植物PRRs和NLRs介导的免疫信号通路研究进展

刘艳艳 丁颖 郑佳秋 宛柏杰 曹婷 刘兴华

摘要：植物在生长发育的过程中进化出大量细胞表面和胞内免疫受体以感知病原体侵染相关的各种信号。细胞表面模式受体PRR可以感知病原物模式分子以激活基础免疫，引起活性氧（ROS）快速产生、Ca2+内流和丝裂原活化蛋白激酶（MAPK）级联反应的启动等，从而限制其致病性。病原物为了克服植物的这种免疫反应，通过分泌效应蛋白干扰PRR蛋白的功能及其免疫相关过程，促进病菌致病性。为了应对效应蛋白的致病效应并阻止病害发生，植物进一步进化出胞内核苷酸结合富亮氨酸重复序列受体（NLRs），以感知病原体效应物并启动强烈的特异性免疫反应。长期以来，病原相关分子模式激發的免疫反应（pattern-triggered immunity，PTI ）和效应蛋白激发的免疫反应（effector-triggered immunity，ETI）在识别机制及早期信号转导上存在较大差异，被认为是相对独立的2类系统。但是随着植物免疫学研究的广泛和深入，PTI和ETI从相对独立变得交叉模糊，而研究PTI和ETI如何相互作用以抵抗病原体也成为植物免疫学亟需解决的重要科学问题之一。本文以PRRs和NLRs介导的免疫反应为重点，综述了PRRs与NLRs信号通路、免疫调控及二者的互作。

关键词：植物免疫；PRRs；NLRs；分子机制；相互作用

中图分类号：S184 文献标志码：A

文章编号：1002-1302（2023）08-0043-08

基金项目：江苏省农业科技自主创新资金［编号：CX（21）3031］；江苏省农业重大新品种创制项目（编号：PZCZ201715）。

作者简介：刘艳艳（1990—），女，山东日照人，硕士，助理研究员，研究方向为作物栽培与抗逆生理。E-mail：1052233980@qq.com。

通信作者：刘兴华，博士，副研究员，主要从事植物发育与环境适应性研究。E-mail：1123153147@qq.com。

植物病害是影响作物产量的重要因素之一。植物在生长发育的过程中不断受到病毒、细菌、真菌、卵菌、食草动物和寄生植物等的挑战，为了对抗病原菌的入侵，植物进化出了一套非常复杂的免疫系统，深入了解植物的免疫机制是现代农业中作物遗传改良工作的重要理论基础［1］。高等植物细胞表面和胞内有大量免疫受体以感知病原体侵染相关的各种信号。抗病基因和模式识别受体的发现，为理解植物免疫的分子识别机制和生物学重要性奠定了坚实基础。细胞表面的免疫受体包括类受体蛋白（receptor-like proteins，RLPs）及受体类激酶（receptor-like kinases，RLKs），通常被称为模式识别受体（pattern-recognition receptors，PRRs），可感知病原体相关分子模式（pathogen-associated molecular patterns，PAMPs）、损伤相关分子模式（damage-associated molecular patterns，DAMPs）、微生物相关分子模式（microbe-associated molecular patterns，MAMPs）及食草动物相关分子模式（herbivore-associated molecular patterns，HAMP），并可激活分子模式触发的基础免疫（pattern-triggered immunity，PTI），包括活性氧（reactive oxygen species，ROS）的快速产生、Ca2+内流和丝裂原活化蛋白激酶（mitogen-activated protein kinase，MAPK）级联反应的启动等，从而限制病原物的致病性［2］。成功侵染宿主的病原体可以通过分泌效应蛋白（effector）干扰宿主PRR蛋白的功能及其免疫相关过程，来逃避或抑制PTI，导致发生效应蛋白激活的感病性（effector-triggered susceptibility，ETS）。为了应对效应蛋白的致病效应并阻止病害发生，植物进一步进化出胞内核苷酸结合富亮氨酸重复序列受体（nucleotide-binding domain leucine-rich repeat containing receptors，NLRs），以感知病原体效应蛋白并启动强烈的特异性免疫反应（effector-triggered immunity，ETI）。随后病原体也可能会通过进化、改变或失去效应蛋白来抑制或逃避ETI。植物免疫理论的主要框架形成于2006年，即英国学者Jonathan Jones和美国学者Jeffery Dangl于2006年提出了“Zig-Zag”模型，该模型总结了病原相关分子模式处罚的免疫反应（PTI）、效应子触发的敏感性（ETS）和效应子触发的免疫（ETI）之间的关系［3-4］。近年来，有关植物免疫的研究取得了一系列重大进展，除了免疫受体外，目前还发现了免疫信号网络的许多组成元件［5-10］。本文以PRRs和NLRs介导的免疫反应为重点，综述了它们介导的免疫信号通路，以及PRRs与NLRs信号通路之间的互作关系。

