海藻对海洋热浪的生理生态学响应:进展与展望

高 光,冯 媛

(厦门大学海洋与地球学院,近海海洋环境科学国家重点实验室,福建 厦门 361102)

近年来,海洋热浪(MHWs)事件在全球范围内频发,从公海到边缘海和沿海地区均有发生,对海洋生态系统造成了巨大破坏.MHWs的定义最初由Pearce等[1]提出,现普遍接受的定义为:连续5 d每日温度超过30年历史温度基线90%阈值的海洋异常增温现象[2].尽管有研究表示人为引起的气候变化(尤其是全球变暖)引发了MHWs且进一步造成其强度和持续时间的大幅增加[3],气候变化与单个MHWs发生概率之间的关联仍不清晰[4].近期备受关注的MHWs事件包括2011年西澳大利亚海域的“Ningaloo Nio”(2010—2011年)[5]、太平洋东北部持续较久的“Blob”(2013—2015年)[6]以及2016年影响印度-太平洋大部分地区的厄尔尼诺相关极端变暖事件[7-8].自20世纪至21世纪初,年均MHWs天数在全球范围内增加,且相较于前期(1925—1954年),后期(1987—2016年)每年MHWs天数增加50%以上,全球MHWs的平均持续时长和频次分别增长17%和34%[9],且据预测这种上升的趋势将在21世纪持续并加速.历史上频繁经历MHWs的地区,预计在21世纪末前会加剧升温,但在变暖的基线周围温度变化幅度将减小;而在其他地区,尤其是高纬度地区,尽管长期变暖趋势较弱,但温度变化幅度和MHWs强度可能会明显增加[10].过去几年东海和南海MHWs的频率、持续时间和强度均呈显著上升趋势[11-12],且预计在未来几十年将继续增长[13].

一些MHWs事件已经对海洋生态系统产生重大影响,并造成了巨大的生态和社会经济后果[14],包括珊瑚的白化[15-17]、海藻林的损失[18-19]、海洋无脊椎动物的大规模死亡[20-21]、物种分布范围的快速转移[14]、群落的重组[22]以及渔业的衰退[23-24].2016—2017年发生在中国东部沿海的MHWs对沿海渔业和水产养殖造成了严重影响[11],而发生在南海的MHWs则严重破坏了珊瑚和海藻之间的共生关系[25-26].这些极端事件说明,MHWs已成为生态系统规模变化的关键驱动因素之一,对海洋群落和生态系统的结构和功能会产生显著的影响[5,27].海藻(包括微藻和大型海藻)作为海洋生态系统的主要初级生产者,为其他消费者提供了基本原料和能量,在支撑海洋生态系统可持续发展方面发挥了至关重要的作用;此外,它们还承担了地球约50%O2的生产和CO2的生物吸收,在全球O2供应、CO2固定和缓解气候变化方面发挥着重要作用[28-29].因此,MHWs如何影响海藻的生理生态将在很大程度上决定其对海洋生态系统的功能和服务的影响,但目前在此方面还缺乏系统的科学认知.本文主要综述海藻对MHWs的生理生态学响应,并对未来研究需求和方向提出建议,以期提高人们对该领域的科学认知,进一步推动相关研究的开展,为应对措施的制定提供科学依据.

1 MHWs对海藻生理的影响

非移动的、对温度敏感的类群,如大型海藻,特别容易直接受到与逐渐变暖和急性极端变暖事件相关的温度升高影响[30].海水温度的缓慢升高有利于大型海藻获取和同化无机碳,从而受益于长期的海洋变暖[31],还可以通过增加一些海藻如龙须菜(Gracilariopsislemaneiformis)[32]的净光合作用从而利于其生长[33].然而,与长期缓慢增温相比,MHWs超过海藻的适应能力,并导致难以预测和控制的生态结构剧烈转变[34].尽管不同海藻可能有不同的温度阈值,但MHWs会对海藻产生严重损伤[35].

1.1 生物量和生长

绝大多数MHWs促进微藻的生长,如阿拉斯加大陆架浮游植物丰度显示,2000—2015年期间,东北太平洋“Blob”事件中除最后两年外,温度与硅藻的丰度之间存在显著正相关[36].然而在MHWs影响下三角褐指藻(Phaeodactylumtricornutum)的生理响应室内试验中却观察到生物量的减少[37].

