东北农牧交错带啮齿动物群落结构组成及影响因素初探

甘伟冬，吴涌珍，俞皓淳，魏万红，殷宝法

（扬州大学生物科学与技术学院，扬州，225009）

中国北方农牧交错带是农田生态系统与草原生态系统的过渡地带，也是阻止草地退化、土地荒漠化的重要生态屏障［1］。啮齿动物（Rodentia）是农牧交错带主要的脊椎动物类群，具有繁殖力强、适应性强和分布范围广的特点，同时对环境变化敏感，群落结构和种群动态的变化可直接反映生态环境的状况［2］。啮齿动物是食肉动物重要的食物来源，在维持本地区生态系统功能和生态平衡方面发挥关键作用，许多啮齿动物危害农作物、破坏草场，对农牧业发展和生态环境保护不利；有些啮齿动物，如达乌尔黄鼠（Spermophilus dauricus）、长爪沙鼠（Meriones unguiculatus）和黑线姬鼠（Apodemus agrarius）是鼠疫杆菌（Yersinia pestis）、Hantaan virus（HTNV）等多种病原微生物的宿主和传播者，严重威胁当地人民群众的身体健康［3］。目前，科研人员对一些啮齿动物的繁殖、行为和种群数量动态等特征进行了大量研究，大大推进了我国啮齿动物的危害防治工作［4］，然而，有关系统调查该区域啮齿动物群落结构的研究工作却进行的较少。

农牧交错带是典型的生态环境脆弱区之一，随着全球气候变化和人类活动的加剧，草地退化、环境污染等严重影响当地的生态系统稳定［5］。近年来，人类农牧业生产活动造成的土壤污染对当地生态安全造成的冲击，引起了民众的广泛关注，其中农药的不合理或过量使用导致重金属污染物累积是当地土壤的重要污染源［6］。土壤环境中的重金属污染物可通过皮肤接触、灰尘吸入以及摄入等途径，使其在生物体内富集，不但对生物的健康和生存造成危害［7］，而且会对物种多样性产生负面效应［8-10］。

啮齿动物被认为是环境变化的重要指示生物之一［11］，许多研究表明，栖息环境内的海拔、降水、温度、食物资源、植被类型、人为干扰及环境污染等因素都会影响啮齿动物的生存和繁殖活动，改变种群数量动态及种间关系，导致群落多样性发生显著的改变［12-14］。因此，开展农牧交错带不同生境类型中啮齿动物的种类和数量调查，确定其群落结构特征及影响因子，不但可以揭示农牧交错带啮齿动物多样性对人类活动和全球气候变化的响应特征，而且还有利于促进农牧业可持续发展、保障生态安全和卫生防疫安全。基于此，本研究通过对东北农牧交错区啮齿动物群落开展实地调查，确定不同生境类型中啮齿动物的种类组成和群落结构的特点，探究啮齿动物群落结构与不同环境因子之间的关系，为农牧交错区生态环境的恢复和鼠害的有效防控提供基础资料和科学依据。

1 研究方法

1.1 调查区域概况

调查区域位于内蒙古自治区（锡林郭勒盟东部和兴安盟）、吉林省（白城市西北部）及黑龙江省（大庆市南部和哈尔滨市南部）农田生态系统与草原生态系统的过渡区域（44°91'—47°15'N，118°29'—127°18'E）（图1），属于温带干旱、半干旱大陆性季风气候，年平均气温2～8 ℃，年降水量50～500 mm［15］。

图1 调查区域位置及调查点的空间分布Fig.1 Location of survey area and spatial distribution of survey points

1.2 调查方法

1.2.1 生境类型划分

根据2015 年国家农田数据库划分农牧交错区典型区域（包含至少20%的草地与20%的农田）的标准，结合实地调查和2020 年中国土地利用遥感监测数据（www.resdc.cn），将本次调查区域划分为3种生境类型。