1 PRRs信号通路及其免疫调控

基础抗性是植物的先天性免疫反应，可以保护植物免受大多数病原的侵袭，在非寄主免疫中发挥主要作用。根据“zig-zag-zig”模型，植物细胞质膜上的PRRs通过感知和识别PAMPs引发PTI，从而构成植物抗病的第一道防线。

1.1 PRRs蛋白质类型

绝大多数PRRs位于植物细胞膜上，由宿主编码，其胞外结构域可以感知MAMPs/DAMPs，调节先天免疫。它们高度敏感，能够感知来自病原菌的PAMPs或植物自身的DAMPs，当配体被识别后就会刺激信号级联放大，导致一系列特有的防御反应。植物的PRR蛋白包含类受体蛋白和类受体激酶，其中RLKs由胞外结构域、跨膜结构域和细胞质激酶结构域组成，RLPs缺乏细胞质激酶结构域，其胞内区域很短，不含有明显的信号结构域，二者都需要共受体（co-receptor）来传递免疫信号。RLPs和RLKs都通过一系列细胞外结构域与配体结合并将信号传递到细胞内，其中包括富含亮氨酸重复序列（LRR）、凝集素、马来凝集素（malectin）、赖氨酸基序（LysM）和表皮生长因子（EGF）样结构域［11］。RLKs存在于疟原虫（Plasmodium）、植物和动物中，但不存在于真菌中［12-13］。根据激酶的结构域，拟南芥（Arabidopsis thaliana）RLKs可以分为44个亚家族［12］。LRR-RLKs代表RLKs最大的亚家族，是植物中最具特征的RLKs。对33种植物的系统发育研究得出，每种被子植物中LRR-RLKs的平均数量约为250个［14］。LRR-RLKs进一步被分为20个亚组，其中第Ⅻ亚组的基因参与了病原体识别，如FLS2、EFR和Xa21［14］。LRR-RLPs代表植物中RLPs最大的亚家族，该基因家族的大小在植物物种中也存在高度差异［15］。

1.2 PRR信号通路及其免疫调控

PRRs属于细胞表面受体，能够识别来自细菌、真菌、卵菌、寄生植物和食草动物的PAMPs、MAMPs、HAMPs。一些PRRs还可以识别植物自身的分子，如DAMPs和其他植物内源性肽（植物细胞因子）［16］。大多数PRRs与共受体共同作用激活下游免疫反应，这些共受体在陆地植物中高度保守，对PRRs介导的免疫反应至关重要。一些PRR不参与直接的配体识别，而是作为PRR共受体和免疫信号的负调节器发挥作用。与配体结合后，PRRs与其共受体之间形成二聚体复合物，如細菌鞭毛蛋白肽FLS2、EFR和PEPRs，与共受体AtBAK1和AtBKK1一起发挥作用［13，17］。LRR-RLPs与共受体SOBIR1和BAK1一起发挥作用，LysM-RLK-LYKs和LysM-RLP-LYMs与共受体CERK1一起发挥作用［18-21］。这些共受体在陆地植物中高度保守，对PRR介导的免疫至关重要。

在植物中，PRRs主要是类受体激酶（RLKs），其构成植物最大和最多样的蛋白超家族，在植物发育、自我不亲和、感受病原和响应多种环境胁迫中发挥重要作用。植物PRRs的胞外区域识别不同的配体［11］，配体的结合导致PRRs与其共受体（如BAK1和CERK1）之间形成异二聚体受体复合物［18，22-23］。在拟南芥（Arabidopsis）中，细菌鞭毛蛋白N-末端的22个氨基酸的多肽flg22被LRR-RLK FLS2（flagellin sensitive 2）识别［24-25］。Flg22充当“分子胶水”，与FLS2和BAK1的细胞外LRR结构域相互作用并结合在一起［23，26］。FLS2和BAK1的富含亮氨酸重复序列（leucine-richrepeats，LRR）结构域之间形成的异二聚体复合物，使得它们的细胞质激酶结构域非常紧密，从而导致一系列自磷酸化、反式磷酸化过程［26-28］。

