报春花属植物的“发家史”

策划 本刊编辑部

撰文 供图 茶永鹏 马银梅 李庆军

报春花属(Primula L.)是报春花科(Primulaceae)中第一大属，约有500 种。我国共有293 种21 亚种和18 变种，沿喜马拉雅山两侧至云南、四川西部是其现代分布中心，而这其中的一些地区（包括青藏高原东南部以及横断山南部）则被认为是“全球34 个生物多样性热点地区”之一。由此可见，报春花属与该地区的物种之丰富如出一辙。除了种类繁多以外，报春花属植物在形态上也是多姿多彩。那么，如此丰富多彩的报春花属植物是怎样形成的呢？

我国西南地区常见的丰富多彩的报春花

一方水土养一方“花”

报春花植物的千姿百态或许与它们占据了多样的生存空间密不可分。

在生物多样性成因的探究过程中，有学者尝试将其与历史上的一些地质活动关联起来，如青藏高原的隆升过程创造出的破碎化生境为该地区物种快速分化创造了条件。不同的物种为更好地占领各自的生存环境采取独特的适应方式，进化出了各具特色的性状，从而造就了丰富多彩的高原种质资源库。

生存环境差异造就物种及形态多样化，正所谓“一方水土养一方花”。报春花属植物种间千变万化，与它们占据的生存空间存在较多差异息息相关。比如花色、气味、叶片形状等各不相同的巨伞钟报春（Primula florindae）与杂色钟报春(Primula alpicola)，乍一看，它们时常结伴而生，长在同一片开阔的草甸。但仔细观察后可以发现，它们各自占据的微生境却有很大差异。巨伞钟报春更喜欢土壤含水量较大、盐碱度较低的水沟或沼泽地；而杂色钟报春则刚好相反，更偏向于土壤比较干燥、盐碱度更高的旱地。这样一来，即便是高度同域分布，但因特定的偏好就不会发生激烈的领地竞争。而且，对微生境的适应，还会放大种间的差异，这何尝不是对报春花属植物多样化形成的一种贡献。

然而，这只是冰山一角，报春花属植物的生境囊括了林下、林缘、草甸、沼泽、溪沟，甚至是贫瘠的岩石表面等。这些生境提供的营养条件、生长空间等都各不相同，因此各种间相应地呈现出的性状也必定千差万别。

相同种内的变化亦不容小觑，如巨伞钟报春在同一个居群内由于土壤含水量的变化，花的形态也发生了很大的变异：土壤含水量较少时，巨伞钟报春的花形态就会由原先的大钟状变成管状。由此可见，土壤水分在塑造报春花属植物的花形态过程中发挥着重要的作用。

长在岸边的杂色钟报春

长在水沟里的巨伞钟报春

①土壤含水量较高地方生长的巨伞钟报春花形态

②土壤含水量较少时，巨伞钟报春的花形态由原先的大钟状变成了管状

③从左到右土壤含水量和花冠大小依次递减

与传粉者互惠：协同进化

现知全世界被子植物有20 多万种，而其中87.5%的有花植物依赖动物传粉。因此，植物与传粉动物的相互作用关系被认为是陆地生态系统中最为重要的相互作用关系之一（植物为传粉动物提供花蜜报酬，而传粉动物为植物提供授粉服务）。同时，花与传粉动物的互动创造了彼此形态的多样化。如兰花特化的唇瓣通常对吸引传粉昆虫的来访有着重要的作用。但最近科学家发现，白鹭兰花 (Habenaria radiata)的侧生花瓣长长的“流苏”居然是为了给天蛾在访花采蜜时提供落脚的平台。这一特殊的结构能保证天蛾在吮吸花蜜时稳当地停落在花朵上，并可以为其带来更多的花粉落置到柱头上，从而有利于产生更多的后代。