（1）草地：植被主要以多年生草本植物为主，土地利用方式以畜牧为主，区域内草地面积＞40%，农田面积＜20%。

（2）草地—农田交错区：土地利用方式为耕作和畜牧并重，区域内草地面积＞20%，农田面积＞20%。

（3）农田：植被类型以玉米、水稻和大豆等经济作物为主，土地利用方式以耕作为主，区域内农田面积＞40%，草地面积＜20%。

1.2.2 样点设置及啮齿动物调查

2020 和2021 年的7—8 月，共设置13 个调查点调查区域内3 种不同生境中啮齿动物的群落结构（图1）。样点间距大于50 km，距永久性居民点大于500 m，利用全球定位系统（GPS）记录海拔及经纬度等样地信息。采用铗夜法调查啮齿动物的种类及数量，铁板铗（150 mm×80 mm）以生花生为诱饵，铗间距5 m，每个调查点设置3条样线，每条样线放置100铗，样线间距大于50 m。17：00—18：00 布铗，次日05：00—06：00收铗，连续布放2 d，每个样点共置600个铗夜。统计有效铗数，对捕获的个体进行物种鉴定，记录捕获地点和日期等信息后放入装有乙酸乙酯浸湿棉球的塑封袋中密封，置于便携式车载冰箱中-20 ℃冷冻保存。在实验室内对捕获的啮齿动物称重、解剖，分离肾脏器官并置于-80 ℃保存备用。

1.2.3 环境因子数据获取及土壤样本采集

根据调查点的经纬度在中国气象数据网（https：//data.cma.cn）获取每个调查点的年平均气温（℃）、年降水量（mm）和归一化植被指数（normalized difference vegetation index，NDVI），每个调查点的海拔（m）利用GPS 实地获取，其中年平均气温、年降水量和海拔作为气候因子，NDVI能够反映植被生长状态及其覆盖度，作为植被因子。

利用多点采样法在每条样线附近采集表层（0～20 cm）土壤样本，各个分点取等重量的样品混匀后用四分法弃取，最后保留至少1 kg土样，置于聚乙烯封口袋中低温封存带回。

1.2.4 土壤及动物组织重金属含量测定

将采集的土壤样品分别置于室温下风干，去除植物根系、石块等杂质后研磨，过150 µm（100 目）尼龙筛后称取0.5 g备用。取动物一侧肾脏，55 ℃烘干（48 h）至恒重，分别称重后研磨成粉末备用。采用“硝酸—盐酸”消化法对土壤和动物肾脏样品进行消化［16］，采用电感耦合等离子体质谱（ICP-MS）测定土壤及啮齿动物肾脏中Cd、Cu、Cr和Pb的浓度。

1.2.5 数据处理及统计分析

采用铗捕率计算啮齿动物种群相对密度，公式：

采用Shannon-Wiener 多样性指数、Pielou 均匀度指数、Margalef 丰富度指数和Simpson 优势度指数来衡量啮齿动物的群落结构特征。

Shannon-Wiener多样性指数公式：

Pielou均匀度指数公式：

Margalef丰富度指数公式：

Simpson优势度指数公式：

式中：S为调查点啮齿动物物种数；Pi为第i种个体数占群落中总个体数的比例；N为调查点啮齿动物总捕获数量。

采用Jaccard 群落相似性系数（q）分析啮齿动物群落的相似性，公式：

式中：a和b分别为群落A和群落B包含的种类数量；c为群落A 和群落B 共有的种类数量。当0＜q＜0.25时，表示极不相似；当0.25≤q＜0.50 时，表示不相似；当0.50≤q＜0.75时，表示相似；当0.75≤q＜1.00时，表示极相似。

采用内梅罗综合污染指数（Nemerow pollution index，NPI）［17］评价调查点的综合污染程度，公式：

式中：P为内梅罗综合污染指数；Pave为多个元素单项污染指数平均值；Pmax为多个元素单项污染指数最大值；Pi为i元素的污染指数；Ci为i元素的实测量；Si为i元素的背景值［18］。