在PRRs识别PAMPs分子后，植物在短时间内可作出快速的防御应答，包括MAPKs级联反应的激活、ROS水平的升高，同时启动水杨酸（salicylic acid，SA）和茉莉酸（jasmonic acid，JA）信号传导途径、胼胝质沉积、气孔关闭和基因沉默等。在拟南芥中，CPK4/5/6/11与BIK1一起发生磷酸化并激活RbohD，从而产生活性氧［29-31］。细胞质受体类激酶（RLCKs）对多个离子通道的磷酸化也会导致气孔关闭，以响应PAMPs［32-33］。同时，MAPKKK3、MAPKKK5使MAPKKs-MKK4、MKK5磷酸化，然后磷酸化拟南芥中的MPK3、MPK6，并赋予拟南芥对细菌、真菌的抗性。PTI诱导的转录重组会导致抗菌化合物和防御相关激素的生物合成，如乙烯（ET）、水杨酸［34-37］。过氧化氢（一种活性氧）可以促进蛋白质和酚醛交联，从而导致胼胝质沉积，并限制真菌、卵菌感染［38-39］。

2 NLRs信号通路及其介导的免疫调控

根据“zig-zag-zig”模型，适应性病原通过分泌效应蛋白到宿主体内抑制或作用于PTI，导致效应蛋白引发感病性。比较典型的是病原细菌通过Ⅲ型分泌系统直接将效应蛋白释放到植物细胞中，抑制PTI。在协同进化过程中，植物进化出R基因，其编码的R蛋白能够直接或间接特异性识别病原编码的无毒蛋白，从而引发ETI。R蛋白属于胞内受体，许多R基因编码NLRs，它们作为免疫受体起作用。拟南芥中大约存在200个编码与核苷酸结合位点及其他植物抗性蛋白结构域相似的基因，其中约有150个为NB-LRR蛋白［40-41］。

2.1 NLR蛋白结构

植物和动物NLRs都包含1个位于中间的核苷酸结合（nucleotide-binding，NB）域和1个位于C端的LRR区域。其中，NB结构域为受体寡聚化后形成的更高级复合物（如高等植物中的抗病小体和哺乳动物中的炎症小体）传递信号所必需的；高度可变的LRR区域通常参与自我抑制、蛋白质-蛋白质相互作用和效应子识别［42］。典型的植物NLRs根据N末端的不同，分为TIR型和CC型2种主要类型。TIR型NLR（TIR-type NLRs，TNL）的特征是其N末端具有Toll/白介素1受体（Toll/inter-leukin-1 receptor，TIR）结构域，而CC型NLR（CC-type NLRs，CNL）的N末端含有1个卷曲螺旋（coiled-coil，CC）结构域［42-43］，NLR受体可直接或间接感知分泌的毒性效应蛋白。NLRs广泛分布于细胞质、细胞核、质膜（plasma membrane，PM）、液泡膜和内质网等亚细胞结构中［44］，如大麦（Hordeum vulgare）CNLMLA10和拟南芥TNLRPS4位于细胞核、细胞质中，并且这2个亚细胞定位均为抗性激活所必需的［45-46］。

2.2 NLRs信号通路与免疫调控

NLRs介导的免疫是通过细胞内NLR检测病原物效应蛋白而触发的。在拟南芥中，CNLs、TNLs充当传感器NLR来识别效应蛋白，而RNLs（RPW8-type NLRs）充当传递免疫信号的NLRs助手［47］。虽然拟南芥中的大多数传感器NLRs需要NLRs助手来介导免疫，但是一些CNLs可以单独介导免疫应答，如ZAR1和RPM1［48］。近期的研究发现，CNL型抗病小体ZAR1包含ZAR1、受体样胞质激酶（RLCKs） RKS1及假激酶PBL2，具有阳离子通道活性［49］。来自野油菜黄单胞菌（Xanthomonas campestris pv. campestris）分泌的效应蛋白AvrAC通过其尿苷酰转移酶功能将PBL2转化为PBL2UMP，ZAR1与RKS1形成复合物并结合PBL2UMP形成有活性的PBLUMP-ZAR1-RKS1复合体，导致ZAR1/RKS1/PBL2UMP形成定位于质膜的五聚抗病小体，从而完成对AvrAC的特异性识别。ZAR1中的N端α-螺旋构成的漏斗状结构，带有负电的羧酸环，允许阳离子进入胞液。ZAR1与RKS1、PBL2和AvrAC在植物原生质体中的共同表达，导致细胞质钙内流、ROS积累及叶绿体和液泡的扰动［49］。在ZAR1激活过程中，ROS的大量积累可能是由多种下游信号成分（如NADPH氧化酶）的激活引起的，因为CPKs是由胞浆钙内流激活的［16］。防御相关转录因子也可能被胞浆钙内流激活［28，50］。叶绿体和液泡的扰动很快就会导致质膜丧失完整性、细胞破裂［49］。目前尚不清楚上述过程是如何被免疫信号成分调控以及它们与转录重组间的关系。