多项研究表明,MHWs对形成栖息地的大型海藻造成了破坏,可导致其丰度下降,包括2014—2016年加州洋流系统[38-39]、2017—2018年新西兰的巨藻(Macrosystispyrifera)局部灭绝[19].在过去10年中,分别在2015—2016年[9]、2017—2019年[40]和2018—2019年夏天[41],新西兰地区有3次典型的MHWs对大型海藻产生了影响.尽管加利福尼亚北部的牛鞭海带(Nereocystisluetkeana)海藻林在先前环境波动中均表现出一定的生存韧性,而在应对2014—2016年间的极端MHWs时,沿350 km海岸线的海藻林经历了前所未有的损失并至今仍未恢复[42].此外,在美国西北太平洋地区对大叶藻(Zosteramarina)的研究发现,当水温超过15 ℃时其生长速度下降[43].然而,仍有一些物种可以抵抗MHWs的影响[44],如:2014—2015年的MHWs并未显著影响南加州的巨藻生物量[45];新西兰南岛的MHWs甚至促进了入侵种裙带菜(Undariapinnatida)和石莼(Ulvaspp.)的生长[19];位于墨西哥太平洋南部的珊瑚礁群落,受2009—2010年厄尔尼诺现象相关的变暖事件影响,大型海藻(主要是草皮型海藻)覆盖率从2.4%增加到6.1%[46];在2010—2011年的MHWs中,澳大利亚西南部的草皮型海藻覆盖率也急剧增加[34];在对北大西洋两个常见物种掌状海带(Laminariadigitata)和北方海带(L.hyperborea)的研究中也发现它们对短期高温胁迫表现出一定的生理弹性[47].综上可见MHWs对海藻生长的影响存在物种差异性.

1.2 光合作用

温度对化学反应速率有根本性的影响,在大型藻类中光合作用普遍依赖于温度[48].MHWs对海藻的光合效率因物种及地理位置不同而各异.Feijão等[37]在2018年研究了MHWs影响下三角褐指藻的生理响应机制,发现暴露于MHWs的硅藻细胞表现出较弱的光合系统Ⅱ、较高的能量耗散,以及较高的叶绿素a和褐藻素浓度.MHWs对假钩沙菜(Hypneapseudomusciformis)生产力的影响与纬度有关:在中、低纬度地区有负面影响,而在高纬度地区有正面影响[49].Burdett等[47]在大西洋东北部两类常见的栖息地构建种海带的MHWs模拟实验中发现,在亚致命的急性热应激下,大型海藻北方海带在净光合作用方面没有显示出明显变化,而浅水物种掌状海带则表现出更高的敏感性.在对假钩沙菜的MHWs胁迫室内模拟中,发现其光合速率受MHWs影响而下降[49].

光合色素的改变通常和光合效应紧密关联.在MHWs影响下,海表叶绿素a浓度有增有减,但绝大多数极端MHWs情况下叶绿素a浓度会下降[50],一般情况下叶绿素a浓度与MHWs的负效应发生在中、低纬度地区,而正效应出现在高纬度地区.Montie等[51]收集了发生在南大洋区间19个极端的夏季MHWs影响区域的叶绿素a浓度数据(代表浮游植物丰度),发现极端的夏季MHWs增加了叶绿素a浓度,且对最冷地区的影响最强,原因可能是密集的分层抑制了从深海到上层海洋的营养物质供应,这对营养水平极低的热带和亚热带水域的浮游植物而言是致命的.相比之下,高纬度地区的浮游植物更多受到光照的限制而非营养物质的限制[52],分层可以减少混合,使海藻暴露在更多的太阳辐射下,促进浮游植物的光合作用和生长,从而呈现较高的叶绿素a浓度.

高温下糖海带(Saccharinalatissima)的生长和存活率下降与碳平衡受损有关[53-54],其生长从根本上依赖于碳的获取,即依赖于光合作用的表现.光合作用是对温度敏感的代谢过程之一[55],叶绿素a和其他色素的浓度随着温度的升高而降低,因此光合效率也降低.在模拟MHWs高温处理糖海带期间,可观察到光合作用性能的降低及由此带来的生长受限,就是由高温导致的叶绿素a浓度降低所驱动的[56].

对海藻而言,亚致死表现为表面完整性的缺失、藻体肉眼可见的变色(变白或变绿)、色素的损失或光合作用的减弱[57].MHWs引起的海藻生理反应众多,与色素相关的组织白化(生物体达到亚致死的一个显著指标)就是其中之一,这种白化通常由表面完整性缺失引起[58].异常高温现象(夏季MHWs)可通过生物作用间接造成藻体破损,即通过增加覆盖在海藻叶片上附生植物的生存和生长,降低藻体组织的强度,造成破损和冠层损失[59-60].野外研究发现,紫菜(Porphyraperforate)、齿缘墨角藻(Fucusserratus)、凹顶藻Laurenciaspectabilis、锯齿藻(Prionitislanceolata)、腹枝藻(Gastrocloniumsubarticulatum)、杉藻(Gigartinacanaliculate)[61]以及优秀藻属褐藻Egregiamenziesii[62]在经历加州厄尔尼诺-南方涛动事件后由于组织色素变化,藻体由绿变红.室内研究显示,MHWs能够导致龙须菜光合色素显著降低,发生组织白化而死亡[63].

