了MDA含量，进而提高了大豆的耐盐性和抗旱性［67］。另外，紫花苜蓿（Medicago sativa）MsWRKY11基因受盐、高碱、干旱、低温、ABA诱导表达，超表达该基因不仅提高大豆在营养生长期的耐盐性，还提高了生殖生长期盐胁迫条件下的株高、单株荚果数、单株籽粒数和百粒质量［68］。这主要归因于超表达MsWRKY1基因提高了大豆葉片叶绿素、脯氨酸、可溶性糖含量及CAT、SOD活性，降低了相对电导率及MDA、H2O2、O-2· 含量。综上，MsWRKY11通过调控活性氧清除系统和渗透调节物质来提高大豆的耐盐性。此外，海岛棉（Gossypium barbadense）GbWRKY1基因受盐、干旱、ABA诱导表达，负调控耐盐性［69］，可以通过沉默该基因表达的方式来提高海岛棉的耐盐性。

2.4 园艺作物耐盐基因工程

番茄（Solanum lycopersicum L.）SlWRKY3基因受盐、干旱、SA诱导表达，超表达该基因提高了番茄在盐胁迫条件下的叶片相对含水量、叶绿素含量、气孔导度、K+含量、Ca2+含量和抗氧化酶编码基因［GST（glutathione-S-transferases）、POD］、离子及水转运蛋白编码基因（水通道蛋白基因）、防御蛋白编码基因（PR6）表达量，降低了Na+含量、电解质渗透率、TTC（2，3，5-triphenyltetrazolium chloride）含量，进而提高耐盐性［70］。可见SlWRKY3通过调控渗透势、活性氧平衡来提高番茄的耐盐性。类似的，超表达SlWRKY8基因也提高了番茄的耐盐性，并提高了其对假单胞杆菌、干旱的抗性［71］。超表达SlWRKY8基因番茄耐盐性和抗旱性的提高主要归因于渗透调节物质（脯氨酸）含量、叶绿素含量、抗氧化酶（SOD、POD、CAT）活性及胁迫响应基因［SlAREB（ABA response element binding protein）、 SlDREB2A、SlRD29］表达量提高，H2O2、O-2·、MDA含量降低［71］。综上，SlWRKY8通过调节渗透调节物质、活性氧清除来提高番茄的耐盐性和抗旱性。另外，超表达受盐胁迫诱导表达的茄子（Solanum melongna L.）SmWRKY40基因提高了茄子的耐盐性［72］。在盐胁迫条件下，超表达SmWRKY40基因茄子生长状态更好，株高、叶面积和生长速率均高于野生型对照，活性氧含量降低，叶绿素含量更高［72］。

地被菊DgWRKY5基因受盐、H2O2、ABA、GA诱导表达，超表达该基因提高了地被菊在盐胁迫条件下的根长、气体交换参数（净光合速率、气孔导度、蒸腾速率）、叶绿素含量、渗透调节物质（脯氨酸、可溶性蛋白、可溶性糖）含量和抗氧化酶（SOD、POD、CAT）活性及一些胁迫相关基因［DgAPX、DgCAT、DgNCED3A、DgNCED3B、DgCuZnSOD、DgP5CS］的表达量，降低了H2O2、O-2·、MDA含量，进而提高了耐盐性［73］。类似的，DgWRKY4［74］、DgWRKY2［75］基因均受盐诱导表达，超表达这2个基因也均提高了地被菊的耐盐性。其中，超表达DgWRKY4基因地被菊耐盐性的提高主要归因于其光合能力（净光合速率、气孔导度、蒸腾速率）、脯氨酸含量、可溶性糖含量、抗氧化酶（SOD、POD、CAT）活性及一些胁迫相关基因［DgCuZnSOD、DgCAT、DgAPX、DgP5CS、DgDREB1A、DgDREB2A］的表达量提高，MDA、H2O2、O-2· 含量降低。可见DgWRKY4通过调控光合系统、活性氧清除系统、渗透调节物质及胁迫相关基因的表达量来提高地皮菊的耐盐性。超表达DgWRKY2基因地皮菊耐盐性的提高主要归因于其叶片脯氨酸、可溶性糖、可溶性蛋白、叶绿素含量和抗氧化酶（SOD、POD、CAT）活性及一些胁迫相关基因（DgCAT、DgAPX、DgZnSOD、DgP5CS、DgDREB1A、DgDREB2A）表达量提高，H2O2、O-2·、MDA含量降低。说明DgWRKY2通过提高抗氧化和渗透调节能力来提高地皮菊的耐盐性。另外，杭菊（Chrysanthemum morifolium）CmWRKY17是一个转录抑制子，超表达CmWRKY17基因降低了杭菊的耐盐性［76］。这主要是因为超表达CmWRKY17降低了杭菊叶片脯氨酸含量SOD活性、POD活性及一些胁迫相关基因（AtRD29、AtDREB2B、AtSOS1、AtSOS2、AtSOS3、AtNHX1）的表达量，提高了电导率。可见CmWRKY17负调控地皮菊的耐盐性，可以通过沉默该基因表达的方式来提高杭菊的耐盐性。