CNL和TNL激活后，最终产生相似的转录表达，引发局部、系统抗性［51-54］。CNL类NLRs可以作为质膜上的阳离子通道介导Ca2+内流，证明多个Ca2+渗透通道可传导Ca2+内流，并激活具有激酶活性的膜定位受体，从而触发免疫反应。TNL类NLRs通过NADase活性将NAD+裂解成多种产物，包括烟酰胺腺嘌呤单核苷酸等［55］，这些产物及其衍生物可作为下游激活EDS1依赖性防御信号。大量试验证实，EDS1、PAD4和SAG101是TNL介导的免疫反应所必需的。一些分子伴侣可以调控NLRs蛋白的折叠和更新，如RAR1、SGT1和HSP90作为蛋白伴侣共同调节NLRs的折叠、定位和转换［56-59］。此外，NLR蛋白的转换受到SGTI互作蛋白SRFR1、MUSE和E3连接酶SNIPER1、SNIPER2的调控［60-63］。ZAR1介导的抗性需要ZAR1抗病小体定位在质膜上［49，64］。此外，抑制NPR1-1（SUPPRESSOR OF NPR1-1，SNC1）介导的免疫需要拟南芥输入蛋白α核转运受体蛋白IMP-α3/MOS6［65］。

3 PRR与NLRs相互作用

随着研究的不断扩展和深入，人们逐渐发现PTI和ETI这2类看似截然不同的免疫反应具有许多相似的下游免疫信号传递途径，如病程相关蛋白的诱导表达、水杨酸的合成等，并且近期的相关研究发现，PTI与ETI免疫反应具有相互加强的作用。ETI免疫反应可以通过促进PTI免疫信号传递途径中关键蛋白的表达来提高PTI的免疫反应。

3.1 NLRs保护PRR信号通路

目前植物已经进化出多个NLRs，通过保护PRR信号成分或诱饵来检测病原物效应子。因此，许多PRRs和PRR信号功能丧失的突变体，如拟南芥突变体bak1-4 bkk1-1、bik1、cngc2/4、rbohd/f、mekk1、mkk1/2、mpk4和camta3，表现出了自身免疫表型［17，66-72］。在这些突变体中观察到的自身免疫是由多个NLRs的激活引起的。TNL CONSTITUTIVE SHADE-AVOIDANCE 1（CSA1）保护BAK1-相互作用受体3（BAK1-INTERACTING RECEPTOR 3，BIR3）和BAK1［73］。此外，bak1-3 bkk-1自身免疫和HopB1触发的免疫依赖于ADR1s［74］。近期的研究结果表明，RLCKs还与感知油菜素内脂和信号肽的受体激酶（RKs）联系起来以协调生长、花柱导向、胚胎和气孔模式、花器官脱落和非生物胁迫反应。RLCKs的活性和稳定性不仅受到RKs的动态调控，还受到其他RLCK相关蛋白的动态调控。CNL ZAR1可以與RLCK RK1监测器PBL2及CNL RPS5监测器PBS1一起，逆转（reverse）病原物效应蛋白激发的ETS［75-77］。CNL SUMM2通过MAPK4的底物——蛋白钙调蛋白结合受体样细胞质激酶3（CALMODULIN-BINDING RECEPTOR-LIKE CYTOPLASMIC KINASE 3，CRCK3）保护并感知MEKK1-MKK1/2-MPK4激酶级联的破坏［67，78］。SUMM2还检测丁香假单胞菌效应子HopAI1，其能抑制MPK4激酶的活性［50］。TNL RPS6也有助于HopAI1触发的免疫［79］。bik1、cgnc2/4和rbohd/f中的自身免疫是否依赖于NLRs尚不清楚。保护PRR信号通路的其他NLRs仍有待确定。