采用R v4.1.2软件中psych包的cor函数检验土壤重金属含量与啮齿动物肾脏重金属含量的Spearman 相关性；采用冗余分析（redundancy analysis，RDA）分析海拔、年平均气温、年降水量、植被指数和土壤综合污染指数与啮齿动物铗捕率、物种多样性的关系。解释变量为各调查点中环境因子的均值，进行log转换；响应变量为各调查点中啮齿动物的种群密度，进行Hellinger 转换。对响应变量做去趋势对应分析（DCA），如果第1 排序轴长度小于3.0，进行RDA 分析，大于3.0，则进行CCA 分析。使用R 软件中car 包的VIF函数进行检验，基于方差膨胀因子（variance inflation factor，VIF）检验所有环境变量的共线性问题，排除所有VIF 值大于10 的环境变量。采用R 软件中vegan 包进行冗余分析处理并利用ggplot2包可视化。

2 结果

2.1 调查区域环境特征及啮齿动物数量和种类

根据调查点的经纬度和调查时间，在中国气象数据网获取3种生境类型的年平均气温、年降水量及植被指数（表1），3种生境的土壤都处于轻度污染水平。调查期间在调查区域内共放置7 233个有效铗，共捕获啮齿动物717 只，其中草地生境中铗捕率最高，其次是农田生境，草地—农田交错生境最低（表2）。

表1 不同生境类型的环境特征（mean±SE）Tab.1 Environmental characteristics at different habitat types（mean±SE）

表2 不同生境类型中啮齿动物铗捕率Tab.2 Capture rates of rodents at different habitat types

捕获的啮齿动物分属于3 科9 属10 种，分别为鼠科（Muridae）的黑线姬鼠、小家鼠（Mus musculus）和褐家鼠（Rattus norvegicus），仓鼠科（Cricetidae）的莫氏田鼠（Alexandromys maximowiczii）、布氏田鼠（Lasiopodomys brandtii）、短尾仓鼠（Allocricetulus eversmanni）、黑线仓鼠（Cricetulus barabensis）、长尾仓鼠（C.longicaudatus）和大仓鼠（Tscherskia triton）及松鼠科（Sciuridae）的达乌尔黄鼠，其中黑线姬鼠为优势种且广泛分布于各生境中，黑线仓鼠、莫氏田鼠、大仓鼠和褐家鼠为常见种，小家鼠、布氏田鼠、短尾仓鼠和达乌尔黄鼠为偶见种，长尾仓鼠为稀有种。不同生境中的优势种存在差异，草地生境中的优势鼠种为黑线姬鼠和莫氏田鼠，草地—农田交错生境中的优势鼠种为黑线仓鼠和黑线姬鼠，农田生境中的优势鼠种为黑线姬鼠（表3）。

表3 不同生境类型中啮齿动物群落组成比例及相对丰富度Tab.3 Composition and relative abundance of rodents at different habitat types

2.2 调查区域不同生境中啮齿动物群落多样性

调查区域内，草地生境内捕获的啮齿动物种类最多，其中群落多样性指数（H）、均匀性指数（E）和丰富度指数（R）的变化规律相似，由大到小依次为草地生境、草地—农田交错生境、农田生境；优势度指数（D）由大到小为农田生境、草地—农田交错生境、草地生境（表4）。调查区域内3 种生境之间的Jaccard相似系数都为0.50～0.75，啮齿动物群落相似程度达到相似水平，其中草地—农田交错生境与农田生境的啮齿动物群落相似程度最高，草地生境与农田生境的啮齿动物相似程度最低（表5）。

表4 不同生境类型中啮齿动物群落多样性特征Tab.4 Rodents community diversity characteristics at different habitat types

表5 不同生境类型中啮齿动物群落相似性系数（q）Tab.5 Similarity coefficients of rodent communities at different habitat types