遍地绽放的杂色钟报春

白鹭兰花的侧生花瓣长长的“流苏”是给天蛾在访花采蜜时提供的落脚平台

这些研究结果向我们展示了传粉昆虫驱动花性状进化的有力证据。然而，传粉昆虫是否同样地在影响着报春花的性状演化呢？

研究人员在对杂色钟报春表型进化的研究中发现，花开得更早、更多和长得更高的植株个体更容易受到传粉昆虫的青睐，更利于后代的繁殖。这是因为，花更多、植株更高的个体，更容易引起传粉昆虫的注意，而开花更早则用于种子发育的时间更多，利于种子充分成熟。这就决定了该种的这三个性状受传粉昆虫的偏好选择作用在未来将沿着此方向进化。另外，我们知道，不同类型的传粉昆虫通常在体形结构、访花喜好上具有一定差异。于是，可以推测，生长在不同地方的同一种植物，因享有不同类型的传粉昆虫而导致该物种的性状在进化方向和速度上都可能表现出差异。这一推测在西藏粉报春的研究中得到了证实。由此可见，传粉昆虫在报春花属植物花性状演化过程中起着重要作用。

食芽蝇在访问西藏粉报春。花开得更早、更多和长得更高的植株个体更容易受到传粉昆虫的青睐，更利于后代的繁殖

与植食者互搏：以退为进

在自然界中，许多花的各种“信号”（如颜色和气味）主要是用来吸引传粉者的。但不幸的是，植食者也可以捕获到这些信号。特别是对于吃花和种子的植食者来说，花信号不仅可以帮助寻找食物来源，而且还可以提供食物的质量和数量信息。植食者在取食花或种子时，通常会对植物产生较大的破坏作用。出于生存的本能反应，一些植物也会千方百计来抵御植食者的侵害。

叶蜂幼虫正在啃食杂色钟报春的花

叶蜂成虫在啃食巨伞钟报春的花

然而，报春花属植物个体通常缺乏物理防御措施（如刺、钩等），而且化学防御（如驱虫气味）效果也不太理想。那么，它们又是如何趋避这种侵害的呢？

俗话说“三十六计走为上计”，惹不起还躲不起吗？研究发现，巨伞钟报春在与植食者羽蛾幼虫的斗争中，采取更早开花的策略——更早开花的植株因与植食者错开，而能够顺利地完成繁殖任务。此研究发现：在持续植食作用后，该种整体开花时间将进一步提前，以避免花期与羽蛾幼虫活跃期重叠——“以退为进”，从而达到防御的效果。长此以往，“以退为进”的躲避策略就可能引起该种报春花在遭遇不同植食程度的居群间的开花物候产生显著的分化，而不同时期的花性状对时空变异的响应也将随之改变，最终促成该种的表型多样化。

小知识

居群是种内的分化单元，个体组成居群，居群组成物种。每一物种都有一定的空间结构，在其分散的、不连续的生存场所形成大大小小的群体，其中所有成员共有一个基因库，这叫作居群。

开花物候是指植物每年开花的时间。假设植物的开花时间和植食者活跃的时间重叠，那么将会有大量的植物的花瓣遭受植食者的啃食，而为了避免被啃食，一些植物就会提前开花，从而与植食者的活跃期错过。这样一来，有植食者活跃地方的植物会越来越早开花，从而与那些在没有植食者活跃的地方的同种植物在开花时间上产生较大的差异。

与盗蜜者抗争：化敌为友

熊蜂作为绝大多数高山植物的传粉者，本是植物的好伙伴，但一些熊蜂有时却不守常规，竟也干起了偷盗花蜜的勾当，因而被称为“盗蜜者”，如瑞熊蜂。通常访花昆虫在访花时身体由花冠口正常钻入来获取花蜜，而这些盗蜜者却不从花冠口钻入花朵中，而是在花朵的基部开一个口，将其喙伸入以吸食花蜜。它们的这种行为通常不仅无法为植物传粉，而且还将植物作为回报传粉者的酬劳给偷走，实在是不折不扣的“强盗”。