苹果（Malus×domestica Borkh.）MdWRKY30基因受盐、干旱诱导表达，超表达该基因提高了苹果的耐盐性，伴随着提高了一些胁迫相关基因（MdABI1、MdABF3、MdRD22、MdRD29A、MdDREB1A、MdCAT1、MdSOD1）的表达量［77］。另外，超表达香蕉（Musa sapientum）MusaWRKY71基因提高了香蕉在盐胁迫条件下的叶片光合效率（Fv/Fm），降低了MDA含量和膜损伤程度，进而提高了耐盐性［78］。

2.5 其他植物耐盐基因工程

蒙古柳（Salix linearistipularis）WRKY28基因受碱性盐胁迫诱导表达，超表达该基因提高了柳树对碱性盐胁迫的耐受性［79］。这主要得益于超表达WRKY28基因降低了柳树叶片H2O2含量，提高了叶绿素含量、光合能力（Fv/Fm）、APX活性及一些胁迫相关基因［APX、SOD、SPDS（Spermidine synthase）］的表达量。说明SlWRKY28通过调控抗氧化酶编码基因的表达来提高抗氧化酶活性，进而正调控柳树对碱性盐胁迫的耐受性。相反的，新疆杨（Populus alba var. pyramidalis）PalWRKY77基因负调控耐盐性，超表达该基因降低了新疆杨的耐盐性［80］。采用CRISPR/Cas9对该基因进行编辑，Palwrky77突变体叶片脯氨酸、光合色素含量提高，MDA含量和电解质渗透率降低，且PalWRKY77调控PalNAC002、PalRD26基因的表达，进而提高了耐盐性［80］。综上，可以通过沉默、突变PalWRKY77基因的方式來提高新疆杨的耐盐性。类似的，沉默杨树（Populus simonii×Populus nigra）PsnWRKY70基因表达也提高了杨树的耐盐性［81］。

3 展望

植物的耐盐性是一个复杂的数量性状，受基因型及环境等多种因素影响。因此，利用传统育种方法培育耐盐品种周期较长、效果较差。随着分子生物技术的迅速发展，挖掘优异耐盐基因，通过基因工程技术提高植物的耐盐性是一条行之有效的途径。WRKY是植物特有的在植物生命活动中具有重要作用的转录因子，调控植物生长发育和对生物、非生物胁迫的响应。目前，利用基因工程技术已经获得了一批耐盐性提高的转WRKY基因材料，且有些材料提高了籽粒产量，为植物耐盐性改良和育种奠定了坚实的基础。但是，该领域仍存在一些亟待解决的问题。（1）由于耐盐性是复杂的数量性状，所以转单个WRKY基因对植物耐盐性的提高程度有限，大多只能提高营养生长期的耐盐性，可以提高生殖生长期耐盐性并提高产量的很少。因此，以后应将WRKY基因与其他耐盐基因尤其是调节基因共转化植物，以更好地提高植物的耐盐性乃至产量。（2）对于那些提高植物营养生长期耐盐性的WRKY基因，应该进一步进行生殖生长期耐盐性鉴定及对产量的影响情况分析，验证其提高植物耐盐性程度，以便于后期植物耐盐性遗传改良及育种的选择使用。（3）大部分WRKY基因都是由组成型启动子驱动的，组成型超表达WRKY基因会引起转基因植株生长缓慢、花期推迟甚至产量降低等不良后果。因此，今后应该选择使用诱导型启动子（如盐胁迫诱导启动子）或者组织特性启动子（如根特异启动子）来驱动WRKY基因，在提高植物耐盐性的同时不会影响植物的生长发育。（4）WRKY基因家族成员众多，不同成员功能不尽相同，即使都能提高植物耐盐性，其提高耐盐程度也不尽相同，大部分WRKY调控植物耐盐性的机制研究尚不是很清楚。因此，今后应加强WRKY基因功能的进一步深入研究，剖析WRKY调控植物耐盐性的分子机制及调控网络。

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收稿日期：2022-05-25

基金項目：河南省农业科学院高层次人才科研启动经费（编号：豫财教［2013］232号2060503）。

作者简介：段俊枝（1981—），女，河北沧州人，博士，助理研究员，主要从事作物遗传育种研究。E-mail：junzhi2004@163.com。

通信作者：卓文飞，博士，副研究员，主要从事农业信息及期刊编辑方面的工作，E-mail：kjcankao@126.com；齐学礼，博士，副研究员，主要从事小麦遗传育种研究，E-mail：xueliqi888@163.com。