3.2 PRRs和NLRs之间信号组分的相互依赖性

PRR共受体、RLCKs、NADPH氧化酶、钙通道、CPKs和MAPKs被认为是典型的PRR信号成分，而EP蛋白和NLRs助手被认为是典型的NLR信号成分。然而，最近的研究结果表明，PRR介导的抗性依赖于典型的NLR信号成分，反之亦然［5-8］。Ngou等通过可诱导性ETI免疫系统，分析了拟南芥中PTI和ETI等2种不同免疫系统之间的相互作用，该研究发现，植物细胞表面受体对病原体的识别会激活多种蛋白激酶和NADPH氧化酶，同时还发现，细胞内受体主要通过几种机制增加蛋白的丰度来促进这些蛋白的激活。此外，依赖于细胞内受体的超敏反应通过细胞表面受体的激活而得到大大增强［5］。因此，植物中细胞表面和细胞内受体激活的免疫途径相互增强，从而增强了对病原体的防御能力［5］。Yuan等利用拟南芥的PRR和PRR共受体突变体感染病原体模型，发现NADPH氧化酶RBOHD的磷酸化促进了ROS的产生，是连接PRR和NLR介导的免疫系统的早期关键信号事件，受体样细胞质激酶BIK1的磷酸化是ETI系统中RBOHD完全激活、基因表达和细菌抗性所必需的［6］。此外，NLR信号迅速增加了PTI信号因子的转录和蛋白质表达。该研究结果揭示了PTI和ETI免疫系统之间的协同互作模式，同时ETI、PTI免疫系统存在诸多相似的下游免疫反应，自然界中通过增强PTI通路来达到加强ETI响应，为植物抗病性的增强提供了理论依据［6］。NLR可以参与植物免疫的下游关键信号传导，其中EDS1（ENHANCED DISEASE SUSCEPTIBILITY 1）、PAD4（PHYTOALEXIN DEFICIENT 4 ）和SAG101（SENESCENCE ASSOCIATED GENE 101）组成的信号网络涉及大多数NLRs及所有TNLs，如flg22和nlp20诱导的抗性部分依赖于NLRs信号的关键组分EDS1、PAD4、SAG101、ADR1s和NRG1s［7-8］。Pruitt等提出，EP蛋白和NLRs助手通过RLP共受体（SOBIR1）、EP蛋白和NLRs助手之间的相互作用被RLPs激活，尽管EP蛋白在RLP防御信号中是起主要作用还是起次要作用仍有待确定［8］。然而，有研究结果显示，PRRs的激活导致多个NLRs和其他含TIR结构域的蛋白质表达量增加，从而促进下游信号的传导［7］。这2个假设并不相互排斥，PRR介导的免疫涉及NLR信号成分的确切机制仍有待确定。

NLR介导的免疫也依赖于PRR和多种PRR信号成分。在拟南芥中，RPS2、RPS5和RRS1/RPS4介导的抗性依赖于BAK1和BKK1［5-6］。相较于PTI，ETI与PTI同时激活能诱导持续时间更久的BIK1，RBOHD及MPK3的磷酸化，然而ETI自身激活并不能激活RBOHD和MAPK的磷酸化。ETI与PTI同时激活使得PTI信号通路中多种蛋白表达量增多（BIK1、RBOHD、MPK3、BAK1等），但是其他重要元件（如MPK4、 MPK6、FLS2等）并没有表现出蛋白量的变化。与此同时，ETIAvrRps4的转录组数据说明ETI自身激活可以诱导很多PTI元件的表达量显著提高，从而造成ETI的激活增强了PTI信号通路［5］。在野生型植物中，RPS2基因的激活会导致PTI系统中关键蛋白质（包括BIK1和RBOHD）的积累并增强PTI系统相关基因（如WRKY29和AZIs）的转录。ROBHD的完全激活（通过磷酸化作用）需要PRR/共受体以产生强烈的ROS并激活ETI免疫系统。在缺乏PRR/共受体的情况下，NLR受体的激活仍会诱导PTI系统某些组分的表达，但这些组分大多都处于非活性状态（如BIK1和RBOHD），并导致ROS产生不足和ETI系统无法激活［6］。RPS2介导的耐药性也依赖于BIK1和RbohD［6，71］。RPM1和RPS2介导的抗性及过敏反应（HR）均依赖于CPK1/2/5/6［28］。MPK3、MPK6的激活也是由多个NLRs介导的HR和抗性所必需的，包括RPM1、RPS2、RPS5和RRS1/RPS4［80］。ETI阻止病原体感染的关键机制之一是加强并恢复PTI的周转和病原体效应子的作用［5-6］。因此，NLR介导的抗性需要PRRs和PRR信号成分。