2.3 东北农牧交错带啮齿动物群落结构与环境因子的关系

RDA 分析结果显示第1 排序轴（F=6.978 0，P=0.008）、第2 排序轴（F=3.597 9，P=0.048）和所有排序轴（F=2.665 1，P=0.002）在统计学上均达显著水平，说明RDA 能够较好地反映啮齿动物密度与环境因子的关系。前2 个排序轴累计解释了79.37%的啮齿动物群落变化（图2A）。与第1 排序轴（RDA1）相关性最大的是土壤污染指数（R2=0.182 4），因此RDA1 主要反映了土壤污染的变化，其中黑线仓鼠 与RDA1 呈负相关（R2=0.863 1），黑线姬鼠与RDA1呈正相关（R2=0.868 7），说明土壤污染越高，黑线仓鼠的种群密度越低，而黑线姬鼠的种群密度越高。第2 排序轴（RDA2）主要反映了年平均气温（R2=0.797 9）、海拔（R2=0.834 7）、年平均降水（R2=0.522 3）和植被指数（R2=0.326 8）的变化，其中莫氏田鼠与RDA2的相关性最强，呈负相关（R2=0.742 3）。

啮齿动物群落多样性特征与环境因子之间的RDA分析结果（图2B）也显示第1排序轴（F=14.586 4，P=0.007）和所有排序轴（F=3.568 5，P=0.005）在统计学上均达显著水平，前2 个排序轴累计解释了92.98%的啮齿动物群落多样性特征的变化。与第1排序轴（RDA1）相关性最大的是海拔（R2=0.312 6）和植被指数（R2=0.183 9），因此RDA1 主要反映了海拔和植被指数的变化，其中优势度指数与RDA1 呈正相关（R2=0.969 2），丰富度指数与RDA1 呈负相关（R2=0.684 8）。与第2 排序轴（RDA2）相关性最高的是土壤污染指数（R2=0.262 9），另外，均匀性指数与RDA2 呈负相关（R2=0.972 8），物种数与RDA2 呈正相关（R2=0.885 4）。

图2 啮齿动物种群密度（A）、群落多样性特征（B）与环境因子的RDA排序Fig.2 RDA sequencing of rodent population density（A），community diversity characteristics（B），and environmental factors

2.4 啮齿动物体内重金属含量与土壤重金属含量的相关性

Spearman 相关分析结果显示，黑线仓鼠肾脏器官内的Cu、Cd 和Pb 含量与土壤中的Cu、Cd 和Pb 含量呈现显著的相关性（图3），其他鼠类肾脏器官内重金属富集水平与土壤中重金属含量无显著相关性。

图3 土壤重金属质量分数与黑线仓鼠肾脏器官内重金属质量分数的相关性Fig.3 Correlation between heavy metal content in soil and heavy metal content in kidney of Cricetulus barabensis

3 讨论

本次调查研究共记录到10 种啮齿动物，其中黑线姬鼠的捕获数量最高，占总数44.35%，广泛分布于调查的3种生境中。与历史调查资料相比，草地—农田交错生境和农田生境啮齿动物物种组成没有发生明显改变，其中达乌尔黄鼠和黑线仓鼠是吉林省白城市及兴安盟地区调查点的优势鼠种，与辛双全等［19］和李俊孚［20］在该地区的调查结果一致；黑线姬鼠、褐家鼠、小家鼠和达乌尔黄鼠是黑龙江省各调查点的优势鼠种，与张弘弼［21］和张春年等［22］在该地区的调查结果基本相似。在内蒙古锡林郭勒盟地区的草地生境中调查到的鼠种组成与张福顺等［23］和马久等［24］在该地区的调查记录不一致，布氏田鼠和黑线仓鼠在张福顺等［23］的调查中为优势鼠种，而在本次调查中为常见种，黑线姬鼠和莫氏田鼠为优势种，说明该地区啮齿动物的群落结构发生了明显的演替。