1.3 呼吸作用

温度升高通常会导致微藻的呼吸作用增加,但也有藻类呼吸作用对温度不敏感[64].室内试验[37]中,MHWs对三角褐指藻的光合作用产生了负面影响,而线粒体呼吸率则不受影响,这导致光合作用与呼吸作用的效率比降低,进而引起净初级生产力的降低.此外,光合作用与呼吸作用的效率比降低还会导致水体脱氧,对整个海洋生态系统产生影响[37].

在大型海藻中,MHWs短期普遍增强海藻的呼吸作用,但效果不显著或不持久.在室内模拟实验中发现MHWs未显著影响大叶藻的呼吸作用[65].Rendina等[66]对珊瑚藻(Corallinaofficinalis)的MHWs模拟实验发现,持续一周的MHWs(增加1 ℃)也未明显影响其呼吸作用,这可能是由于珊瑚藻对季节性和潮汐温度变化的良好适应性[67];而在21世纪末预测的3 ℃增长基础上,进一步增加1 ℃(模拟MHWs),则引发其呼吸速率的降低,说明MHWs在不久的将来可能会对该物种产生不利影响.同样地,在第一次MHWs模拟实验中,膨石藻属Phymatolithonlusitanicum的总光合作用或呼吸作用无明显反应;而在连续两次MHWs模拟中,其呼吸速率均明显增加,但在最高温度持续4 d后又恢复[68].类似情况在墨角目褐藻Phyllosporacomosa中也出现,其呼吸速率随MHWs模拟中温度的升高而升高,但MHWs对其同样不存在持久影响[69].

南加州的巨藻孢子体在MHWs模拟下则表现出更高的呼吸效率,呼吸作用的增强提供了激活和维持适应过程所需的代谢能量,以应对高温胁迫[70-72].由于光合作用能力减弱和呼吸活动增强,显示出不平衡的碳代谢,孢子体的非结构性碳水化合物含量普遍下降,说明光合作用物质合成的减少和呼吸过程的消耗增多[73],利用碳水化合物所获得的更多代谢能量提供于应付生理压力的适应过程[74].

1.4 生化组分

Britton等[75]对P.comosa的研究发现,暴露于MHWs、未来的海洋温暖条件都可能导致其脂肪酸的饱和程度增加.其原理为膜的流动性随着温度的升高而增加,最终会导致细胞和细胞器周围的脂质层瓦解;而海藻可以通过调整膜中的脂肪酸组成来减少这种流动性[76].在原位[77]和实验室[78]研究中都观察到海藻对温度升高的反应中脂肪酸组成的这种变化.

通过对已有大型海藻研究进行总结,发现大型海藻对MHWs的生理响应存在种间差异(表1).在同一MHWs强度下,不同种海藻生理表现不同,如皱波角藻的生长相较于海黍子和齿缘墨角藻,表现出对MHWs更强的耐受性.此外,海藻生活史的不同阶段对MHWs胁迫的耐受性也不同,如边花昆布中,孢子体比配子体更耐受高温胁迫.除藻体本身的差异外,MHWs效应还与初始温度和MHWs强度相关:当初始温度和MHWs强度较低时,MHWs效应不显著,甚至可能是正面效应;而随着二者的不断升高,MHWs的负面效应显现并愈发严重.

2 MHWs对海藻生态的影响

2.1 物种分布范围收缩

长期的海洋升温使热带物种分布向寒冷地区扩张,引起海藻群落的地理分布转移[87].而在过去50年里,持续的MHWs现象则导致温带海藻分布向极地收缩,热带物种向极地扩张[34],例如:2011年西澳大利亚州的大范围MHWs导致冠型褐藻S.dorycarpa[88]和边花昆布[34]的范围大规模向南收缩;同样地,在西班牙北部已报道了齿缘墨角藻和伸长海条藻(Himanthaliaelongata)两种冠型海藻的分布范围收缩[89].

此外,当热带和亚热带食草动物因MHWs而转移它们的分布范围时,海藻的捕食压力会相应增加.捕食压力的改变也可能导致海藻种群的崩盘和生态系统的改变[90].