3.3 PRR和NLR介导的免疫相互增强

使用雌二醇诱导的识别效应器激活TNLs RRS1/RPS4和RPP4不会触发HR。PAMPs/MAMPs的存在恢复了这些TNLs诱导的HR［5，81］。同样的，由CNLs RPM1、RPS2和RPS5诱导的HR也因PRRs的激活而得到增强［5］。此外，RPS2诱导的HR和抗性在PRR突变体中减弱［6，82］。PRR增强NLR诱导的免疫有几种可能的机制。首先，PRRs的激活可诱导NLRs和NLR信号成分的表达［83-86］。6种不同PRRs的激活导致编码拟南芥中大多数TNLs、CNLs、EP蛋白和NLRs助手的基因上调表达［37］。因此，这些蛋白质丰度的增加可能会在效应蛋白识别时“增强”NLR的激活。其次，PRRs的激活可能通过翻录后修饰（PTMs）引发NLR介导的免疫。根据PAMP感知，SGT1被MAPKs磷酸化，這对NLRs的稳定性很重要［87］。此外，在PAMP识别时，NLR转录组的无义介导衰变受到抑制［86］。因此，PTI激活的转录和转录后修饰都会影响NLRs的稳定性。但是关于PTI是否以及如何激发（primes）NLR信号成分仍有待研究。

NLRs的激活增强了PAMP诱导的细胞反应，如活性氧产生、胼胝质沉积和防御相关基因表达［59］。ETI也会增强多种PRR信号成分的激活，如BIK1、RbohD和MPK3［5-6］。ETI诱导SOBIR1、BAK1、BIK1、RbohD和MPK3的转录和蛋白质积累［5］。在ETI期间，BIK1、MPK3和RbohD的转录水平仅短暂上调。然而，这些基因的蛋白质水平在很长一段时间内保持上调表达［5］，意味着PTMs或其他转录后机制也可能影响ETI期间PRR信号成分的稳定性。PRR信号成分的蛋白质（如BAK1、BIK1和RbohD丰度）受到多个过程的严格调控，ETI如何调节或影响这些过程尚不清楚。此外，NLRs诱导的钙内流可能通过钙依赖蛋白激酶（CPKs）有助于PTI的增强［47，88-89］。总之，PTI和ETI通过多种机制相互增强，以诱导对病原体的强大免疫。

4 展望

过去几十年内，植物与病原菌相互作用的研究取得了惊人进展，PTI、ETI在植物先天免疫中的作用机制被逐步揭示。但是，对植物抗性的研究仍然是有限的，植物和病原菌之间还存在许多惊人的互作，说明还存在许多未知的特异机制。对PRRs、NLRs信号通路的研究发现，PRRs、NLRs利用一些重叠但独特的信号组分来激活下游生理反应。2种信号通路都受到严格调控以防止自身免疫。最近的研究结果表明，NLR介导的抗病性依赖PRR，反之，NLR激活增强PRR介导的免疫反应，表明植物免疫反应的全面激活需要PRRs、NLRs信号的协同作用。因此可见，PTI和ETI并非独立的免疫途径。未来研究应聚焦于细胞表面受体与胞内免疫受体之间介导的免疫反应的一般机制，例如：鉴定新的免疫受体；了解免疫受体触发的信号通路和生理反应；了解免疫是如何被外部生物和/或非生物因素内在调节和操纵的；PTI和ETI的免疫协作是否广泛存在于植物与病原菌的互作中；了解不同的免疫系统在感染期间是如何协同发挥作用的［89-90］。对PTI和ETI免疫协作潜在机制的研究将有助于全面了解植物的免疫系统，为作物抗病育种工作奠定理论基础。

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