瑞熊蜂正在偏花报春上盗蜜

被盗蜜后的花朵

“偷盗者”本如过街老鼠，然而在自然界中它们也并非一无是处。

在上百种报春花属植物中，绝大多数具有异型花柱系统，其中最为典型的是二型花柱结构。二型花柱植物在一个居群内同时存在两种表型的个体，分别是花柱长花药低位的长花柱型和花药高位花柱短的短花柱型。其中长柱型的花药藏在花冠管的基部，不利于花粉输出。当只有短喙的传粉昆虫（食芽蝇）访问偏花报春（Primula secundiflora）群体时，由于较短的喙不能很好地够到长柱型藏在花冠内的花粉，因而无法有效地将长柱型的花粉带到短柱型的柱头上。而食芽蝇却可以非常容易地接触到短柱型的花粉，自然就更有效地将短柱型的花粉带到长柱型的柱头上。这样不对称的花粉流动方向最终导致长柱型的个体能结出更多的种子。

异型花柱剖面图

异型花柱结构示意图

然而，瑞熊蜂的盗蜜行为恰恰相反。由于盗蜜孔的位置接近长柱型的花粉和短柱型的柱头位置，这样就只能将长柱型的花粉输送到短柱型的柱头上。盗蜜引起的不对称花粉流导致短柱型个体结籽更高。因此，盗蜜行为既能有效地将偏花报春的花粉从长柱型花转移到短柱型花上，而且与食蚜蝇的正常传粉活动引起的不对称花粉流在授粉系统中得到了很好的互补。这种由盗蜜引起的不对称的花粉流，不管是误打误撞的巧合还是植物与昆虫间另类的耦合，在维持偏花报春二型花形态方面却发挥了重要作用。

最左边亮黄色的为巨伞钟报春；最右边白色的为杂色钟报春；居中淡黄色的为前两者的杂交个体

左边的为锡金报春，右边的为杂色钟报春，中间的为它们的杂交个体

生殖隔离与自然杂交决定的“分”与“合”

由祖先物种的分化到新物种的形成，可以是通过对外界环境的适应，从量变到质变的持久累积；也可以是源于基因突变或自然杂交，一蹴而就、从无到有。

对于新物种的形成，其核心是生殖隔离。在自然种群中，通常不同种间具有严格的生殖隔离。换言之，不同的物种不能交配，或者交配后产生的后代无法存活或不可育。这也就是“龙只生龙、凤只生凤”的缘故。报春花属植物在我国西南地区广泛分布，而且一些物种分布区域高度重叠，甚至重叠分布带开花时间还是同步的。然而，它们却能各自独立地生存着，并且保持着各自的物种特色，这其实都是生殖隔离的功劳。这些不同种的报春花属植物杂交后无法产生可育的后代，从而维持了不同物种的边界，防止了物种的融合，这也是该属物种较多的一个重要因素。

然而，自然杂交在报春花属植物中也是很常见的，且在该属的系统发育过程中占据重要地位。这是由于同域分布且同步开花物种很容易受到传粉昆虫的访花活动的影响，导致一个物种的花粉落置在另一个物种的柱头上的情况时有发生。而当这种情况发生在两个亲缘关系较近、但生殖隔离较弱的物种时，生殖隔离就可能被打破，以至于产生杂交后代个体，如在横断山区重叠分布的偏花报春和海仙报春(Primula poissonii)，藏东南地区同域分布的锡金报春(Primula sikkimensis)、巨伞钟报春与杂色钟报春就存在自然杂交现象。杂交个体也常因多倍化（染色体融合了两个亲本的数量从而加倍）与亲本种染色体无法配对而产生生殖隔离，直接形成新的物种（杂交种）；抑或是综合了亲本的特征而表现出独特的表型性状，随后因外界环境的影响而进一步扩大与亲本种的差异，丰富了遗传多样性和表型多样性。