2.2 藻 华

一些海藻的大规模快速生长和生物量极速积累容易形成藻华.这些藻华会改变种群结构,减少海藻多样性;更重要的是,它们会严重影响海洋环境,导致海水酸化及脱氧,甚至通过排泄毒素引起动物死亡,进而扰乱海洋生态系统[91-92].因此,海藻多样性是生态系统健康的重要指标.

MHWs通常会诱发微藻藻华,如:2013年南澳大利亚的MHWs伴随着异常而多变的高温持续了一周(比历史平均温度高5 ℃),导致由有害硅藻密聚角毛藻(Chaetoceroscoarctatus)主导的藻华暴发[93];2015年春末在持续多年的MHWs引起的“Blob”期间,北美西海岸发生了前所未有的链状硅藻澳洲拟菱形藻(Pseudonitzschiaaustralis)藻华,影响范围从加利福尼亚中部向北一直延伸至哥伦比亚沿岸[94].在中国的东海和渤海区域,有害海藻大量繁殖的频繁发生可能与MHWs密切相关[95].异常升温会加强海水分层,将浮游植物生长限制在水柱顶端,从而为其生长提供充足的光线[44];同时,此期间MHWs还减小了浮游动物的丰度,通过降低浮游植物的捕食压力,刺激浮游植物或有害海藻的繁殖.

然而,Lim等[96]从韩国沿岸2002—2018年的平均水温与多环旋沟藻(Cochlodiniumpolykrikoides)藻华负相关的规律中发现,虽然MHWs导致的各种环境变化,包括降水减少、高进光量、极高的SST和强烈的分层,都加速了2018年韩国沿岸藻华早期的发展,但是当韩国沿岸水域水温超过30 ℃时,多环旋沟藻的生长则受限.因此,他们认为MHWs对多环旋沟藻藻华的影响是个“双刃剑”:它通过加剧分层、极端高水温,为藻华产生营造了适宜环境;但在细胞密度和藻华持续层面却造成了负面影响,且在亚洲东侧沿岸尤为显著.目前研究主要集中在微藻藻华,MHWs对大型海藻藻华的报道非常有限,Jiang等[63]室内研究显示MHWs会促进绿潮藻肠浒苔的繁殖,并且和氮耦合作用下,氮起主导作用,能够抵消MHWs对肠浒苔生长造成的负面影响.已有研究显示,绿潮暴发与海水温度升高密切相关,全球变暖可能会导致绿潮暴发更加严重[97-98],但MHWs是否也会对绿潮暴发起促进作用还需要进一步研究.

2.3 大型海藻群落结构及碳汇效应改变

2.3.1 冠型海藻被草皮型海藻取代

草皮型海藻(或称“草皮”)指在表面具有相似的形态和生态特征的一组大型海藻.相较于海带和其他冠型海藻,草皮型海藻几乎没有三维结构,通常是一层密集的细丝、枝条或羽状物[99].Straub等[58]通过整理海藻对MHWs反应的文献发现,MHWs可导致冠型褐藻丰度的减少和草皮型海藻丰度的增加,进而导致群落结构从海藻林到海藻草皮的转变.固着生长、对温度敏感的生物类群(如大型海藻)可能特别容易受到与缓慢升温和突发极端变暖事件(即MHWs)相关的温度上升的直接影响,如:西澳大利亚北部的海藻林受MHWs影响,由于温度异常超过它们的生理耐受范围[72,88]和温度安全阈值[100],其物种濒临灭绝,草皮型海藻和马尾藻取而代之;在其分布范围边缘的100 km海岸线上,草皮型海藻的覆盖率在不到两年的时间内从10%以下增加到80%以上[34].

这种MHWs造成的不同影响首先可以归因于物种的差异.大多数冠型海藻适应于凉爽和营养丰富的水域,因此易受到MHWs和人为导致的水体浑浊的影响[9];且在较温暖地区冠型海藻易受到海洋变暖的影响,而对其他如捕食竞争、附生和机械损伤等因素的反应减弱[99].而草皮型海藻往往个体较小,属于机会主义物种,具有较高的生长率和周转率,因此与较大的冠型海藻相比可以有很强的压力耐受性[99].

其次,地点或背景温度是影响海藻对MHWs反应的另一个因素.尽管大多数海藻林经历MHWs后种群衰退[27,34],但分布于物种地理分布中心以及冷端的物种面对MHWs则表现出耐受力.如最近北太平洋的大规模增温事件并未引起南加州海藻林群落结构的变化,这可能是因为在地理和温度层面东北太平洋巨藻在南加州都不处于其温度极限[45].