国内外大量研究表明，生态交错区的动物、植物种类都显著地高于相邻生态区，表现出交错区的“边缘效应”［25］。然而，并不是所有的生态交错区的生物多样性一定高，交错带物种多样性还受到海拔、降水、温度、地形、地貌、坡度、坡向及人为干扰等综合因素的影响［26-27］。海拔往往影响当地的降水和温度，降水影响华北地区啮齿动物种群数量的变化［12］。温度可以影响啮齿动物的食物、个体生理及繁殖等方面，进而改变其种群数量和地理分布［13］。夏季草本植物作为植食性哺乳动物的主要食物来源，植物的覆盖度和丰富度对啮齿动物的物种组成和群落结构影响较大［28］。不同植被类型为啮齿动物提供了不同的食物来源和隐蔽条件，导致环境的异质性，从而影响啮齿动物的物种分布［14］。本次调查结果显示，啮齿动物群落优势度指数和丰富度指数都明显受到海拔和植被指数的影响，与上述研究成果一致。

东北农牧交错带位于半干旱区向半湿润区的过渡地带，易受土地利用变化的影响。农业生产把异质的自然景观变成大范围同质的人为景观，改变了物种的生存环境和种间关系，造成生物多样性的快速丧失［29］。本次调查中，啮齿动物的群落多样性指数、均匀性指数和丰富度指数在农田生境中最低，其次为草地—农田交错生境，最高的为草地生境。并且草地—农田交错生境与农田生境的啮齿动物群落相似系数最高，达到相似水平，而草地生境与农田生境的啮齿动物群落相似系数最低。这些结果都说明农业生产方式降低了当地啮齿动物的物种多样性。

农业生产需要施用大量农药和肥料，会对当地的土壤造成污染，其中重金属是一类危害很大的土壤污染物，它所产生的污染过程具有隐蔽性、不可逆性和长期性等特点［30］，会对当地的动物生理活动产生危害，进而影响其生存和繁殖［31］。有研究表明，重金属污染会增加花背蟾蜍（Bufo raddei）的繁殖投入，降低生存能力［32］；还会引起树麻雀（Passer montanus）［33］和墨西哥棘小囊鼠（Liomys irroratus）［34］DNA损伤水平增高，显著降低种群的遗传多样性。由于物种生活习性的差异，不同物种对土壤重金属污染的耐受性可能存在差异［35］，这会造成对重金属污染更敏感的物种相应减少，改变物种的种间关系，进而影响当地的物种多样性［8-10］。有关无尾目（Anuran）［8］、雀形目（Passerine）［9］和小型哺乳动物［10］群落结构的研究结果也证实了重金属污染与物种丰富度和群落多样性存在显著的负相关。本研究中，黑线仓鼠肾脏器官内重金属富集水平与环境中重金属浓度呈显著的正相关，而其他鼠类体内重金属富集水平与土壤中重金属含量无显著相关性。冗余分析的结果也显示，土壤污染程度与黑线仓鼠的铗捕率负相关，与黑线姬鼠的铗捕率正相关（图2A），与当地啮齿动物的均匀度指数正相关，与啮齿动物的物种数负相关（图2B）。这些结果表明在调查区域，土壤重金属污染严重危害黑线仓鼠的健康，对其种群生存造成不利影响，降低与其他啮齿动物的种间竞争能力，造成优势种（如黑线姬鼠）的种群数量进一步增加和物种多样性降低，这也可能是草地—农田交错生境中啮齿动物多样性低于草地生境的原因之一。

农牧交错区是我国重要的农牧业发展基地，也是我国风沙源地、许多传染病的疫源地，黑线姬鼠是流行性出血热疾病的病原微生物的宿主，严重威胁当地人民群众的身体健康，一直以来被认为是典型的农田害鼠，而在本次调查的草地生境中成为优势种，说明其分布区发生了明显的扩大，因此应该对黑线姬鼠分布区的移动机制及其产生的生态效应进行系统的研究，提高本地区生物灾害的预警和防控能力。