灵活多变的繁殖策略

报春花属植物能在高山生境中形成丰富多样的庞大家族，除了拥有多方面的进化动力来源外，其生存能力也是非同寻常。例如，典型的高山物种青藏高原地区特有种——巨伞钟报春，其分布区海拔低至3100 米，高达4350 米，沿海拔梯度呈现出不同的繁殖规律。其始花时间最早为中海拔种群，其次是低海拔种群，最晚为高海拔种群，而且随海拔高度上升花寿命显著延长，花部结构面积显著增大，访花昆虫种类减少，但开花数显著减少，虫食数与虫食率也显著降低，最终不同海拔有效坐果数和结籽数均无显著差异。由此表明，巨伞钟报春通过应对不同环境形成相应的繁殖策略，在不同海拔均能保证恒定的繁殖成功率，并维持种群的稳定。

另外，在高山生态系统中传粉昆虫的活动会因严寒的气候条件而受阻，因此许多高山植物面临着缺乏传粉媒介而不能产生后代的困局。但是植物也会采取相应的策略来应对这种不利的环境。例如生长在天山地区的雪山报春（Primula nivalis），随着海拔的上升，传粉者在居群间从长喙的大蜂虻过渡到短喙的天山熊蜂，传粉效率也因此降低。但是为了实现繁殖成功，高海拔居群的植株因地制宜地通过减少花药和柱头的异位程度、增加植株内部自交亲和性来促进自交，以应对传粉供给不足。

雪山报春。生长在天山地区的雪山报春，随着海拔的上升，传粉者在居群间从长喙的大蜂虻过渡到短喙的天山熊蜂，传粉效率也因此降低

长喙的大蜂虻

头序报春，可能是所有报春花属植物中开花最晚的成员，它进化出了主动自交的策略

生长在高海拔地区（海拔4300 米左右）的头序报春（Primula capitata）则是在开花时间与交配方式上做了一番权衡。头序报春可能是所有报春花属植物中开花最晚的成员，一般在八月底九月初才开花，虽然同样是报春花但其开花时已进入秋季。这时在高寒的山上已经很少再有传粉昆虫活动了，因此，它进化出了主动自交（自己的花粉和柱头的位置靠在一起，花粉成熟后就可直接与柱头完成授粉过程且能够结出可育的种子）的能力，不再需要传粉昆虫为其繁殖做媒。

从低海拔到高海拔，雪山报春由异交向自交的方向进化，不仅保障了后代的繁殖成功，也实现了繁殖系统的多样化。而生长在西藏林芝地区色季拉山的白心球花报春（Primula atrodentata）进化出了更为复杂的繁育系统。该物种除了在海拔梯度上随着传粉昆虫类群的转变而改变外，在不同开花时期间也发生了改变。比如早花期的时候，由于覆盖的冰雪尚未完全融化，气温低，传粉昆虫少，这些个体更容易通过自交来繁殖后代。而随着时间的推移，该地区温度上升，更多的传粉昆虫开始频繁出现。这样一来，因为有了足够的传粉服务保障，白心球花报春更倾向于异交繁殖后代。

以上对报春花属植物繁殖与进化生态学的研究表明，该属之所以能在高山生态系统中与龙胆、杜鹃者并立，不仅是因为它享有丰富多样的生境，而且因为传粉者、盗蜜者和植食者等生物伙伴的推波助澜，还因为来自种间的基因交流，丰富了表型和遗传的多样性，当然，也离不开其随机应变的生存能力。总之，报春花属“占山为王”的“发家之路”是漫长的、多姿多彩的，还有待于进一步的发掘。云南省植物繁殖适应与进化生态学重点实验室的研究成果分别发表在植物学领域的New Phytologist、Biology Letters、Journal of Systematics and Evolution、Plant Biology等著名期刊上，为揭开报春花属植物在青藏高原及横断山地区的分化和多样性形成过程提供了新的见解。