再者,不同的营养策略可能有助于冠型褐藻到草皮型海藻的转变[101].草皮型海藻有较高的养分吸收能力,可在充足的营养条件下迅速获取营养并增殖;相比之下,冠型褐藻倾向于储存可用的营养物质在其组织中,并在变化的环境中保持相对稳定的生长速度.这些差异使草皮型海藻在养分供应充足时超越冠型褐藻,迅速占据可用空间.尽管高水平的硝酸盐可以改善MHWs对巨藻生长和光合作用的负面影响[101],但不足以使其与生长快速的草皮型海藻竞争,后者的存在会抑制巨藻的生存.

此外,生物因素也可导致冠型褐藻的损失和草皮型海藻的生长.一些无脊椎动物、甲壳类和鱼类以褐藻为食,可导致褐藻生物量下降,并造成褐藻的残碎和断裂[90].由于环境条件的改变(高温)和顶级捕食者的离开,以大型海藻为食的北方球海胆(Strongylocentrotusdroebachiensis)大量繁殖,推动了海藻林到以珊瑚藻为主的“荒地”的转变[102].温度上升可能会促进覆盖在海藻上附生生物的附着与生长,而这些附生物的过度生长会降低海带类褐藻组织的强度,造成断裂和冠层损伤[103];草皮型海藻则比它们的捕食者对高温具有更强的耐受性,因此MHWs会减轻其遭受的捕食压力,这一机制也促进了冠型褐藻向草皮型海藻的转变[104].

2.3.2 本地物种被入侵物种取代

入侵物种通常比本地物种有更广泛的温度耐受程度[105],这意味着在MHWs期间看到的极端温度可能会给本地物种带来压力,同时也可能增加入侵物种的竞争力[106].这对目前处于滞后阶段的入侵物种或那些已经建立但在环境条件下无法胜过本地物种的入侵物种特别有利[80].而澳大利亚和新西兰海岸的MHWs则导致当地潮间带低潮区的公牛藻被入侵物种裙带菜所取代[19].快速生长的非本地物种如裙带菜的传播,可以通过改变相对于本地物种的光合作用参数,潜在地改变营养联系[107].相较于多年生海藻物种,裙带菜生物量的高周转率可能增加其对周围生态系统的碳输出[108].在快速生长的大型海藻如海黍子[109]、真江蓠(Gracilariavermiculophylla)[110]和刺松藻(Codiumfragile)[110]入侵后,初级生产力有所提高.

2.3.3 底栖海藻群落在不同水深的差异

在亚热带-温带生物地理过渡区,深度的增加可缓和MHWs对海藻和珊瑚为主的底栖生物群落的影响,Giraldo-Ospina等[111]发现关键的生境建设海藻如边花昆布和墨角藻目Syctothaliadorycarpa,在浅礁上遭受MHWs后有灾难性的损失,但在较深的群落中仍然存在且受影响较小.较深的栖息地受2010—2011年MHWs事件的影响较小,可能由于海流的影响,生活在其中的底栖海藻已经适应了频繁的温度变化,使它们有能力抵御MHWs[112-114];底层大型海藻另一种应对MHWs的机制可能是因其适应较低光照条件,浅层大型海藻则因暴露在高温和强光下而提高光合效率,因此底层大型海藻的光合作用受MHWs影响较小[115].

2.3.4 群落结构同质化

在MHWs期间经历的极端暖水条件可超过浅水海洋种群的温度耐受范围,并导致形成生境的基础种群损失和海洋群落的同质化[116].在太平洋MHWs(PMHW)期间,潮间带基础物种如岩藻(F.distichus)和其他大型肉质海藻由于固着生长特别容易受到MHWs事件影响,导致生物量减少,而无脊椎动物的基础物种如藤壶类和贻贝类腐食性动物由于空间的竞争减少,在PMHW发生后有所增加,这与从自养型群落向更多异养型群落的转变模式相吻合,说明PMHW对整个海湾的潮间带结构有影响[117].这种群落转变的特点是潮间带群落更加同质化,且同质化程度与干扰的严重程度成正比,方向(覆盖度的减少或增加)和强度也与更严重的灾难性事件一致,其他地区的海洋系统也观察到类似现象[27,116].

2.3.5 碳汇效应

大型海藻固定和转移了近海大量的碳,部分碳最终会以颗粒有机碳或溶解有机碳的形式在海洋中长期存在[118].通过提供复杂的生物栖息地和较高的初级生产力,大型海藻能增强当地的生物多样性,为近海食物网提供基础,并提高次级生产力[119-120].高温会影响初级生产力以及碳同化和转移的速度,对相互关联的栖息地产生连锁效应[121].MHWs导致冠型海藻生长减弱和死亡率升高,海藻林面积的持续下降进而导致其碳埋藏和固碳量减少[122],可能会对近海的碳循环产生影响[123].当海藻林消失时,大部分碳(89%)会被纳入海洋食物网并最终以CO2形式再进入大气[124].此外,大型海藻碎屑的转移也会改变当地物种的组成和丰度.如沉积在峡湾的北方海带碎屑已被证明可吸引来自深海栖息地的一系列动物[125],其颗粒碎屑流也可能是海洋碳汇中外界输入碳的重要来源[126].群落结构向草皮型海藻的转变也会影响海藻固碳,由于草皮型海藻和漂浮的大型海藻相较于冠型海藻的碳周转率更快,大型海藻碳固存量降低;此外,微藻凭借较广的覆盖面,在全球范围内贡献了最大的碳捕获和固存能力[29],因此MHWs促进的微藻藻华因其短生活史和高生物量周转率等特征也能增加对周围生态系统的碳输出[107].

有关MHWs对大型海藻群落结构的主要影响及其潜在原因,归纳总结于表2.

表2 MHWs对大型海藻群落结构的影响

3 海藻对MHWs的响应机制

海藻对MHWs的响应机制可划分为生理响应和生态响应两个层次,生理响应主要针对生物个体,生态响应涉及种群水平之上的响应(图1).

3.1 生理响应机制

生物对温度升高的生理反应取决于此种群在其温度耐受范围内所处的生理位置及温度胁迫的强度和持续时间[14].在其温度生态位范围内,当环境升温超过物种生态最适温度(生长速率最快时的温度)时,其光合效率和生长速率会下降,并诱发许多生理应激反应[127],而海洋变暖和MHWs都可能使温度超过该最适值.现有调查表明,南澳大利亚浅水生境中的温带物种已处于温度耐受的上限[93].海洋浮游植物群落暴露于MHWs的模拟实验也印证了最适温度理论:高温(增加4 ℃)提高了硅藻的生长速率,导致它们在群落中占主导地位;而在暴露于更强烈MHWs(增加6 ℃)的群落中硅藻则完全死亡[128].

暴露在较高但亚致死的温度下,可能会产生急性可逆和长期的影响[56].急性可逆影响一般是通过改变酶活性和膜流动性从而影响新陈代谢(包括光合作用)并减少碳的获取,但这些影响通常短暂,一旦温度再次降低就会消失;相反地,长期受高温胁迫的影响通常是由活性氧(ROS)增加引起的,它可能通过损害生物大分子影响色素水平、酶系统、膜脂和DNA[129],导致分配给保护和修复过程的能量增加,进而影响生物体暴露在高温下的长期表现[130].从生理学角度看,海藻应对MHWs主要有以下几类响应机制.

3.1.1 细胞应激反应

细胞应激反应被定义为应激反应基因的上调,包括表达热休克蛋白的基因,能增强海藻对应激条件的耐受性[131].在MHWs胁迫下,P.comosa可能通过合成热休克蛋白,抑制与光合作用相关的蛋白合成[132],在胁迫停止后温度降低又使P.comosa能够重新合成这些蛋白以取代受损蛋白,从而恢复正常的光合作用速率.P.comosa还可以通过降低膜的流动性来抵消温度升高的负面效应,从而耐受海洋变暖和MHWs[73].这种现象也印证了海藻能量权衡的一种方式,即为快速应对高温胁迫,将能量用于重塑脂肪酸及重新合成温度相关蛋白.此外,P.comosa在未来升温条件下可能将降低耗能的CO2浓缩机制,且由此节省的任何能量未用于生长,而可能用于脂肪酸组成的调整,因此P.comosa和其他海藻可以利用海洋酸化来抵消海洋变暖和MHWs的负面影响[75].

3.1.2 热适应

热适应(或称逐步的表型可塑性[133])是指生物通过改变基因表达和表观修饰遗传,调整表型(如生长速度)以应对环境变化[134].浮游植物有机体可经过几代无性繁殖从而适应新环境,一旦新环境的变化因素停止,此适应仍可逆.然而,Saha等[65]发现春季MHWs可能对大叶藻的碳收支平衡(光合作用和呼吸作用)产生有害的累积效应,而未表现出对于夏季MHWs的“热适应”,因此物种对“热适应”的策略在一定条件下受限.

目前对海藻应对温度胁迫的生理机制已有一定研究基础,然而对基础物种如何在原地对MHWs胁迫作出反应尚缺乏了解[65].现有认知大部分来自在恒定温度压力下对单一物种的实验,而忽略了自然栖息地的潜在重要特征,如波动的环境变量以及各种潜在的非生物和生物因素的相互作用[135].非生物因素包括自然光、温度的昼夜波动和日间波动,以及自然营养物质浓度;生物因素包括在藻体表面以及水体中与海藻生态系统相关的各种群,涵盖微生物到捕食者[136].

3.2 生态响应机制

种群对MHWs的响应取决于多个因素,虽然反应有普遍规律,但是在胁迫前具有不同温度经历的种群之间存在不同反应,在具有相同温度经历的不同遗传变异的种群之间也会有不同反应.Samuels等[137]研究强调,不同种群对MHWs的耐受性不同,一些种群甚至受益于MHWs,固着类群受MHWs的影响更大可能是因为可移动类群比固着类群具有更高的热耐受性,且可移动类群可以快速迁移以应对快速变化的环境.Stuhr等[138]研究表明,间歇性MHWs能够使珊瑚(Amphisteginagibbosa)维持其生长和活动,而持续的暴露则会降低珊瑚的生长和活动.然而Morn Lugo等[139]则发现,海星(Asteriasrubens)在经历高温暴露后,温度波动的低温期并不会减缓其损失.

3.2.1 不同生存方式海藻种群的差异响应

P.comosa对MHWs高度敏感,考虑到其散布广泛和缺乏适应性的遗传结构,预测其将会受到MHWs频率和持续时间增加的进一步影响;而边花昆布显示出对长期高温胁迫的敏感性,并显示出一个累积温度阈值,即相较于短期MHWs的影响,边花昆布更容易受到长期夏季暖水温度和长期温度波动的影响,这种现象在其他褐藻中也曾出现[20,140].尽管有组织白化和叶状体衰退迹象(且衰退在稳定升温情况下更为严重),但S.linearifolium在MHWs条件下展示出较强的耐受性,表明气候多变性和MHWs频率的增加可能不会阻碍甚至有利于该物种的生长,并且这可能与其有从附着器上再生的潜力相关[141].因此当温带珊瑚礁的其他优势物种减少时,S.linearifolium可能增加丰度而占据它们的生存空间,形成一个以S.linearifolium为主的珊瑚礁,替代草皮型海藻.3种共生的成林海藻在不同温度情况下反应不同,表明海水变暖对近岸生态系统的影响可能是复杂的,受水温上升影响的具体表现因不同物种的脆弱性差异而不同[141].

3.2.2 沿纬度梯度的遗传多样性差异

种群面对极端气候事件的脆弱性与遗传多样性的纬度规律密切相关,即MHWs更倾向于使遗传多样性低的海藻林灭绝.一个种群受气候影响的恢复力可能取决于其是否拥有足够的遗传变异.与高纬度(气候偏冷)的海藻林相比,低纬度(气候偏暖)的海藻林遗传变异较少,在实验中冠层损失后再生也受到抑制[142].有以下几种机制可以解释海藻林沿纬度梯度的遗传多样性差异及海藻林对MHWs的反应:1) 边缘种群间的连通性降低或有效种群规模较小[143-147];2) 基因型分布的限制,即“中域效应”[148];3) 在低纬度地区对少数抗压基因型的选择[144];4) 历史上的灭绝或物种入侵事件[149].这些机制互不相斥,可能同时发生,如当一个种群因其分布区边缘的环境条件恶化(如等温线移动)而收缩时,抗压表现型的选择和种间连通性降低可能都受到影响.然而,鉴于实际低纬度海藻林对MHWs的反应与预期相反,选择可能不是驱动遗传多样性模式的首要机制[150].遗传多样性的纬度变化可能在调节海藻林对MHWs的反应方面发挥重要作用[142].

3.3 由极端事件驱动的表型选择

海藻对短期温度波动的瞬时反应和对海洋变暖的长期适应可能不同.温度的长期变化对呼吸和光合作用速率的影响取决于这些过程适应环境的程度.表型驯化可能使大型海藻对海洋变暖耐受[151].而MHWs作为极端事件会对表型进行筛选,在接近但不超过物种最大耐受值的情况下,会促进耐受刺激的表型持续存在.当存在遗传基础后,该物种就能快速适应此类环境胁迫,其机制如图2所示.因此由极端事件驱动的表型选择可能是为数不多的一种自然适应机制,物种和种群可以通过这种机制提高对气候变化快速发展的适应性[152].在海洋环境中,极端的MHWs使海带林(S.dorycarpa、S.fallax和E.radiata)[153-154]的遗传多样性大量丧失,并出现定向选择增加其热耐受力的迹象.极端事件会造成生物大量死亡,但某些性状或基因型对极端事件背后的气候因素(如寒冷或炎热)具有更大的适应性,且此种死亡是非随机的;由于预测极端事件在未来会增加,此种选择可以通过增加强壮的、不受气候影响的基因型频率,在气候变化下赋予生物体以更大的抗逆性和快速的适应性[152].

4 海藻响应MHWs后的恢复

受影响的海藻种群从MHWs中恢复的潜力首先取决于MHWs的严重程度和海藻的物种特质,包括物种在其分布范围内所处的相对位置、物种特有的热耐受性和生殖特征、生活史(如一年生或多年生)以及分散能力[58].

Babcock等[155]综合研究了澳大利亚沿海生态系统中MHWs对形成栖息地的物种(包括珊瑚礁、海藻林、海草和红树林)的影响,得出以下结论:从多个模式类型来看,生态系统的恢复时长与栖息地恢复有关,热带系统的恢复时间比温带系统长;恢复的轨迹取决于生态系统结构改变的严重程度和当地的洋流模式[58].当海藻丰度在物种分布的中心或两极下降时,可通过MHWs后在原栖息地的再繁殖和从邻近地区的扩散得以恢复;而当繁殖体不太可能散布到受影响的地区时,竞争影响改变或捕食压力增加,种群将不太可能恢复或恢复得非常缓慢[156].海藻林受干扰后的恢复速度很慢,即使在低温的澳大利亚西南海岸水域也是如此,这为草皮型海藻的增殖提供了充足时间[88].因此,长时间的低温条件可以重置群落结构和生态过程,以促进海藻林的恢复;但由于更多MHWs将加剧和扩大新的热带化生态系统状态的风险,而这种群落范围的热带化从根本上改变了关键生态过程,从而抑制了海藻林的恢复[34].

总体来讲,种群恢复潜力取决于MHWs后栖息地环境能否恢复到合适的条件(如温度、光照和浊度)、藻种特质、空间竞争(如开放的定居地和物种入侵)和食草动物的压力,以及与邻近种群的距离、散布特性和原生态系统的再繁殖成功概率[157].然而,干扰后的群落通常与干扰前的群落不同,具有不同的生态系统结构和功能群落,因此不太可能完全恢复到MHWs发生前的水平[158].

5 展 望

频繁发生且愈演愈烈的MHWs事件正在对海洋初级生产者以及整个海洋生态系统产生重要影响,为此相关生态学效应研究已经在全球范围内开展.目前海藻对MHWs的生理生态学响应研究虽已取得一些进展,但尚存在诸多未知问题和不确定性.未来可考虑从以下几个方面进一步开展研究:

1) MHWs对养殖大型海藻的影响.尽管大型海藻栽培规模逐年增加,目前的研究大多聚焦在野生海藻林,对养殖大型海藻的研究非常缺乏.室内模拟实验发现,MHWs会导致养殖大型海藻龙须菜的白化死亡[63].近年来中国养殖大型海藻的产量偶尔出现显著降低的现象,据推测可能与MHWs相关,因为一些经济种如坛紫菜(P.haitanensis)难以耐受高温从而易引起病菌感染及叶片腐烂现象[159].在中国东海和渤海区域,有害海藻大量繁殖的频繁发生往往与MHWs密切相关[95].大型海藻栽培可以抑制微藻生长,延缓绿潮事件的周期性发生[160-161],因此应加强耐高温经济型大型海藻的研究.Lee等[162]利用伽马射线培育出紫菜强耐高温的突变体,为选育耐MHWs的海藻品系提供了参考.此外,加强对养殖海藻地理分布的动态监测也能协助了解MHWs对大型藻场的影响.

2) 种间竞争和其他生物因素.目前的研究大多忽略了种间(尤其是大型海藻和微藻)的相互竞争关系,也较少考虑藻体表面和水体中的微生物以及更高营养级的草食捕食者对海藻的附加影响.然而,它们与海藻的相互作用以及MHWs对它们的效应会影响海藻对MHWs的响应.

3) 与其他环境因子的耦合效应.除MHWs外,气候变化因子(如海洋酸化和暖化)以及人类活动引起的富营养化,正在全球尺度上影响海洋初级生产者,但有关这些因子的耦合效应研究目前还比较缺乏.为更精准地预测MHWs效应,需要考虑振荡环境下的多因子耦合效应.

4) 全球合作.当前与MHWs相关的海藻生理生态学研究主要集中在发达国家(如美国、英国、澳大利亚等),发展中国家的研究还相对缺乏.为在全球尺度上理解MHWs效应,需要各国科学家加强合作与交流,携手开展研究,在MHWs频发区域积极主动制定合作战略,建立早期预警系统和季节预测系统,以减少MHWs对水产养殖和海洋生态系统的负面影响.